Sensorimotor Transformations in the Zebrafish Auditory System

Organisms use their sensory systems to acquire information from their environment and integrate this information to produce relevant behaviors. Nevertheless, how sensory information is converted into adequate motor patterns in the brain remains an open question. Here, we addressed this question using two-photon and light-sheet calcium imaging in intact, behaving zebrafish larvae. We monitored neural activity elicited by auditory stimuli while simultaneously recording tail movements. We observed a spatial organization of neural activity according to four different response profiles (frequency tuning curves), suggesting a low-dimensional representation of frequency information, maintained throughout the development of the larvae. Low frequencies (150–450 Hz) were locally processed in the hindbrain and elicited motor behaviors. In contrast, higher frequencies (900–1,000 Hz) rarely induced motor behaviors and were also represented in the midbrain. Finally, we found that the sensorimotor transformations in the zebrafish auditory system are a continuous and gradual process that involves the temporal integration of the sensory response in order to generate a motor behavior.Fil: Privat, Martin. Inserm; Francia. Centre National de la Recherche Scientifique; FranciaFil: Romano, Sebastián Alejo. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Oficina de Coordinación Administrativa Parque Centenario. Instituto de Investigación en Biomedicina de Buenos Aires - Instituto Partner de la Sociedad Max Planck; ArgentinaFil: Pietri, Thomas. Centre National de la Recherche Scientifique; Francia. Inserm; FranciaFil: Jouary, Adrien. Champalimaud Centre For The Unknown; Portugal. Inserm; Francia. Centre National de la Recherche Scientifique; FranciaFil: Boulanger Weill, Jonathan. Centre National de la Recherche Scientifique; Francia. Inserm; FranciaFil: Elbaz, Nicolas. Inserm; Francia. Centre National de la Recherche Scientifique; FranciaFil: Duchemin, Auriane. Centre National de la Recherche Scientifique; Francia. Inserm; FranciaFil: Soares, Daphne. New Jersey Institute of Technology; Estados UnidosFil: Sumbre, Germán. Centre National de la Recherche Scientifique; Francia. Inserm; Franci

Dynamiques des circuits neuronaux impliqués dans la détection des mouvements de premier-ordre et dans l'alternation des états perceptifs visuels chez la larve de poisson-zèbre

In the presence of moving visual stimuli, animals follow the Fourier, or first-order, motion energy (luminance), independently of other stimulus features (second-order motion like edges, contrast, etc). While the behavioral response to Fourier motion has been studied in the past, how Fourier motion is represented and processed by sensory brain areas remains elusive. During my PhD, I investigated how visual moving stimuli with or without the first Fourier component are represented in the main visual regions (pretectum and optic tectum) of the zebrafish brain, thanks to two-photon calcium imaging. My results suggest that the optic tectum responds to the different features of the stimulus (contrast, edges, etc.), but does not respond to the direction of motion if the motion information of the stimulus is not coherent (e.g. the luminance moving in one direction and the second-order components moving in the opposite direction). On the other hand, the pretectum mainly responds to the motion of the stimulus based on the Fourier energy. I also manipulated the power of the first Fourier component to generate a moving ambiguous stimulus, leading to an alternation of behavioral states in the larva (following the motion or not). Using whole-brain calcium imaging, I obtained preliminary results showing particular neuronal assemblies capable of decoding the alternations, with the activity of subgroups of neurons giving information specific to the alternation. This work is a first step to shed light on the mechanisms by which several brain states can alternate with each other to bias sensory perception.En présence de stimuli visuels en mouvement, les animaux suivent le mouvement de premier-ordre (luminance), indépendamment des autres caractéristiques du signal (de second-ordre, comme le contraste, la texture, etc). La réponse comportementale au mouvement de premier-ordre a été étudiée par le passé, mais sa représentation par les aires sensorielles est encore inconnue. Pour ma thèse, j'ai étudié comment le mouvement d'un stimulus visuel contenant ou non la fréquence fondamentale du signal (donnant la luminance) est représenté dans les principales régions visuelles (toit optique et pretectum) de la larve de poisson-zèbre en utilisant de l'imagerie calcique biphotonique. Mes résultats suggèrent que le toit optique réagit aux différentes caractéristiques du signal mais ne répond pas à la direction du mouvement si l'information contenue dans le signal n'est pas cohérente (si la luminance et les composants de second-ordre vont dans le sens opposé). Le pretectum quant à lui répond principalement au mouvement de premier-ordre. J'ai aussi manipulé la puissance de la fondamentale du signal pour créer un stimulus ambigu, qui crée une alternance d'états comportementaux chez la larve (détectant le mouvement ou non). Par le biais d'imagerie calcique dans le cerveau entier, j'ai obtenu des résultats préliminaires montrant des assemblées de neurones capables de décoder les alternances, avec l'activité de sous-groupes de neurones contenant des informations spécifiques au changement de comportement. Ce travail est une première étape pour comprendre la manière dont plusieurs états cérébraux peuvent alterner pour biaiser la perception visuelle

