Herbivory on the pedunculate oak along an urbanization gradient in Europe : Effects of impervious surface, local tree cover, and insect feeding guild

Urbanization is an important driver of the diversity and abundance of tree-associated insect herbivores, but its consequences for insect herbivory are poorly understood. A likely source of variability among studies is the insufficient consideration of intra-urban variability in forest cover. With the help of citizen scientists, we investigated the independent and interactive effects of local canopy cover and percentage of impervious surface on insect herbivory in the pedunculate oak (Quercus robur L.) throughout most of its geographic range in Europe. We found that the damage caused by chewing insect herbivores as well as the incidence of leaf-mining and gall-inducing herbivores consistently decreased with increasing impervious surface around focal oaks. Herbivory by chewing herbivores increased with increasing forest cover, regardless of impervious surface. In contrast, an increase in local canopy cover buffered the negative effect of impervious surface on leaf miners and strengthened its effect on gall inducers. These results show that-just like in non-urban areas-plant-herbivore interactions in cities are structured by a complex set of interacting factors. This highlights that local habitat characteristics within cities have the potential to attenuate or modify the effect of impervious surfaces on biotic interactions.Peer reviewe

Déterminants de l'herbivorie des insectes chez le chêne pédonculé (Quercus robur) de l'échelle de l'arbre à l'échelle biogéographique

