The role of predator-prey naïveté for the invasion success of lady beetles – A comparison of species interactions across two continents

Die Hypothese der Räuber-Beute Naivität besagt, dass fehlende Koevolution zwischen heimischen Beutetieren und nicht heimischen Prädatoren dazu führen kann, dass Beutetiere den Prädator nicht erkennen und sich somit nicht effizient verteidigen können. Diese Mechanismen finden sich auch in Räuber-Räuber Interaktionen wieder. Die Naivität von heimischen Beutetieren und Prädatoren kann somit zum Invasionserfolg von nicht heimischen Räubern beitragen. Um ein besseres Verständnis der vorliegenden Mechanismen auf das Gebiet der Insekten zu erweitern, haben wir Interaktionen zwischen heimischen und nicht heimischen Marienkäfer-Arten (Coleoptera: Coccinellidae) und heimischen Erbsenblattläusen Acyrthosiphon pisum (Hemiptera: Aphididae) als Beutetieren und Ameisen (Hymenoptera: Formicidae) als Räubern getestet. Um einen transkontinentalen Vergleich zwischen den Arten-Interaktionen ziehen zu können, haben wir unsere Experimente in Europa und Nord Amerika durchgeführt. Um zu sehen, ob Räuber-Beute Naivität vorliegt, haben wir das Vermeidungsverhalten der Erbsenblattlaus gegenüber chemischen Signalstoffen zwischen heimischen und nicht heimischen Marienkäfern verglichen. Außerdem quantifizierenten wir die Prädation von Blattläusen durch Marienkäfer, um deren Gefräßigkeit zu erfassen. Um die Räuber-Räuber Naivität von Ameisen zu untersuchen, haben wir Interaktionsexperimente zwischen Ameisen und heimischen sowie nicht heimischen Marienkäfer-Arten durchgeführt und dabei sowohl die Aggression von Ameisen als auch die Reaktion von Marienkäfern erfasst und verglichen. Zudem haben wir uns die Rolle von kutikulären chemischen Signalstoffen (kutikulären Kohlenwasserstoffen, CHCs) von Marienkäfern in der Aggression von Ameisen näher angesehen und die Zusammensetzung dieser auf Artniveau bestimmt. Unsere Annahme bestand zusammenfassend darin, dass heimische Blattläuse und Ameisen schwächer auf nicht heimische Marienkäfer und ihre Signalstoffe im Vergleich zu heimischen Marienkäfern reagieren. Unsere Ergebnisse demonstrierten, dass Blattläuse chemische Spuren von heimischen Marienkäfern vermeiden. Außerdem zeigten wir, dass Signalstoffe des nicht heimischen Asiatischen Marienkäfers Harmonia axyridis zwar von Blattläusen in Europa, jedoch nicht von Blattläusen in Nord Amerika vermieden werden. Auf beiden Kontinenten waren H. axyridis und Coccinella septempunctata die größten Marienkäfer-Arten und fraßen die meisten Blattläuse. In den Ameisen Aggressionsexperimenten stellten wir fest, dass sich die Aggression von Ameisen sowie das Verhalten von Marienkäfern zwischen heimischen und nicht heimischen Marienkäfern auf beiden Kontinenten unterscheidet. Die Zusammensetzung der CHCs von Marienkäfern sind in Europa artspezifisch. Außerdem demonstrierten wir, dass kutikuläre chemische Signalstoffe zur Aggression von Marienkäfern beitragen. Ein fehlendes Vermeidungsverhalten gegenüber chemischen Signalstoffen von H. axyridis in Europa weist auf Räuber-Beute Naivität hin. Da die Einführung von H. axyridis in Nord Amerika länger zurück liegt, deuten unsere Ergebnisse darauf hin, dass möglicherweise eine Adaptation des Vermeidungsverhaltens von A. pisum auf die chemischen Signalstoffe von nicht heimischen Marienkäfern vorliegt. Zudem ist es möglich, dass heimische Marienkäfer-Arten von einer niedrigeren Ameisenaggression oder „Ameisentoleranz“ profitieren, welches den Zugang zu Blattläusen, welche von Ameisen betreut werden, erleichtern könnte. Zusammenfassend können die Räuber-Beute und die Räuber-Räuber Naivität und die damit verbundenen Prädations- und Wettbewerbsvorteile von nicht heimischen Prädatoren mit zunehmender Zeit schwinden. Im Vergleich dazu könnte eine große Körpergröße in Relation zu heimischen Prädatoren langfristig zur Ansiedlung und zum Invasionserfolg von nicht heimischen Marienkäfer-Arten beitragen