Dynamiques des circuits neuronaux impliqués dans la détection des mouvements de premier-ordre et dans l'alternation des états perceptifs visuels chez la larve de poisson-zèbre

En présence de stimuli visuels en mouvement, les animaux suivent le mouvement de premier-ordre (luminance), indépendamment des autres caractéristiques du signal (de second-ordre, comme le contraste, la texture, etc). La réponse comportementale au mouvement de premier-ordre a été étudiée par le passé, mais sa représentation par les aires sensorielles est encore inconnue. Pour ma thèse, j'ai étudié comment le mouvement d'un stimulus visuel contenant ou non la fréquence fondamentale du signal (donnant la luminance) est représenté dans les principales régions visuelles (toit optique et pretectum) de la larve de poisson-zèbre en utilisant de l'imagerie calcique biphotonique. Mes résultats suggèrent que le toit optique réagit aux différentes caractéristiques du signal mais ne répond pas à la direction du mouvement si l'information contenue dans le signal n'est pas cohérente (si la luminance et les composants de second-ordre vont dans le sens opposé). Le pretectum quant à lui répond principalement au mouvement de premier-ordre. J'ai aussi manipulé la puissance de la fondamentale du signal pour créer un stimulus ambigu, qui crée une alternance d'états comportementaux chez la larve (détectant le mouvement ou non). Par le biais d'imagerie calcique dans le cerveau entier, j'ai obtenu des résultats préliminaires montrant des assemblées de neurones capables de décoder les alternances, avec l'activité de sous-groupes de neurones contenant des informations spécifiques au changement de comportement. Ce travail est une première étape pour comprendre la manière dont plusieurs états cérébraux peuvent alterner pour biaiser la perception visuelle.In the presence of moving visual stimuli, animals follow the Fourier, or first-order, motion energy (luminance), independently of other stimulus features (second-order motion like edges, contrast, etc). While the behavioral response to Fourier motion has been studied in the past, how Fourier motion is represented and processed by sensory brain areas remains elusive. During my PhD, I investigated how visual moving stimuli with or without the first Fourier component are represented in the main visual regions (pretectum and optic tectum) of the zebrafish brain, thanks to two-photon calcium imaging. My results suggest that the optic tectum responds to the different features of the stimulus (contrast, edges, etc.), but does not respond to the direction of motion if the motion information of the stimulus is not coherent (e.g. the luminance moving in one direction and the second-order components moving in the opposite direction). On the other hand, the pretectum mainly responds to the motion of the stimulus based on the Fourier energy. I also manipulated the power of the first Fourier component to generate a moving ambiguous stimulus, leading to an alternation of behavioral states in the larva (following the motion or not). Using whole-brain calcium imaging, I obtained preliminary results showing particular neuronal assemblies capable of decoding the alternations, with the activity of subgroups of neurons giving information specific to the alternation. This work is a first step to shed light on the mechanisms by which several brain states can alternate with each other to bias sensory perception

Dynamiques des circuits neuronaux impliqués dans la détection des mouvements de premier-ordre et dans l'alternation des états perceptifs visuels chez la larve de poisson-zèbre

