Energy metabolism in mobile, wild-sampled sharks inferred by plasma lipids

Evaluating how predators metabolize energy is increasingly useful for conservation physiology, as it can provide information on their current nutritional condition. However, obtaining metabolic information from mobile marine predators is inherently challenging owing to their relative rarity, cryptic nature and often wide-ranging underwater movements. Here, we investigate aspects of energy metabolism in four free-ranging shark species (n = 281; blacktip, bull, nurse, and tiger) by measuring three metabolic parameters [plasma triglycerides (TAG), free fatty acids (FFA) and cholesterol (CHOL)] via non-lethal biopsy sampling. Plasma TAG, FFA and total CHOL concentrations (in millimoles per litre) varied inter-specifically and with season, year, and shark length varied within a species. The TAG were highest in the plasma of less active

A global perspective on the trophic geography of sharks

Sharks are a diverse group of mobile predators that forage across varied spatial scales and have the potential to influence food web dynamics. The ecological consequences of recent declines in shark biomass may extend across broader geographic ranges if shark taxa display common behavioural traits. By tracking the original site of photosynthetic fixation of carbon atoms that were ultimately assimilated into muscle tissues of 5,394 sharks from 114 species, we identify globally consistent biogeographic traits in trophic interactions between sharks found in different habitats. We show that populations of shelf-dwelling sharks derive a substantial proportion of their carbon from regional pelagic sources, but contain individuals that forage within additional isotopically diverse local food webs, such as those supported by terrestrial plant sources, benthic production and macrophytes. In contrast, oceanic sharks seem to use carbon derived from between 30° and 50° of latitude. Global-scale compilations of stable isotope data combined with biogeochemical modelling generate hypotheses regarding animal behaviours that can be tested with other methodological approaches.This research was conducted as part of C.S.B.’s Ph.D dissertation, which was funded by the University of Southampton and NERC (NE/L50161X/1), and through a NERC Grant-in-Kind from the Life Sciences Mass Spectrometry Facility (LSMSF; EK267-03/16). We thank A. Bates, D. Sims, F. Neat, R. McGill and J. Newton for their analytical contributions and comments on the manuscripts.Peer reviewe

L’écologie et la physiologie des chondrichthiens des profondeurs du sud-est de l’Australie : les analyses du mercure, des lipides et des isotope de carbone et d’azote

