Facteurs influençant la variation comportementales chez l'araignées sauteuses «Eris militaris» (Araneae: Salticidae) dans les vergers de pommiers

Behavioural differences between individuals are often consistent over time (personality traits) and correlated across multiple behavioural contexts (behavioural syndromes). These individual differences are ubiquitous across taxa and have far-reaching implications for ecology and evolution: determining the mechanisms maintaining them is central to behavioural ecology. These individual differences vary along ecological gradients and can be affected by human-induced environmental changes. Agroecosystems vary considerably in their intensity and frequency of human disturbances and are suitable systems to study alteration and modification of behavioural responses by individuals. Many beneficial arthropods, such as spiders, can be negatively affected by different management practices, notably the use of insecticides. In this thesis, I explore the determinants of individual behavioural variation in the context of agroecosystems, using the jumping spider Eris militaris (Araneae: Salticidae) as a model organism. My focus on spiders is motivated by their importance in agroecosystems as generalist predators. In addition, spider personality traits and behavioural syndromes are well described in the literature. I tested whether behavioural syndromes varied between populations with different histories of insecticidal exposure, how consistent behavioural correlations were through ontogeny and how sublethal exposure to insecticides disrupted behavioural consistency and correlations. I found evidence for differing behavioural syndromes between spider populations from insecticide-free and insecticide-treated apple orchards. Individuals with highest activity and voracity had low aggression and boldness in the insecticide-free population while aggressive and voracious individuals behaved less boldly in the insecticide-treated population. These two populations had differing age-structure as more juvenile stages were collected in the insecticide-treated population leading to investigate further the role of development in the generation of behavioural syndromes and consistent behavioural tendencies. When taking development into account, I found that behavioural tendencies were not strongly maintained over the course of ontogeny and only activity showed evidence of heritability and repeatability. I found strong evidence for ontogenic shifts in behavioural syndrome during the transition from subadult to adult stages, mediated by rearing environment and sex. Behavioural correlations were mostly underpinned by within-individual variation indicating high behavioural plasticity through ontogeny. These results confirm that the differences in syndrome structure found between the two apple orchard populations may in part be generated by ontogenic shifts and lower abundance of adult stages in the insecticide-treated population.I performed direct insecticidal exposure tests to determine the effects of sublethal disruption on the consistency and correlation of behavioural traits. Exposure to the organophosphate phosmet at a sublethal dose had a stronger effect on the repeatability of activity than on its average value, indicating that individuals react differently to insecticide exposure. I found strong alterations on the correlations between activity and prey capture that were more pronounced in females. This research provides an opportunity to bridge the gaps between animal personality, agroecology and ecotoxicology by focusing on suites of related traits that affect spider performance in agroecosystems.Les différences comportementales entre individus sont souvent stables au cours du temps (traits de personnalité) et en de multiples contextes (syndromes