Comparison of Native and Non-Native Predator Consumption Rates and Prey Avoidance Behavior in North America and Europe

Novel predator–prey interactions can contribute to the invasion success of non-native predators. For example, native prey can fail to recognize and avoid non-native predators due to a lack of co-evolutionary history and cue dissimilarity with native predators. This might result in a competitive advantage for non-native predators. Numerous lady beetle species were globally redistributed as biological control agents against aphids, resulting in novel predator–prey interactions. Here, we investigated the strength of avoidance behavior of the pea aphid (Acyrthosiphon pisum) toward chemical cues of native lady beetles and non-native Asian Harmonia axyridis and European Coccinella septempunctata and Hippodamia variegata in North America, hypothesizing that cues of non-native lady beetles induce weaker avoidance behavior than cues of co-evolved native lady beetles. Additionally, we compared aphid consumption of lady beetles, examining potential predation advantages of non-native lady beetles. Finally, we compared cue avoidance behavior between North American and European pea aphid populations and aphid consumption of native and non-native lady beetles in North America and Europe. In North America, pea aphids avoided chemical cues of all ladybeetle species tested, regardless of their origin. In contrast to pea aphids in North America, European pea aphids did not avoid cues of the non-native H. axyridis. The non-native H. axyridis and C. septempunctata were among the largest and most voracious lady beetle species tested, on both continents. Consequently, in North America non-native lady beetle species might have a competitive advantage on shared food resources due to their relatively large body size, compared to several native American lady beetle species. In Europe, however, non-native H. axyridis might benefit from missing aphid cue avoidance as well as a large body size. The co-evolutionary time gap between the European and North American invasion of H. axyridis likely explains the intercontinental differences in cue avoidance behavior and might indicate evolution in aphids toward non-native predators

Interactions of ants with native and invasive lady beetles and the role of chemical cues in intraguild interference

The predator-predator naivete hypothesis suggests that non-native predators benefit from being unknown to native predators, resulting in reduced intraguild interference with native predators. This novelty advantage should depend on the ability of native predators to recognize cues of non-native predators. Here, we compared ant aggression and lady beetle reaction in four native and the invasive lady beetle species Harmonia axyridis. In addition, we tested whether lady beetle cuticular hydrocarbons (CHCs) are involved in species recognition, which might explain naivete if the invasive species has a specific CHC profile. To this end, we conducted behavioral assays confronting two native ant species with both living lady beetles and lady beetle elytra bearing or lacking CHCs of different lady beetle species. Finally, we characterized CHC profiles of the lady beetles using GC-MS. In general, the aggression of Lasius niger was more frequent than that of Myrmica rubra and L. niger aggression was more frequent towards most native lady beetle species compared to H. axyridis. The removal of CHCs from lady beetle elytra reduced aggression of both ant species. If CHCs of respective lady beetle species were added on cue-free elytra, natural strength of L. niger aggression could be restored. CHC analyses revealed a distinct cue composition for each lady beetle species. Our experiments demonstrate that the presence of chemical cues on the surface of lady beetles contribute to the strength of ant aggression against lady beetles. Reduced aggression of L. niger towards H. axyridis and reduced avoidance behavior in H. axyridis compared to the equally voracious C. septempunctata might improve the invasive lady beetle's access to ant-tended aphids