La gestion et la conservation des pêcheries sont problématiques pour la plupart des chondrichthiens; cela tient principalement au manque de données scientifiques causé par les défis logistiques impliqués par les prélèvements par grandes profondeurs. De plus, plusieurs les techniques analytiques, à l’exemple du contenu stomacal et des mesures morphologiques, demandent des quantités d’échantillons importantes difficilement obtenues. De nouvelles techniques exigent moins d'échantillons, en particulier celles mettant en oeuvre la biochimie qui sont de plus en plus utilisées pour résoudre des questions écologiques et biologiques complexes au niveau individuel et démographique des populations. Cette thèse a testé plusieurs techniques biochimiques (analyses de lipide, mercure, et isotope de carbone et azote) pour mieux comprendre les aspects de la reproduction, de l'écologie trophique, de l'amplification du mercure et de la physiologie de chondrichthiens des profondeurs. La plupart des espèces font partie de l'Ordre des Squaliformes. D'autres espèces appartiennent à différentes Familles: Chimaeridae, Rhinochimaeridae, Scyliorhinidae et Hexanchidae. Tous les échantillons ont été capturés dans les filets de pêcheurs dans les eaux du plateau continental et des marges du sud-est de l'Australie. L’analyse de la composition en lipides de différents tissus révèlent que le foie des chondrichthiens est riche en lipides (38 à 70% de la masse des tissus humides), en majeure partie des lipides neutres et des acides gras mono-saturés. Le foie est un tissu multifonctionnel, qui joue un rôle essentiel dans la distribution de la biosynthèse lipidique, le stockage de l’énergie et la régulation de la flottaison. A l’inverse, le tissu musculaire est un organe structurel, à faible concentration en lipide (0,1 mg kg-1 pois humide, ph) et une concentration aussi forte que 6,6 mg kg-1 (ph) a été enregistrée. L'Analyse de spéciation a montré que le mercure est présent à plus de 91 % sous forme de MeHg, et même avec des taux supérieurs à 95 % chez les espèces des environnements les plus profonds. Les concentrations maximales en THg ont été trouvés dans les tissus musculaires (59 à 82 % de charge corporelle). Les reins et le foie possèdent aussi des taux élevés, respectivement de 0,3 à 4,2 et 0,5 à 1,5 mg kg-1 (ph), tandis que la peau enregistre les concentrations les plus faibles (> 0,3 mg kg-1, ph). Cette étude de l’organotropisme permet de conclure que les reins et le foie sont associés au métabolisme du métal, à l'élimination et au stockage à court terme, alors que le muscle est le sites le plus important du stockage du mercure à long terme. Les isotopes stables de carbone et d’azote ont été utilisés pour évaluer l'influence de la position trophique (d15N) et de la source de carbone (d13C) sur l'accumulation du THg chez les chondrichthiens. Le d15N varie entre 12,4 à 16,6 ‰ démontrant la large gamme de positions trophiques occupées par ces espèces. La variation interspécifique du d13C est quant à elle minimale (–18,7 à –17,1 ‰). Les concentrations en mercure notées chez la plupart des requins augmentent en fonction de la taille, de la position trophique (d15N) et du stade de maturité de l’animal. Dans la communauté des chondrichthiens des profondeurs on observe des taux modérés de bioamplification du mercure, ceci est révélé par la faible pente de la relation, log (THg mg kg-1 ww) = 0,2 (d15N) – 2,4 (R2 = 0,35 ; P 0.1 mg kg-1 ww) and levels as high as 6.6 mg kg-1 ww were recorded. Speciation analysis demonstrated that 91% mercury was bound as MeHg with higher percentages (>95%) observed in species occupying deeper environments. Higher levels of THg were stored in muscle which accounted for between 59–82% of the total body burden of mercury. High levels were also found in kidney (0.3–4.2 mg kg-1 ww) and liver (0.5–1.5) with lower levels observed in skin (>0.3). Both the kidney and liver are likely to be associated in metal metabolism, short term storage and elimination procedures, while the muscle is the major site for long term storage. Stable isotopes were used as natural dietary tracers, to further evaluate dietary relationships and to assess the influence of trophic position (d15N) and carbon sources (d13C) on THg accumulation. Isotopic nitrogen (d15N) values ranged from 12.4 to 16.6 ‰ demonstrating a broad range of trophic positions. Minor variation in carbon (d13C) enrichment was observed between species (–18.7 to –17.1‰). In most shark species, mercury concentrations increased with size, trophic position (d15N), and maturity stage, but not between location or collection period. As a community, deepwater sharks demonstrated moderate rates of THg biomagnification, as indicated by the regression slope (log (THg) = 0.2 d15N – 2.4, R2 = 0·35, P < 0·05). THg and fatty acid analyses of 61 mid-trophic species were measured for their usage in studies of diet in high-order predators and mercury bioaccumulation in the extended demersal food chain. The integrated use of these biochemical techniques has provided fundamental data on the reproduction, metal accumulation and trophic ecology of deepwater chondrichthyans. Understanding these parameters is imperative not only for the implementation of sustainable management but for habitat protection of deepwater chondrichthyans and their associated ecosystems

Ecology and physiology of deepwater chondrichthyans off southeast Australia : mercury, stable isotope and lipid analysis

