Neural representation of a spatial odor memory in the honeybee mushroom body

Nawrot MP, D'Albis T, Menzel R, Strube-Bloss M. Neural representation of a spatial odor memory in the honeybee mushroom body. BMC Neuroscience. 2015;16(S1): P240

Calcium imaging revealed no modulatory effect on odor-evoked responses of the Drosophila antennal lobe by two populations of inhibitory local interneurons

Strube-Bloss M, Grabe V, Hansson BS, Sachse S. Calcium imaging revealed no modulatory effect on odor-evoked responses of the Drosophila antennal lobe by two populations of inhibitory local interneurons. Scientific Reports. 2017;7(1): 7854

Extracting the Behaviorally Relevant Stimulus: Unique Neural Representation of Farnesol, a Component of the Recruitment Pheromone of Bombus terrestris

Strube-Bloss M, Brown A, Spaethe J, Schmitt T, Rössler W. Extracting the Behaviorally Relevant Stimulus: Unique Neural Representation of Farnesol, a Component of the Recruitment Pheromone of Bombus terrestris. PLOS ONE. 2015;10(9): e0137413

Odor-Induced Multi-Level Inhibitory Maps in Drosophila

Optical imaging of intracellular Ca2+ influx as a correlate of neuronal excitation represents a standard technique for visualizing spatiotemporal activity of neuronal networks. However, the information-processing properties of single neurons and neuronal circuits likewise involve inhibition of neuronal membrane potential. Here, we report spatially resolved optical imaging of odor-evoked inhibitory patterns in the olfactory circuitry of Drosophila using a genetically encoded fluorescent Cl- sensor. In combination with the excitatory component reflected by intracellular Ca2+ dynamics, we present a comprehensive functional map of both odor-evoked neuronal activation and inhibition at different levels of olfactory processing. We demonstrate that odor-evoked inhibition carried by Cl- influx is present both in sensory neurons and second-order projection neurons (PNs), and is characterized by stereotypic, odor-specific patterns. Cl--mediated inhibition features distinct dynamics in different neuronal populations. Our data support a dual role of inhibitory neurons in the olfactory system: global gain control across the neuronal circuitry and glomerulus-specific inhibition to enhance neuronal information processing

Odor-Induced Multi-Level Inhibitory Maps in Drosophila

Grabe V, Schubert M, Strube-Bloss M, et al. Odor-Induced Multi-Level Inhibitory Maps in Drosophila. eNeuro. 2019;7(1): ENEURO.0213-19.2019

25th annual computational neuroscience meeting: CNS-2016

The same neuron may play different functional roles in the neural circuits to which it belongs. For example, neurons in the Tritonia pedal ganglia may participate in variable phases of the swim motor rhythms [1]. While such neuronal functional variability is likely to play a major role the delivery of the functionality of neural systems, it is difficult to study it in most nervous systems. We work on the pyloric rhythm network of the crustacean stomatogastric ganglion (STG) [2]. Typically network models of the STG treat neurons of the same functional type as a single model neuron (e.g. PD neurons), assuming the same conductance parameters for these neurons and implying their synchronous firing [3, 4]. However, simultaneous recording of PD neurons shows differences between the timings of spikes of these neurons. This may indicate functional variability of these neurons. Here we modelled separately the two PD neurons of the STG in a multi-neuron model of the pyloric network. Our neuron models comply with known correlations between conductance parameters of ionic currents. Our results reproduce the experimental finding of increasing spike time distance between spikes originating from the two model PD neurons during their synchronised burst phase. The PD neuron with the larger calcium conductance generates its spikes before the other PD neuron. Larger potassium conductance values in the follower neuron imply longer delays between spikes, see Fig. 17.Neuromodulators change the conductance parameters of neurons and maintain the ratios of these parameters [5]. Our results show that such changes may shift the individual contribution of two PD neurons to the PD-phase of the pyloric rhythm altering their functionality within this rhythm. Our work paves the way towards an accessible experimental and computational framework for the analysis of the mechanisms and impact of functional variability of neurons within the neural circuits to which they belong