Effects of Methyl Salicylate on Host Plant Acceptance and Feeding by the Aphid Rhopalosiphum padi

Methyl salicylate (MeSA) is a volatile shown to act as an inducer of plant defense against pathogens and certain herbivores, particularly aphids. It has been shown to have potential for aphid pest management, but knowledge on its mode of action is lacking, particularly induced plant-mediated effects. This study investigated the effects of exposing plants to MeSA on the host searching, host acceptance and feeding behavior of the bird cherry-oat aphid Rhopalosiphum padi. Barley plants were exposed to volatile MeSA for 24 h, after which biological effects were tested immediately after the exposure (Day 0), and then 1, 3 and 5 days after the end of the exposure. Aphid settling on MeSA-exposed plants was significantly reduced on days 0, 1 and 3, but not on day 5. In olfactometer tests, aphids preferred the odor of unexposed plants on days 1 and 3, but not on day 0 or 5. Analysis of volatiles from exposed and unexposed plants showed higher levels of MeSA from exposed plants, most likely absorbed and re-released from plant surfaces, but also specific changes in other plant volatiles on days 0, 1 and 3. High doses of MeSA did not affect aphid orientation in an olfactometer, but lower doses were repellent. Analysis of aphid feeding by Electronic penetration graph (EPG) showed that MeSA exposure resulted in resistance factors in barley plants, including surface factors and induced systemic factors in other tissues including the phloem. The results support the potential of MeSA as a potential tool for management of aphid pests

The role of predator-prey naïveté for the invasion success of lady beetles – A comparison of species interactions across two continents

Die Hypothese der Räuber-Beute Naivität besagt, dass fehlende Koevolution zwischen heimischen Beutetieren und nicht heimischen Prädatoren dazu führen kann, dass Beutetiere den Prädator nicht erkennen und sich somit nicht effizient verteidigen können. Diese Mechanismen finden sich auch in Räuber-Räuber Interaktionen wieder. Die Naivität von heimischen Beutetieren und Prädatoren kann somit zum Invasionserfolg von nicht heimischen Räubern beitragen. Um ein besseres Verständnis der vorliegenden Mechanismen auf das Gebiet der Insekten zu erweitern, haben wir Interaktionen zwischen heimischen und nicht heimischen Marienkäfer-Arten (Coleoptera: Coccinellidae) und heimischen Erbsenblattläusen Acyrthosiphon pisum (Hemiptera: Aphididae) als Beutetieren und Ameisen (Hymenoptera: Formicidae) als Räubern getestet. Um einen transkontinentalen Vergleich zwischen den Arten-Interaktionen ziehen zu können, haben wir unsere Experimente in Europa und Nord Amerika durchgeführt. Um zu sehen, ob Räuber-Beute Naivität vorliegt, haben wir das Vermeidungsverhalten der Erbsenblattlaus gegenüber chemischen Signalstoffen zwischen heimischen und nicht heimischen Marienkäfern verglichen. Außerdem quantifizierenten wir die Prädation von Blattläusen durch Marienkäfer, um deren Gefräßigkeit zu erfassen. Um die Räuber-Räuber Naivität von Ameisen zu untersuchen, haben wir Interaktionsexperimente zwischen Ameisen und heimischen sowie nicht heimischen Marienkäfer-Arten durchgeführt und dabei sowohl die Aggression von Ameisen als auch die Reaktion von Marienkäfern erfasst und verglichen. Zudem haben wir uns die Rolle von kutikulären chemischen Signalstoffen (kutikulären Kohlenwasserstoffen, CHCs) von Marienkäfern in der Aggression von Ameisen näher angesehen und die Zusammensetzung dieser auf Artniveau bestimmt. Unsere Annahme bestand zusammenfassend darin, dass heimische Blattläuse und Ameisen schwächer auf nicht heimische Marienkäfer und ihre Signalstoffe im Vergleich zu heimischen Marienkäfern reagieren. Unsere Ergebnisse demonstrierten, dass Blattläuse chemische Spuren von heimischen Marienkäfern vermeiden. Außerdem zeigten wir, dass Signalstoffe des nicht heimischen Asiatischen Marienkäfers Harmonia axyridis zwar von Blattläusen in Europa, jedoch nicht von Blattläusen in Nord Amerika vermieden werden. Auf beiden Kontinenten waren H. axyridis und Coccinella septempunctata die größten Marienkäfer-Arten und fraßen die meisten Blattläuse. In den Ameisen Aggressionsexperimenten stellten wir fest, dass sich die Aggression von Ameisen sowie das Verhalten von Marienkäfern zwischen heimischen und nicht heimischen Marienkäfern auf beiden Kontinenten unterscheidet. Die Zusammensetzung der CHCs von Marienkäfern sind in Europa artspezifisch. Außerdem demonstrierten wir, dass kutikuläre chemische Signalstoffe zur Aggression von Marienkäfern beitragen. Ein fehlendes Vermeidungsverhalten gegenüber chemischen Signalstoffen von H. axyridis in Europa weist auf Räuber-Beute Naivität hin. Da die Einführung von H. axyridis in Nord Amerika länger zurück liegt, deuten unsere Ergebnisse darauf hin, dass möglicherweise eine Adaptation des Vermeidungsverhaltens von A. pisum auf die chemischen Signalstoffe von nicht heimischen Marienkäfern vorliegt. Zudem ist es möglich, dass heimische Marienkäfer-Arten von einer niedrigeren Ameisenaggression oder „Ameisentoleranz“ profitieren, welches den Zugang zu Blattläusen, welche von Ameisen betreut werden, erleichtern könnte. Zusammenfassend können die Räuber-Beute und die Räuber-Räuber Naivität und die damit verbundenen Prädations- und Wettbewerbsvorteile von nicht heimischen Prädatoren mit zunehmender Zeit schwinden. Im Vergleich dazu könnte eine große Körpergröße in Relation zu heimischen Prädatoren langfristig zur Ansiedlung und zum Invasionserfolg von nicht heimischen Marienkäfer-Arten beitragen