Insect herbivory is an important ecological process that affects plant populations, communities and ecosystems. The distribution and abundance of insect herbivores and their resulting activity are shaped by a multitude of drivers, intrinsic or extrinsic to the host plant, that act at different spatial scales and often in concert. A widely used classification distinguishes between bottom-up forces where herbivore activity is influenced by the distribution and dynamics of the resource stock (including the defenses), and top-down forces where herbivore activity is constrained by drivers of mortality (e.g. predators, pests). Both bottom-up and top-down forces are involved in the trophic cascades that inevitably accompany plant-herbivore interactions in natural plant populations, yet their relative importance can vary greatly depending on the particular study context, and the underlying biological mechanisms remain poorly understood.I investigated the ecological drivers shaping the relationships between Pedunculate oak (Quercus robur) and its insect herbivores across different spatial scales. In particular, I examined the effects of the ecological neighbourhood, the landscape context, tree genetic relatedness and climate on herbivore activity. A major aim of my thesis was to evaluate the relative importance of bottom-up and top-down forces in shaping oak-herbivore relationships.The thesis is structured in three main chapters corresponding to independent manuscripts that are either published (chapter 1), under review (chapter 2) or under preparation (chapter 3) at the moment of submitting the thesis document. In chapter 1 I investigated the relationship between herbivory and the community and activity of insectivorous birds in oak stands that differed in size and connectivity. I found that herbivory, bird predation and bird communities were influenced by landscape characteristics, but neither predation on herbivores nor bird communities had a significant effect on herbivory. In chapter 2 I investigated the relationship between oak genotype, leaf defences and herbivory in the same stands. I found that insect herbivory and leaf defences were not only influenced by landscape characteristics but also by the genotype of the tree, and that insect herbivory decreased with increasing concentration of leaf defences. Finally, in chapter 3 I investigated the effect of large-scale climate variability on the interactions between plants, herbivory and bird predation in oak trees along a latitudinal gradient. I found that climatic factors influenced insect herbivory as well as leaf nutritional traits, while they did not influence leaf defences and bird predation. Furthermore, insect herbivory was only influenced by bottom-up forces (e.g. leaf nutritional traits and leaf defences) and these effects on herbivory varied among herbivore feeding guilds, while neither other traits nor top-down forces affected insect herbivory.Overall, these results help improve our understanding of the different ecological forces shaping insect herbivory and their bottom-up and top-down drivers in natural tree populations. Future studies of plants-herbivores-predator interactions should take into account that these are simultaneously influenced by host plant genotype, landscape characteristics and climate. Finally, the thesis also illustrates the value of citizen science approaches that can combine scientific research with much-needed environmental education.L'herbivorie par les insectes est un processus écologique important qui affecte la dynamique des populations de plantes, les communautés et les écosystèmes. La distribution et l'abondance des insectes herbivores et l'activité qui en résulte sont façonnées par une multitude de facteurs, intrinsèques ou extrinsèques à la plante hôte, qui agissent à différentes échelles spatiales et souvent de concert. Une classification largement utilisée fait la distinction entre les forces ascendantes, telles que l'activité des herbivores est influencée par la distribution et la qualité des ressources (incluant les défenses), et les forces descendantes, telles que l'activité des herbivores est limitée par le contrôle exercé par les ennemis des herbivores (prédateurs, parasitoïdes). Les forces ascendantes et descendantes sont toutes deux impliquées dans les cascades trophiques qui accompagnent inévitablement les interactions plantes-herbivores dans les populations naturelles de plantes, mais leur importance relative peut varier considérablement selon le contexte particulier local, et les mécanismes biologiques sous-jacents restent mal compris.J'ai étudié les facteurs écologiques qui façonnent les relations entre le chêne pédonculé (Quercus robur) et ses insectes herbivores à différentes échelles spatiales. En particulier, j'ai examiné les effets du contexte du paysage, de l’apparentement entre les arbres et du climat sur l'activité des herbivores. Un des principaux objectifs de ma thèse était d'évaluer l'importance relative des forces ascendantes et descendantes dans la structuration des relations chêne-herbivores.La thèse est structurée en trois chapitres principaux correspondant à des manuscrits indépendants qui publiés (chapitre 1), en cours de révision (chapitre 2), ou en préparation (chapitre 3) au moment de la soumission du document de thèse. Dans le chapitre 1, j'ai étudié la relation entre l'herbivorie et la communauté et l'activité des oiseaux insectivores dans les chênaies qui diffèrent en taille et en connectivité. J'ai constaté que l'herbivorie, la prédation des oiseaux et les communautés d'oiseaux étaient influencées par les caractéristiques du paysage, mais que ni la prédation sur les herbivores ni les communautés d'oiseaux n'avaient d'effet significatif sur l'herbivorie. Dans le chapitre 2, j'ai étudié la relation entre le génotype du chêne, les défenses chimiques des feuilles et l'herbivorie dans les mêmes peuplements. J'ai constaté que l'herbivorie des insectes et les défenses chimiques étaient non seulement influencées par les caractéristiques du paysage, mais aussi par le génotype de l'arbre, et que l'herbivorie des insectes diminuait avec la concentration des défenses foliaires. Enfin, au chapitre 3, j'ai étudié l'effet de la variabilité climatique à grande échelle sur les interactions entre les plantes, l'herbivorie et la prédation des oiseaux dans les chênes selon un gradient latitudinal. J'ai découvert que les facteurs climatiques influençaient l'herbivorie des insectes ainsi que les caractéristiques nutritionnelles des feuilles, alors qu'ils n'influençaient pas les défenses foliaires et la prédation des oiseaux. De plus, l'herbivorie des insectes n'était influencée que par des forces ascendantes dont l’importance variait selon les guildes d’insectes.Dans l'ensemble, ces résultats aident à améliorer notre compréhension des différentes forces écologiques qui façonnent l'herbivorie par les insectes et de leur variabilité dans les populations naturelles d'arbres. Les études futures sur les interactions plantes-herbivores-prédateurs devraient tenir compte du fait que celles-ci sont influencées simultanément par le génotype de la plante hôte, les caractéristiques du paysage et le climat. Enfin, la thèse illustre également la valeur des approches de science citoyenne qui peuvent combiner la recherche scientifique avec une éducation scientifique et à l’environnement bien nécessaires

Drivers of insect herbivory in Pedunculate oak (Quercus robur) from tree to biogeographical scale