Duftspezifität, Anwortzuverlässigkeit und Lerninduzierte Plastizität

Table of contents Introduction: -1- I. Odor specificity and response reliability of mushroom body extrinsic neurons in the honeybee: -16- II. Recruitment and learning induced plasticity in alpha-lobe extrinsic neurons of the honeybee: -52- III. Side-specific odor representation in alpha-lobe extrinsic neurons: -86- General Discussion: -116- Summary: -130- Zusammenfassung: -132- Danksagung: -134- Curriculum vitae: -136-Summary This thesis investigates odor learning in the mushroom body (MB) of the honeybee Apis mellifera carnica. Using extra cellular long term recordings of alpha lobe extrinsic neurons [ENs] that read out the information of the MB were characterized and their changes during and after applying different learning paradigms documented. The results allow conclusions about the MBs role regarding learning and memory formation. At the level of the ENs the information about the conditioned stimulus “CS” (odor) and the unconditioned stimulus “US” (sucrose reward) seems to be integrating into the bee brain. The result is a stable stimulus specific response. Furthermore the level of integrating the information of both brain sides into one compound is shown. Chapter I addresses the general response properties of the ENs to repeated odor stimulation. Single mushroom body-extrinsic neurons were recorded while the bees have been exposed to repeated odor stimulations of 10 different odors. The responses were characterized regarding their odor specificity and their reliability. I can show that ENs are initially odor unspecific, meaning that most of them respond to all of the 10 tested odors. When focusing on the responses to the repetitions of one identical odor, it appears that ENs respond rather unreliable. The results indicate that the neural population activity at the level of the MB output does not reliably represent sensory stimuli. Chapter II discussed the question if the properties characterized in chapter 1 can be influenced by applying differential conditioning of two odors, the forward-paired CS+ and the unpaired CS- and three control odors. After conditioning the odors, two groups of neurons appeared. One group was completely unaffected (“stereotypic”). Units related to the other group showed learning dependent plasticity. I found two types of “plastic” units. One type responded, before the subjects had built an association rather unreliable to only a few different odors, meaning that they were more odor specific compared to the stereotypic units. After the animals had built an association, 30 % of these units were recruited to respond to the rewarded odor (CS+) more reliable. Other plastic units were initially odor non-responding and started to respond for different odors after the conditioning. These units started already to respond during the overlap (coincidence) of the CS and the US. Chapter III deals with the question, if the information of both MBs is integrated at the level of the ENs. Side specific conditioning experiments were performed during which the antennae of the bees received different input. The differential conditioning of the odors, where one odor was presented reinforced (CS+) and the other non reinforced (CS-), was always performed on the contralateral side related to the recording position. Like in chapter II also during the contra lateral conditioning I observed activity changes in the recorded ENs if the CS and the US were presented overlapping, although I recorded the activity of ENs of the contra lateral brain site, where the antennae of the bees received no odor input. However, after three hours resting time a stable and reliable representation of the different side specific stimuli was established. Thus, the general properties described in chapter I changed after differential odor conditioning as demonstrated in chapter II. Also the conditioning at only one antennae recruits units and changed the general response properties of the contralateral recorded ENs as demonstrated in chapter III. The representation of the odor stimulus at the output of the MB is laterally dissolved.Zusammenfassung Diese Arbeit untersucht das olfaktorische Lernen im Pilzkörper der Honigbiene Apis mellifera carnica. Mittels extrazellulärer Langzeitaufnahmen wurde die Aktivität von Alpha Lobus extrinsischen Neuronen [EN], die den Ausgang des Pilzkörpers darstellen, gemessen. Die Antworteigenschaften dieser Neurone wurden charakterisiert und ihre Veränderungen während und nach unterschiedlichen differentiellen Konditionierungsexperimenten dokumentiert. Die Ergebnisse bestätigen, das auf der Ebene der Pilzkörper der konditionierte Stimulus „CS“ (Duft) und der unkonditionierte Stimulus „US“ (Zuckerbelohnung) zusammengeführt werden. Nach der Konditionierung rufen die Stimulationen mit den gelernten und mit den Kontrolldüften unterschiedliche Antworten in den EN hervor. Einige von ihnen werden sogar rekrutiert um auf den assoziierten Duft zu antworten. Des Weiteren konnte gezeigt werden, dass auf dieser neuronalen Ebene die Information der beiden Gehirnhälften zu einem seitenspezifischen Gesamtbild zusammengefasst werden. In Kapitel I werden die allgemeinen Antworteigenschaften der EN charakterisiert. Dazu wurden einzelne EN elektrophysiologisch erfasst und ihre Antworten auf wiederholte Duftgaben ausgewertet. Zehn unterschiedliche Düfte wurden jeweils zehn mal getestet. Aus den Wiederholungen jedes einzelnen Duftes wurden Zuverlässigkeits- indices errechnet. Außerdem wurde über die gepolten 10 Wiederholungen jedes Duftes erfasst, ob der jeweilige Duft im mittel eine Antwort im abgeleiteten Neuron hervorruft oder nicht. Daraus wurde ermittelt wie breit das Duftspektrum jedes Neurons ist. Es stellte sich heraus, dass die meisten EN sehr unzuverlässig und duftunspezifisch antworten. Daraus schließe ich, dass diese Neurone nicht an der Duftkodierung beteiligt sind, sondern andere Eigenschaften der wahrgenommenen Düfte vermitteln. In Kapitel II wurden differentielle Konditionierungsexperimente durchgeführt, um zu testen, ob die in Kapitel I herausgearbeiteten Eigenschaften (unzuverlässige und duftunspezifische Antworten) beeinflussbar sind. Dazu wurden fünf unterschiedliche Düfte jeweils zehnmal vor und nach der Konditionierung getestet. Zwischen den Tests wurden zwei der fünf Düfte für eine differentielle Konditionierung benutzt. Dabei wurde ein Duft belohnt (CS+) der andere unbelohnt (CS-) presentiert. Zwei Hauptgruppen von EN ließen sich unterscheiden. Eine Gruppe von Neuronen reagierte eher „stereotyp“, und ließen sich nicht durch das verwendete Lernparadigma beeinflussen. In der anderen Gruppe, bestehend aus „plastischen“ EN zeigte sich, dass die Duftspektren veränderbar sind und von den Düften, die während der differentiellen Konditionierung verwendet wurden, dominiert sind. 30 % der plastischen neurone ließen sich durch den CS+ recrutieren. Auch die Zuverlässigkeit der Neurone auf einen bestimmten Duft zu reagieren konnte durch lernen beeinflusst werden. Auch hier scheinen die beiden konditionierten Düfte zu dominieren. In Kapitel III wird untersucht, wie die Information der beiden Pilzkörper auf der Ebene der EN repräsentiert ist. Dazu wurden die Antennen der Bienen räumlich getrennt und seitenspezifische Dufttests durchgeführt. Eine einseitige differentielle Konditionierung bei der einer der Düfte belohnt wurde (CS+) und der anderer nicht (CS-) wurde durchgeführt, und zwar an der contralateralen Antenne bezogen auf die Ableitposition. Nach dem die Tiere drei Stunden ruhen konnten, wurden die Düfte wieder auf beiden Seiten getestet. Bei diesem Test zeigte sich, dass der belohnte Duft auf der Seite gegeben, auf der er zuvor konditioniert worden war, zu einer Antwort im contralateral aufgenommenen Neuron führte. Derselbe Duft auf der Seite präsentiert, auf der er nicht konditioniert wurde (ipsilateral zur Elektrodenposition) erzeugte keine Antwort, bzw. führte in einigen Fällen sogar zu einer Inhibition. Demnach wird auf der ebene der EN die Lateralität des gelernten Duftes repräsentiert. Zusammenfassend lässt sich sagen, dass die in Kapitel I beschriebenen allgemeinen Eigenschaften der EN (Unzuverlässigkeit und Unspezifität) durch lernen verändert werden können, wie Kapitel II zeigt. Auch das Lernen mit nur einer Antenne führt dazu, dass Neurone der contralateralen Seite rekrutiert werden und nach dem seitenspezifischen Lernen die jeweiligen seitenspezifischen Stimuli zu unterschiedlicher Aktivität in den EN führen (siehe Kapitel III). Demnach scheint die Lateralität des der gelernten Düfte auf dieser neuronalen Ebene mit codiert zu sein