The role of chemical cue similarity in interactions between ants and native versus non-native lady beetles in North America

While native species' interactions underlie coevolution, non-native species might benefit from their novel cues and a lack of recognition, resulting in potential competition advantages in interactions. In predator-predator interactions for example, non-native predators bearing novel cues might experience reduced interference. However, non-native predators might experience similar interference if their cues are similar to those of native predators, such as in congeneric species. Here, we studied aggressive re-sponses by ants towards several native and non-native lady beetles, and in turn compared the responses of these lady beetle species to ants. We expected strongest ant aggression towards coevolved native North American lady beetles, intermediate aggression towards non-native, congeneric lady beetles (due to potential cue similarities) and least aggression towards the non-native Harmonia axyridis. A similar ranking was expected for the lady beetle responses to ants. Furthermore, we analysed cuticular hydro-carbons (CHCs) of all lady beetle species and tested for similarities of CHCs between congeneric native and non-native species in the genera Coccinella and Hippodamia. Overall, similar ant aggression towards different lady beetle species could not be attributed only to cue similarities between them, suggesting that ants might additionally respond to different defensive traits of lady beetles. Surprisingly, we found CHC similarities not only between congeneric native and non-native lady beetles, but also between non-native H. axyridis and both Hippodamia species. Despite similar ant aggression, reaction behaviour of the native Coleomegilla maculata was relatively strong compared to that of non-native lady beetles, sug-gesting a low tolerance towards ant attacks. In particular, during times of food scarcity, non-native lady beetle species that are tolerated by ants might have an advantage over less-tolerated native lady beetles. Future field studies on ant-lady beetle-aphid interactions are required to shed light on ant tolerance and competitive advantages of non-native lady beetle species.& COPY; 2023 The Authors. Published by Elsevier Ltd on behalf of The Association for the Study of Animal Behaviour. This is an open access article under the CC BY license (http://creativecommons.org/licenses/ by/4.0/)