comportementaux). Ces différences sont communes à de nombreux taxons et ont de profondes implications pour l'écologie et l'évolution. Déterminer les mécanismes maintenant ces variations est un aspect central de l'écologie comportementale. Ces différences varient également le long de gradients écologiques et peuvent être affectées par les changements anthropiques.Les agroécosystèmes varient dans leur intensité et fréquence de perturbations humaines et sont des systèmes adéquats pour l'étude des altérations de la réponse comportementale des individus. De nombreux arthropodes, tels les araignées, sont affectés par les pratiques culturales, notamment par l'utilisation d'insecticides. Au cours de cette thèse, j'examine les facteurs déterminant la réponse comportementales des individus dans les agroécosystèmes à l'aide l'araignée sauteuse Eris militaris (Araneae : Salticidae). Mon intérêt pour les araignées en tant que système d'étude est motivé par leur rôle de prédateur généraliste en agroécosytèmes. De plus, les traits de personnalité et les syndromes comportementaux des araignées sont bien décrits dans la littérature. J'ai testé la présence de variations de syndromes comportementaux entre populations ayant différents niveaux d'exposition aux insecticides, la stabilité de ces corrélations au cours du développement ainsi que les effets d'une exposition sublétale sur la stabilité des traits comportementaux et leurs corrélations.J'ai mis en évidence la présence de syndromes comportementaux différents chez des populations non exposées et exposées aux insecticides en vergers de pommiers. Les individus les plus actifs et voraces ont fait preuve d'une agressivité et témérité réduite chez la population non-exposée tandis que les individus agressifs étaient également voraces dans le verger exposé mais avec une témérité diminuée. Ces deux populations ont montré des différences marquées dans leur structure démographique puisque seuls des stades juvéniles ont été collectés dans le vergers exposé aux insecticides. Ceci m'a conduit à étendre mon investigation au rôle joué par le développement dans la génération des syndromes comportementaux.En prenant en compte le développement, j'ai montré que les tendances comportementales étaient faiblement maintenues et seule l'activité a montré des preuves d'héritabilité et de répétabilité. J'ai également découvert la présence de changement ontogénique de syndromes comportementaux, variant selon l'environnement d'élevage et le sexe lors de la transition du stade subadulte à adulte. Les corrélations comportementales ont été majoritairement influencées par les variations intra-individuelles, suggérant une forte plasticité comportementale au cours du développement. Ces résultats confirment le fait que les différences de structure des syndromes comportementaux entre populations en vergers de pommiers sont en parti dues aux transitions ontogéniques et à une abondance réduite des stades adultes dans la population exposée aux insecticides.J'ai ensuite réalisé une expérience d'exposition directe aux insecticides afin de déterminer les effets d'une perturbation subléthale sur la stabilité des traits comportementaux et leurs corrélations. L'exposition à l'organophosphate phosmet a eu un plus grand effet sur la répétabilité de l'activité que sur sa moyenne, indiquant des réponses variables à l'exposition insecticide d'individus à individus. J'ai également observé une altération plus prononcée des corrélations comportementales entre traits relatifs à l'activité et la capture de proies chez les femelles.Ces recherches permettent de combiner les expertises relatives aux domaines de la personnalité animale, de l'agroécologie et de l'écotoxicologie en se focalisant sur des traits comportementaux affectant la performance des araignées dans les agroécosystèmes