Multimodal integration and stimulus categorization in putative mushroom body output neurons of the honeybee

Strube-Bloss M, Rössler W. Multimodal integration and stimulus categorization in putative mushroom body output neurons of the honeybee. Royal Society Open Science. 2018;5(2): 171785.Flowers attract pollinating insects like honeybees by sophisticated compositions of olfactory and visual cues. Using honeybees as a model to study olfactory–visual integration at the neuronal level, we focused on mushroom body (MB) output neurons (MBON). From a neuronal circuit perspective, MBONs represent a prominent level of sensory-modality convergence in the insect brain. We established an experimental design allowing electrophysiological characterization of olfactory, visual, as well as olfactory–visual induced activation of individual MBONs. Despite the obvious convergence of olfactory and visual pathways in the MB, we found numerous unimodal MBONs. However, a substantial proportion of MBONs (32%) responded to both modalities and thus integrated olfactory–visual information across MB input layers. In these neurons, representation of the olfactory–visual compound was significantly increased compared with that of single components, suggesting an additive, but nonlinear integration. Population analyses of olfactory–visual MBONs revealed three categories: (i) olfactory, (ii) visual and (iii) olfactory–visual compound stimuli. Interestingly, no significant differentiation was apparent regarding different stimulus qualities within these categories. We conclude that encoding of stimulus quality within a modality is largely completed at the level of MB input, and information at the MB output is integrated across modalities to efficiently categorize sensory information for downstream behavioural decision processing.</jats:p

Serial correlation in neural spike trains: Experimental evidence, stochastic modeling, and single neuron variability

Farkhooi F, Strube-Bloss M, Nawrot MP. Serial correlation in neural spike trains: Experimental evidence, stochastic modeling, and single neuron variability. Physical Review E. 2009;79(2): 021905

Rapid encoding of stimulus-reward association in mushroom body output neurons of the honeybee.

Nawrot MP, Strube-Bloss M, Menzel R. Rapid encoding of stimulus-reward association in mushroom body output neurons of the honeybee. Frontiers in Computational Neuroscience. 2010;4