L'herbivorie par les insectes est un processus écologique important qui affecte la dynamique des populations de plantes, les communautés et les écosystèmes. La distribution et l'abondance des insectes herbivores et l'activité qui en résulte sont façonnées par une multitude de facteurs, intrinsèques ou extrinsèques à la plante hôte, qui agissent à différentes échelles spatiales et souvent de concert. Une classification largement utilisée fait la distinction entre les forces ascendantes, telles que l'activité des herbivores est influencée par la distribution et la qualité des ressources (incluant les défenses), et les forces descendantes, telles que l'activité des herbivores est limitée par le contrôle exercé par les ennemis des herbivores (prédateurs, parasitoïdes). Les forces ascendantes et descendantes sont toutes deux impliquées dans les cascades trophiques qui accompagnent inévitablement les interactions plantes-herbivores dans les populations naturelles de plantes, mais leur importance relative peut varier considérablement selon le contexte particulier local, et les mécanismes biologiques sous-jacents restent mal compris.J'ai étudié les facteurs écologiques qui façonnent les relations entre le chêne pédonculé (Quercus robur) et ses insectes herbivores à différentes échelles spatiales. En particulier, j'ai examiné les effets du contexte du paysage, de l’apparentement entre les arbres et du climat sur l'activité des herbivores. Un des principaux objectifs de ma thèse était d'évaluer l'importance relative des forces ascendantes et descendantes dans la structuration des relations chêne-herbivores.La thèse est structurée en trois chapitres principaux correspondant à des manuscrits indépendants qui publiés (chapitre 1), en cours de révision (chapitre 2), ou en préparation (chapitre 3) au moment de la soumission du document de thèse. Dans le chapitre 1, j'ai étudié la relation entre l'herbivorie et la communauté et l'activité des oiseaux insectivores dans les chênaies qui diffèrent en taille et en connectivité. J'ai constaté que l'herbivorie, la prédation des oiseaux et les communautés d'oiseaux étaient influencées par les caractéristiques du paysage, mais que ni la prédation sur les herbivores ni les communautés d'oiseaux n'avaient d'effet significatif sur l'herbivorie. Dans le chapitre 2, j'ai étudié la relation entre le génotype du chêne, les défenses chimiques des feuilles et l'herbivorie dans les mêmes peuplements. J'ai constaté que l'herbivorie des insectes et les défenses chimiques étaient non seulement influencées par les caractéristiques du paysage, mais aussi par le génotype de l'arbre, et que l'herbivorie des insectes diminuait avec la concentration des défenses foliaires. Enfin, au chapitre 3, j'ai étudié l'effet de la variabilité climatique à grande échelle sur les interactions entre les plantes, l'herbivorie et la prédation des oiseaux dans les chênes selon un gradient latitudinal. J'ai découvert que les facteurs climatiques influençaient l'herbivorie des insectes ainsi que les caractéristiques nutritionnelles des feuilles, alors qu'ils n'influençaient pas les défenses foliaires et la prédation des oiseaux. De plus, l'herbivorie des insectes n'était influencée que par des forces ascendantes dont l’importance variait selon les guildes d’insectes.Dans l'ensemble, ces résultats aident à améliorer notre compréhension des différentes forces écologiques qui façonnent l'herbivorie par les insectes et de leur variabilité dans les populations naturelles d'arbres. Les études futures sur les interactions plantes-herbivores-prédateurs devraient tenir compte du fait que celles-ci sont influencées simultanément par le génotype de la plante hôte, les caractéristiques du paysage et le climat. Enfin, la thèse illustre également la valeur des approches de science citoyenne qui peuvent combiner la recherche scientifique avec une éducation scientifique et à l’environnement bien nécessaires.Insect herbivory is an important ecological process that affects plant populations, communities and ecosystems. The distribution and abundance of insect herbivores and their resulting activity are shaped by a multitude of drivers, intrinsic or extrinsic to the host plant, that act at different spatial scales and often in concert. A widely used classification distinguishes between bottom-up forces where herbivore activity is influenced by the distribution and dynamics of the resource stock (including the defenses), and top-down forces where herbivore activity is constrained by drivers of mortality (e.g. predators, pests). Both bottom-up and top-down forces are involved in the trophic cascades that inevitably accompany plant-herbivore interactions in natural plant populations, yet their relative importance can vary greatly depending on the particular study context, and the underlying biological mechanisms remain poorly understood.I investigated the ecological drivers shaping the relationships between Pedunculate oak (Quercus robur) and its insect herbivores across different spatial scales. In particular, I examined the effects of the ecological neighbourhood, the landscape context, tree genetic relatedness and climate on herbivore activity. A major aim of my thesis was to evaluate the relative importance of bottom-up and top-down forces in shaping oak-herbivore relationships.The thesis is structured in three main chapters corresponding to independent manuscripts that are either published (chapter 1), under review (chapter 2) or under preparation (chapter 3) at the moment of submitting the thesis document. In chapter 1 I investigated the relationship between herbivory and the community and activity of insectivorous birds in oak stands that differed in size and connectivity. I found that herbivory, bird predation and bird communities were influenced by landscape characteristics, but neither predation on herbivores nor bird communities had a significant effect on herbivory. In chapter 2 I investigated the relationship between oak genotype, leaf defences and herbivory in the same stands. I found that insect herbivory and leaf defences were not only influenced by landscape characteristics but also by the genotype of the tree, and that insect herbivory decreased with increasing concentration of leaf defences. Finally, in chapter 3 I investigated the effect of large-scale climate variability on the interactions between plants, herbivory and bird predation in oak trees along a latitudinal gradient. I found that climatic factors influenced insect herbivory as well as leaf nutritional traits, while they did not influence leaf defences and bird predation. Furthermore, insect herbivory was only influenced by bottom-up forces (e.g. leaf nutritional traits and leaf defences) and these effects on herbivory varied among herbivore feeding guilds, while neither other traits nor top-down forces affected insect herbivory.Overall, these results help improve our understanding of the different ecological forces shaping insect herbivory and their bottom-up and top-down drivers in natural tree populations. Future studies of plants-herbivores-predator interactions should take into account that these are simultaneously influenced by host plant genotype, landscape characteristics and climate. Finally, the thesis also illustrates the value of citizen science approaches that can combine scientific research with much-needed environmental education