Factors influencing behavioural variation in apple orchard populations of the jumping spider «Eris militaris» (Araneae: Salticidae)

Behavioural differences between individuals are often consistent over time (personality traits) and correlated across multiple behavioural contexts (behavioural syndromes). These individual differences are ubiquitous across taxa and have far-reaching implications for ecology and evolution: determining the mechanisms maintaining them is central to behavioural ecology. These individual differences vary along ecological gradients and can be affected by human-induced environmental changes. Agroecosystems vary considerably in their intensity and frequency of human disturbances and are suitable systems to study alteration and modification of behavioural responses by individuals. Many beneficial arthropods, such as spiders, can be negatively affected by different management practices, notably the use of insecticides. In this thesis, I explore the determinants of individual behavioural variation in the context of agroecosystems, using the jumping spider Eris militaris (Araneae: Salticidae) as a model organism. My focus on spiders is motivated by their importance in agroecosystems as generalist predators. In addition, spider personality traits and behavioural syndromes are well described in the literature. I tested whether behavioural syndromes varied between populations with different histories of insecticidal exposure, how consistent behavioural correlations were through ontogeny and how sublethal exposure to insecticides disrupted behavioural consistency and correlations. I found evidence for differing behavioural syndromes between spider populations from insecticide-free and insecticide-treated apple orchards. Individuals with highest activity and voracity had low aggression and boldness in the insecticide-free population while aggressive and voracious individuals behaved less boldly in the insecticide-treated population. These two populations had differing age-structure as more juvenile stages were collected in the insecticide-treated population leading to investigate further the role of development in the generation of behavioural syndromes and consistent behavioural tendencies. When taking development into account, I found that behavioural tendencies were not strongly maintained over the course of ontogeny and only activity showed evidence of heritability and repeatability. I found strong evidence for ontogenic shifts in behavioural syndrome during the transition from subadult to adult stages, mediated by rearing environment and sex. Behavioural correlations were mostly underpinned by within-individual variation indicating high behavioural plasticity through ontogeny. These results confirm that the differences in syndrome structure found between the two apple orchard populations may in part be generated by ontogenic shifts and lower abundance of adult stages in the insecticide-treated population.I performed direct insecticidal exposure tests to determine the effects of sublethal disruption on the consistency and correlation of behavioural traits. Exposure to the organophosphate phosmet at a sublethal dose had a stronger effect on the repeatability of activity than on its average value, indicating that individuals react differently to insecticide exposure. I found strong alterations on the correlations between activity and prey capture that were more pronounced in females. This research provides an opportunity to bridge the gaps between animal personality, agroecology and ecotoxicology by focusing on suites of related traits that affect spider performance in agroecosystems.Les différences comportementales entre individus sont souvent stables au cours du temps (traits de personnalité) et en de multiples contextes (syndromes comportementaux). Ces différences sont communes à de nombreux taxons et ont de profondes implications pour l'écologie et l'évolution. Déterminer les mécanismes maintenant ces variations est un aspect central de l'écologie comportementale. Ces différences varient également le long de gradients écologiques et peuvent être affectées par les changements anthropiques.Les agroécosystèmes varient dans leur intensité et fréquence de perturbations humaines et sont des systèmes adéquats pour l'étude des altérations de la réponse comportementale des individus. De nombreux arthropodes, tels les araignées, sont affectés par les pratiques culturales, notamment par l'utilisation d'insecticides. Au cours de cette thèse, j'examine les facteurs déterminant la réponse comportementales des individus dans les agroécosystèmes à l'aide l'araignée sauteuse Eris militaris (Araneae : Salticidae). Mon intérêt pour les araignées en tant que système d'étude est motivé par leur rôle de prédateur généraliste en agroécosytèmes. De plus, les traits de personnalité et les syndromes comportementaux des araignées sont bien décrits dans la littérature. J'ai testé la présence de variations de syndromes comportementaux entre populations ayant différents niveaux d'exposition aux insecticides, la stabilité de ces corrélations au cours du développement ainsi que les effets d'une exposition sublétale sur la stabilité des traits comportementaux et leurs corrélations.J'ai mis en évidence la présence de syndromes comportementaux différents chez des populations non exposées et exposées aux insecticides en vergers de pommiers. Les individus les plus actifs et voraces ont fait preuve d'une agressivité et témérité réduite chez la population non-exposée tandis que les individus agressifs étaient également voraces dans le verger exposé mais avec une témérité diminuée. Ces deux populations ont montré des différences marquées dans leur structure démographique puisque seuls des stades juvéniles ont été collectés dans le vergers exposé aux insecticides. Ceci m'a conduit à étendre mon investigation au rôle joué par le développement dans la génération des syndromes comportementaux.En prenant en compte le développement, j'ai montré que les tendances comportementales étaient faiblement maintenues et seule l'activité a montré des preuves d'héritabilité et de répétabilité. J'ai également découvert la présence de changement ontogénique de syndromes comportementaux, variant selon l'environnement d'élevage et le sexe lors de la transition du stade subadulte à adulte. Les corrélations comportementales ont été majoritairement influencées par les variations intra-individuelles, suggérant une forte plasticité comportementale au cours du développement. Ces résultats confirment le fait que les différences de structure des syndromes comportementaux entre populations en vergers de pommiers sont en parti dues aux transitions ontogéniques et à une abondance réduite des stades adultes dans la population exposée aux insecticides.J'ai ensuite réalisé une expérience d'exposition directe aux insecticides afin de déterminer les effets d'une perturbation subléthale sur la stabilité des traits comportementaux et leurs corrélations. L'exposition à l'organophosphate phosmet a eu un plus grand effet sur la répétabilité de l'activité que sur sa moyenne, indiquant des réponses variables à l'exposition insecticide d'individus à individus. J'ai également observé une altération plus prononcée des corrélations comportementales entre traits relatifs à l'activité et la capture de proies chez les femelles.Ces recherches permettent de combiner les expertises relatives aux domaines de la personnalité animale, de l'agroécologie et de l'écotoxicologie en se focalisant sur des traits comportementaux affectant la performance des araignées dans les agroécosystèmes