In the presence of moving visual stimuli, animals follow the Fourier, or first-order, motion energy (luminance), independently of other stimulus features (second-order motion like edges, contrast, etc). While the behavioral response to Fourier motion has been studied in the past, how Fourier motion is represented and processed by sensory brain areas remains elusive. During my PhD, I investigated how visual moving stimuli with or without the first Fourier component are represented in the main visual regions (pretectum and optic tectum) of the zebrafish brain, thanks to two-photon calcium imaging. My results suggest that the optic tectum responds to the different features of the stimulus (contrast, edges, etc.), but does not respond to the direction of motion if the motion information of the stimulus is not coherent (e.g. the luminance moving in one direction and the second-order components moving in the opposite direction). On the other hand, the pretectum mainly responds to the motion of the stimulus based on the Fourier energy. I also manipulated the power of the first Fourier component to generate a moving ambiguous stimulus, leading to an alternation of behavioral states in the larva (following the motion or not). Using whole-brain calcium imaging, I obtained preliminary results showing particular neuronal assemblies capable of decoding the alternations, with the activity of subgroups of neurons giving information specific to the alternation. This work is a first step to shed light on the mechanisms by which several brain states can alternate with each other to bias sensory perception.En présence de stimuli visuels en mouvement, les animaux suivent le mouvement de premier-ordre (luminance), indépendamment des autres caractéristiques du signal (de second-ordre, comme le contraste, la texture, etc). La réponse comportementale au mouvement de premier-ordre a été étudiée par le passé, mais sa représentation par les aires sensorielles est encore inconnue. Pour ma thèse, j'ai étudié comment le mouvement d'un stimulus visuel contenant ou non la fréquence fondamentale du signal (donnant la luminance) est représenté dans les principales régions visuelles (toit optique et pretectum) de la larve de poisson-zèbre en utilisant de l'imagerie calcique biphotonique. Mes résultats suggèrent que le toit optique réagit aux différentes caractéristiques du signal mais ne répond pas à la direction du mouvement si l'information contenue dans le signal n'est pas cohérente (si la luminance et les composants de second-ordre vont dans le sens opposé). Le pretectum quant à lui répond principalement au mouvement de premier-ordre. J'ai aussi manipulé la puissance de la fondamentale du signal pour créer un stimulus ambigu, qui crée une alternance d'états comportementaux chez la larve (détectant le mouvement ou non). Par le biais d'imagerie calcique dans le cerveau entier, j'ai obtenu des résultats préliminaires montrant des assemblées de neurones capables de décoder les alternances, avec l'activité de sous-groupes de neurones contenant des informations spécifiques au changement de comportement. Ce travail est une première étape pour comprendre la manière dont plusieurs états cérébraux peuvent alterner pour biaiser la perception visuelle

Localization of oxytocin receptors in the prairie vole (Microtus ochrogaster) neocortex.

Early experience and social context interact to alter the phenotype of complex social behaviors. These early experiences can also result in alterations to cortical organization and connections. Given the ability of the neuropeptide oxytocin (OT) to modulate social and reproductive behavior, OT is likely involved in these cortical processes. However, little is known about the distribution of OT and OT receptors (OTR) within the neocortex. Using autoradiographic and neuroanatomical techniques, we characterized the cortical distribution of OT receptors (OTR) in prairie voles, a socially monogamous rodent species. We found that OTR density was low in the primary sensory areas (including primary somatosensory and auditory regions) but was quite high in association regions (including temporal and parietal association areas, and prelimbic regions). In the primary motor area as well as the temporal and parietal association areas, we observed differences in OTR density across cortical layers. Specifically, cortical layers 2/3 and 5 exhibited greater OTR density than layer 4. Our results point to a role for OT in integrating sensory and motor in the prairie vole brain, providing a complementary mechanism for the modulation of social interactions. Given the ability of early social experience and developmental manipulations of OT to affect the brain and behavior, these results suggest a novel mechanism for how OT may influence cortical organization