Drivers of insect herbivory in Pedunculate oak (Quercus robur) from tree to biogeographical scale

L'herbivorie par les insectes est un processus écologique important qui affecte la dynamique des populations de plantes, les communautés et les écosystèmes. La distribution et l'abondance des insectes herbivores et l'activité qui en résulte sont façonnées par une multitude de facteurs, intrinsèques ou extrinsèques à la plante hôte, qui agissent à différentes échelles spatiales et souvent de concert. Une classification largement utilisée fait la distinction entre les forces ascendantes, telles que l'activité des herbivores est influencée par la distribution et la qualité des ressources (incluant les défenses), et les forces descendantes, telles que l'activité des herbivores est limitée par le contrôle exercé par les ennemis des herbivores (prédateurs, parasitoïdes). Les forces ascendantes et descendantes sont toutes deux impliquées dans les cascades trophiques qui accompagnent inévitablement les interactions plantes-herbivores dans les populations naturelles de plantes, mais leur importance relative peut varier considérablement selon le contexte particulier local, et les mécanismes biologiques sous-jacents restent mal compris.J'ai étudié les facteurs écologiques qui façonnent les relations entre le chêne pédonculé (Quercus robur) et ses insectes herbivores à différentes échelles spatiales. En particulier, j'ai examiné les effets du contexte du paysage, de l’apparentement entre les arbres et du climat sur l'activité des herbivores. Un des principaux objectifs de ma thèse était d'évaluer l'importance relative des forces ascendantes et descendantes dans la structuration des relations chêne-herbivores.La thèse est structurée en trois chapitres principaux correspondant à des manuscrits indépendants qui publiés (chapitre 1), en cours de révision (chapitre 2), ou en préparation (chapitre 3) au moment de la soumission du document de thèse. Dans le chapitre 1, j'ai étudié la relation entre l'herbivorie et la communauté et l'activité des oiseaux insectivores dans les chênaies qui diffèrent en taille et en connectivité. J'ai constaté que l'herbivorie, la prédation des oiseaux et les communautés d'oiseaux étaient influencées par les caractéristiques du paysage, mais que ni la prédation sur les herbivores ni les communautés d'oiseaux n'avaient d'effet significatif sur l'herbivorie. Dans le chapitre 2, j'ai étudié la relation entre le génotype du chêne, les défenses chimiques des feuilles et l'herbivorie dans les mêmes peuplements. J'ai constaté que l'herbivorie des insectes et les défenses chimiques étaient non seulement influencées par les caractéristiques du paysage, mais aussi par le génotype de l'arbre, et que l'herbivorie des insectes diminuait avec la concentration des défenses foliaires. Enfin, au chapitre 3, j'ai étudié l'effet de la variabilité climatique à grande échelle sur les interactions entre les plantes, l'herbivorie et la prédation des oiseaux dans les chênes selon un gradient latitudinal. J'ai découvert que les facteurs climatiques influençaient l'herbivorie des insectes ainsi que les caractéristiques nutritionnelles des feuilles, alors qu'ils n'influençaient pas les défenses foliaires et la prédation des oiseaux. De plus, l'herbivorie des insectes n'était influencée que par des forces ascendantes dont l’importance variait selon les guildes d’insectes.Dans l'ensemble, ces résultats aident à améliorer notre compréhension des différentes forces écologiques qui façonnent l'herbivorie par les insectes et de leur variabilité dans les populations naturelles d'arbres. Les études futures sur les interactions plantes-herbivores-prédateurs devraient tenir compte du fait que celles-ci sont influencées simultanément par le génotype de la plante hôte, les caractéristiques du paysage et le climat. Enfin, la thèse illustre également la valeur des approches de science citoyenne qui peuvent combiner la recherche scientifique avec une éducation scientifique et à l’environnement bien nécessaires.Insect herbivory is an important ecological process that affects plant populations, communities and ecosystems. The distribution and abundance of insect herbivores and their resulting activity are shaped by a multitude of drivers, intrinsic or extrinsic to the host plant, that act at different spatial scales and often in concert. A widely used classification distinguishes between bottom-up forces where herbivore activity is influenced by the distribution and