Data from: When the mean no longer matters: developmental diet affects behavioral variation but not population averages in the house cricket (Acheta domesticus)

Despite recent progress in elucidating the genetic basis for behavioral variation, the effects of the developmental environment on the maintenance and generation of behavioral variation across multiple traits remain poorly resolved. We investigated how nutritional status during development affected behavioral variation and covariance between activity in an open field test and response to cues of predator presence in the house cricket (Acheta domesticus). We provided 98 juvenile crickets with either a high or low quality diet during development, throughout which we measured body mass, activity in a modified open-field, and response to predator excreta twice every week for 3 weeks. Diet quality affected growth rate but not average activity or response to cues of predator presence, nor the correlation between the 2. However, repeatability (τ) in response to cues of predator presence was reduced by 0.24 in individuals exposed to the high quality diet versus the low quality diet. Larger individuals also increased their response to predator cues when reared on a high quality diet, suggesting negative feedbacks between growth rate and antipredator behaviors. Our results also indicate that changes in the developmental environment are not sufficient to collapse behavioral syndromes, suggesting a genetic link between activity and predator cue response in house crickets, and that nutritional stress early in life can lead to more consistent behavioral responses when individuals faced predatory threats. Our results demonstrate that subtle differences in the quality of the environment experienced early in life can influence how individuals negotiate behavioral and life-history trade-offs later in life

BEHECO-2016-0276_pred_cue_validation

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Behavioural syndromes shape evolutionary trajectories via conserved genetic architecture

Behaviours are often correlated within broader syndromes, creating the potential for evolution in one behaviour to drive evolutionary changes in other behaviours. Despite demonstrations that behavioural syndromes are common, this potential for evolutionary effects has not been demonstrated. Here we show that populations of field crickets (Gryllus integer) exhibit a genetically conserved behavioural syndrome structure, despite differences in average behaviours. We found that the distribution of genetic variation and genetic covariance among behavioural traits was consistent with genes and cellular mechanisms underpinning behavioural syndromes rather than correlated selection. Moreover, divergence among populations' average behaviours was constrained by the genetically conserved behavioural syndrome. Our results demonstrate that a conserved genetic architecture linking behaviours has shaped the evolutionary trajectories of populations in disparate environments-illustrating an important way for behavioural syndromes to result in shared evolutionary fates

BEHECO-2016-0276_main_data

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Peut-on estimer les effets de la sélection dans les tests écotoxicologiques ?