La gestion et la conservation des pêcheries sont problématiques pour la plupart des chondrichthiens; cela tient principalement au manque de données scientifiques causé par les défis logistiques impliqués par les prélèvements par grandes profondeurs. De plus, plusieurs les techniques analytiques, à l’exemple du contenu stomacal et des mesures morphologiques, demandent des quantités d’échantillons importantes difficilement obtenues. De nouvelles techniques exigent moins d'échantillons, en particulier celles mettant en oeuvre la biochimie qui sont de plus en plus utilisées pour résoudre des questions écologiques et biologiques complexes au niveau individuel et démographique des populations. Cette thèse a testé plusieurs techniques biochimiques (analyses de lipide, mercure, et isotope de carbone et azote) pour mieux comprendre les aspects de la reproduction, de l'écologie trophique, de l'amplification du mercure et de la physiologie de chondrichthiens des profondeurs. La plupart des espèces font partie de l'Ordre des Squaliformes. D'autres espèces appartiennent à différentes Familles: Chimaeridae, Rhinochimaeridae, Scyliorhinidae et Hexanchidae. Tous les échantillons ont été capturés dans les filets de pêcheurs dans les eaux du plateau continental et des marges du sud-est de l'Australie. L’analyse de la composition en lipides de différents tissus révèlent que le foie des chondrichthiens est riche en lipides (38 à 70% de la masse des tissus humides), en majeure partie des lipides neutres et des acides gras mono-saturés. Le foie est un tissu multifonctionnel, qui joue un rôle essentiel dans la distribution de la biosynthèse lipidique, le stockage de l’énergie et la régulation de la flottaison. A l’inverse, le tissu musculaire est un organe structurel, à faible concentration en lipide (0,1 mg kg-1 pois humide, ph) et une concentration aussi forte que 6,6 mg kg-1 (ph) a été enregistrée. L'Analyse de spéciation a montré que le mercure est présent à plus de 91 % sous forme de MeHg, et même avec des taux supérieurs à 95 % chez les espèces des environnements les plus profonds. Les concentrations maximales en THg ont été trouvés dans les tissus musculaires (59 à 82 % de charge corporelle). Les reins et le foie possèdent aussi des taux élevés, respectivement de 0,3 à 4,2 et 0,5 à 1,5 mg kg-1 (ph), tandis que la peau enregistre les concentrations les plus faibles (> 0,3 mg kg-1, ph). Cette étude de l’organotropisme permet de conclure que les reins et le foie sont associés au métabolisme du métal, à l'élimination et au stockage à court terme, alors que le muscle est le sites le plus important du stockage du mercure à long terme. Les isotopes stables de carbone et d’azote ont été utilisés pour évaluer l'influence de la position trophique (d15N) et de la source de carbone (d13C) sur l'accumulation du THg chez les chondrichthiens. Le d15N varie entre 12,4 à 16,6 ‰ démontrant la large gamme de positions trophiques occupées par ces espèces. La variation interspécifique du d13C est quant à elle minimale (–18,7 à –17,1 ‰). Les concentrations en mercure notées chez la plupart des requins augmentent en fonction de la taille, de la position trophique (d15N) et du stade de maturité de l’animal. Dans la communauté des chondrichthiens des profondeurs on observe des taux modérés de bioamplification du mercure, ceci est révélé par la faible pente de la relation, log (THg mg kg-1 ww) = 0,2 (d15N) – 2,4 (R2 = 0,35 ; P <0,05). Le THg et les acides gras de 61 espèces appartenant aux niveaux trophiques intermédiaires ont été analysés dans le but d’étudier les régimes alimentaires des proies et la bioaccumulation de ce métal à travers la chaîne alimentaire démersale. L'utilisation intégrée de ces techniques biochimiques a fourni des données fondamentales sur la reproduction, l'accumulation en mercure et l'écologie trophique des chondrichthiens des profondeurs. La compréhension de ces fonctions est impérative non seulement pour la mise en place d’une gestion durable des pêcheries, mais aussi pour la protection des habitats des chondrichthiens et leurs écosystèmes associés

Acoustic observation model: linking ecological models to acoustic signals

The mesopelagic (200 – 1000 m) micronekton (2 to 20 cm) community, formed mainly of small fish, cephalopods, crustacean and gelatinous zooplankton, hide in near darkness during the daytime to reduce the risk of being preyed on by visual predators. A proportion of this community migrates daily to the surface at night to feed (diel vertical migration, DVM). DVM provides a biological pathway for carbon to be transported to the surface from the deep ocean. The impact of this active component (as opposed to passively sinking matter) of the so called ‘biological carbon pump’ (BCP) on our climate, will be related to total migrant biomass, its metabolic activity at various depths, predator-prey interactions, and DVM dynamics. Recently, studies have shown that global biomass of mesopelagic fish could be more than 10 times an historic estimate of c. 1 gigaton: should these new estimates be proven correct, our view of the importance of the mesopelagic community in the carbon-cycle, will shift to a new paradigm

Map of the western Indian Ocean showing the fishing positions of sampled albacore tuna.

<p>Grey circles: local longliner (LL), black cross: artisanal coastal fishermen operating around anchored fish aggregating devices (aFADs)].</p

Trophic niches determined from fatty acid profiles of sympatric coral reef mesopredators

Previous research has identified similar trophic levels in a wide range of coral reef sharks and large teleost fishes but has been unable to resolve the extent of dietary overlap and resource sharing that lead to interpretation of functional roles and, hence, adequately describe interaction strengths in food webs. We used fatty acid (FA) profiles of muscle and plasma reflecting the diet of several mesopredators to better understand the trophic structure and functioning of Great Barrier Reef ecosystems. Multivariate analysis identified significant dietary overlap between 2 shark species (whitetip reef shark Triaenodon obesus and grey reef shark Carcharhinus amblyrhynchos), but whitetip reef sharks occupied a smaller niche area than grey reef sharks. We also found clear niche separation between sharks and teleost fishes (red throat emperor, coral trout, and grass emperor). All mesopredators sampled had high proportions of polyunsaturated FAs linking them to carnivory, but differences among species in trophic biomarker ratios suggest distinctive dietary sources. However, based on a degree of niche overlap of species sharing common diet, reef-dwelling teleost fishes such as coral trout also derive nutrients from pelagic environments. A faster analytical method to determine FA profiles, proven highly useful in tuna, was tested and deemed viable for muscle tissue of tropical teleost fishes and sharks, while questions remain for use of FA extraction of plasma in ecological studies. These results demonstrate that fine-scale inter-specific differences in diet exist between mesopredators in coral reef ecosystems. Our results raise important questions about the ecological influences of these species and energy flow among mesopredators in coral reef ecosystems