dynamics of the resource stock (including the defenses), and top-down forces where herbivore activity is constrained by drivers of mortality (e.g. predators, pests). Both bottom-up and top-down forces are involved in the trophic cascades that inevitably accompany plant-herbivore interactions in natural plant populations, yet their relative importance can vary greatly depending on the particular study context, and the underlying biological mechanisms remain poorly understood.I investigated the ecological drivers shaping the relationships between Pedunculate oak (Quercus robur) and its insect herbivores across different spatial scales. In particular, I examined the effects of the ecological neighbourhood, the landscape context, tree genetic relatedness and climate on herbivore activity. A major aim of my thesis was to evaluate the relative importance of bottom-up and top-down forces in shaping oak-herbivore relationships.The thesis is structured in three main chapters corresponding to independent manuscripts that are either published (chapter 1), under review (chapter 2) or under preparation (chapter 3) at the moment of submitting the thesis document. In chapter 1 I investigated the relationship between herbivory and the community and activity of insectivorous birds in oak stands that differed in size and connectivity. I found that herbivory, bird predation and bird communities were influenced by landscape characteristics, but neither predation on herbivores nor bird communities had a significant effect on herbivory. In chapter 2 I investigated the relationship between oak genotype, leaf defences and herbivory in the same stands. I found that insect herbivory and leaf defences were not only influenced by landscape characteristics but also by the genotype of the tree, and that insect herbivory decreased with increasing concentration of leaf defences. Finally, in chapter 3 I investigated the effect of large-scale climate variability on the interactions between plants, herbivory and bird predation in oak trees along a latitudinal gradient. I found that climatic factors influenced insect herbivory as well as leaf nutritional traits, while they did not influence leaf defences and bird predation. Furthermore, insect herbivory was only influenced by bottom-up forces (e.g. leaf nutritional traits and leaf defences) and these effects on herbivory varied among herbivore feeding guilds, while neither other traits nor top-down forces affected insect herbivory.Overall, these results help improve our understanding of the different ecological forces shaping insect herbivory and their bottom-up and top-down drivers in natural tree populations. Future studies of plants-herbivores-predator interactions should take into account that these are simultaneously influenced by host plant genotype, landscape characteristics and climate. Finally, the thesis also illustrates the value of citizen science approaches that can combine scientific research with much-needed environmental education

Herbivory on the pedunculate oak along an urbanization gradient in Europe: Effects of impervious surface, local tree cover, and insect feeding guild

Urbanization is an important driver of the diversity and abundance of tree-associated insect herbivores, but its consequences for insect herbivory are poorly understood. A likely source of variability among studies is the insufficient consideration of intra-urban variability in forest cover. With the help of citizen scientists, we investigated the independent and interactive effects of local canopy cover and percentage of impervious surface on insect herbivory in the pedunculate oak (Quercus robur L.) throughout most of its geographic range in Europe. We found that the damage caused by chewing insect herbivores as well as the incidence of leaf-mining and gall-inducing herbivores consistently decreased with increasing impervious surface around focal oaks. Herbivory by chewing herbivores increased with increasing forest cover, regardless of impervious surface. In contrast, an increase in local canopy cover buffered the negative effect of impervious surface on leaf miners and strengthened its effect on gall inducers. These results show that-just like in non-urban areas-plant-herbivore interactions in cities are structured by a complex set of interacting factors. This highlights that local habitat characteristics within cities have the potential to attenuate or modify the effect of impervious surfaces on biotic interactions.ISSN:2045-775