International audienceL'exposition aux contaminants affecte fréquemment l'expression de traits liés à la valeur adaptative des individus. Si la compréhension des effets sublétaux sur l'histoire de vie et le comportement des espèces exposés aux contaminants est maintenant mieux comprise, les effets évolutifs de ces expositions sont fréquemment négligés dans les études écotoxicologiques. Comprendre ce type de réponse est important cependant pour mieux prédire l'effets des expositions sur la dynamique des populations et les services écosystémiques. La théorie de la génétique quantitative propose plusieurs méthodes pour évaluer l'intensité et la forme de la sélection à l'aide de l'estimation de gradients de sélection (sélection directionnelle, stabilisante, disruptive ou corrélée; Lande et Arnold 1983). A partir des données produites sur une étude multi-génération d'adaptation à l'Uranium sur C. elegans (Goussen et al. 2013, 2015), nous avons exploré comment, sous certaines conditions, les résultats de tests écotoxicologiques peuvent permettre d'estimer ces effets évolutifs. Goussen et al. (2013, 2015) ont réalisé une étude sur 16 générations afin d'évaluer l'évolution de deux populations de nématodes, l'une suivie dans des conditions de contrôle, et l'autre exposées à 1,1 mM d'uranium. A partir de ces populations, des individus de plusieurs générations ont été sélectionnées pour évaluer la croissance, la reproduction, la survie lors d'expositions à une gamme de concentrations de 0 à 1,2 mM U. Ces auteurs ont ainsi montré une adaptation des individus aux conditions expérimentales (augmentation de la longueur maximale et diminution de la fécondité) pour les deux populations et ont également observé une augmentation des effets négatifs (réduction de la croissance et de la fertilité) en fonction de la concentration d'uranium. La réanalyse des données suggère que cette adaptation s'est faite aux dépends du taux de croissance, résultant en une taille adulte et un taux de reproduction plus faibles. En utilisant le taux de reproduction comme proxy pour la valeur adaptative des individus, nos résultats mettent en évidence que la concentration d'exposition à plus tendance à modifier l'intensité de la sélection que sa forme. Nous montrons également que la forme de la sélection n'est pas homogène selon le trait considéré. La taille à l'éclosion est ainsi sujette à une forte sélection directionnelle favorisant les individus plus petits tandis que la sélection stabilisante prédomine pour la taille maximale. De cette réanalyse, des perspectives seront proposées pour mieux intégrer les effets évolutifs dans la modélisation des effets écotoxicologiques en se basant sur les modèles de type DEB-TKTD.Mots clésAdaptation, Croissance, Reproduction, C. elegans, ModélisationRemerciementsCes travaux font partie du programme de recherche Envirhom-Eco financé par l'IRSN et le Ministère de l'EcologieRéférencesGoussen, B., Péry, A. R., Bonzom, J. M., & Beaudouin, R. (2015). Transgenerational adaptation to pollution changes energy allocation in populations of nematodes. Environmental science & technology, 49(20), 12500-12508.Goussen, B., Parisot, F., Beaudouin, R., Dutilleul, M., Buisset-Goussen, A., Péry, A. R., & Bonzom, J. M. (2013). Consequences of a multi-generation exposure to uranium on Caenorhabditis elegans life parameters and sensitivity. Ecotoxicology, 22, 869-878.Lande, R., & Arnold, S. J. (1983). The measurement of selection on correlated characters. Evolution, 1210-1226

Data from: Under the influence: sublethal exposure to an insecticide affects personality expression in a jumping spider

1. Consistent behavioural differences between individuals have far-reaching implications for ecology and evolution, including how populations cope with increasing anthropogenic changes, notably pesticides. Although sublethal doses of insecticides are known to alter behaviour, current studies on the relationship between toxicants and behaviour tend to ignore effects on individual variation. 2. Our objective was to determine whether sublethal exposure to an organophosphate insecticide could affect the consistency of individual behaviour and disrupt behavioural correlations, in a jumping spider occurring in agroecosystems. Adults of the jumping spider Eris militaris (Araneae: Salticidae) were scored by an open-field and a prey-capture assay, each conducted as pre- and post-insecticidal exposure to the organophosphate phosmet. Half of the individuals received no exposure to the insecticide to provide a control group. We then estimated the changes in repeatability, a measure of the extent of personality differences, and in behavioural correlations between control and insecticide-treated groups. 3. Although insecticide exposure had no discernable effects on the population’s average behaviours, insecticide-exposed individuals showed an average of 23 % lower repeatability and the correlation between activity and prey capture was more strongly collapsed in females. 4. Our results provide clear evidence that exposure to sublethal doses of insecticides on an important arthropod predator in agroecosystems causes substantial alteration of personality differences even in absence of a population-wide shift in behaviour. This suggests insecticide effects are more complex than previously thought and indicates high variation in the way individuals coped with insecticidal exposure. 5. By altering the consistency of behavioural traits and their correlations, exposure to sublethal concentrations of insecticides can have subtle effects on behavioural expression, which may ultimately affect biocontrol performance in an important arthropod predator in agroecosystems. Our study calls for an increasing focus on individual behavioural variation when testing the effects of pesticides on non-targeted fauna