The Microcystis-microbiome interactions: origins of the colonial lifestyle

Species of the Microcystis genus are the most common bloom-forming toxic cyanobacteria worldwide. They belong to a clade of unicellular cyanobacteria whose ability to reach high biomasses during blooms is linked to the formation of colonies. Colonial lifestyle provides several advantages under stressing conditions of light intensity, ultraviolet light, toxic substances and grazing. The progression from a single-celled organism to multicellularity in Microcystis has usually been interpreted as individual phenotypic responses of the cyanobacterial cells to the environment. Here, we synthesize current knowledge about Microcystis colonial lifestyle and its role in the organism ecology. We then briefly review the available information on Microcystis microbiome and propose that changes leading from single cells to colonies are the consequence of specific and tightly regulated signals between the cyanobacterium and its microbiome through a biofilm-like mechanism. The resulting colony is a multi-specific community of interdependent microorganisms.Agencia Nacional de Investigación e Innovació

New insight into colonies of Microcystis (Cyanobacteria) as multi-specific floating biofilms

The ability to form biofilms is a functional trait shared by many bacterial species. Biofilms provide bacteria a sheltered environment where the nutrients and oxygen gradients create a heterogeneous matrix and promote cells to differentiate their metabolism and functions according to the position they occupy inside the matrix. Species of the Microcystis genus are among the most common bloom-forming cyanobacteria. They are unicellular microorganisms able to form colonies and to reach high biomass during blooms in lakes, reservoirs and estuaries worldwide. Colonial lifestyle provides several advantages under stressing conditions, including adaptation to different light intensities, protection from toxic substances and grazing, while allowing them to grow when the nutrient supply is low. Although the biology, ecology and colony formation have been extensively recognized in Microcystis spp., the analysis of the progression from unicellular to multicellular phases in this cyanobacterium have been always addressed as individual phenotypic plasticity and rarely as a multi-specific community of interrelated microorganisms. Here, we re-interpreted the evidence coming from different studies about the Microcystis lifestyle and propose a new way to analyze the available information about this cyanobacterial group. We specifically address the characteristics shared by bacterial biofilms and Microcystis colonies and suggest that the morphological changes from single cells to colonies are due to a cascade of events leading to the formation of a multi-specific biofilm. Studying the formation of colonies using this framework would help to better understand the life cycle of Microcystis, its functional relationship with the associated microbiome and the factors triggering microcystin production, helping to design strategies for prevention and control of the blooms caused by these organisms. Taking into account the biology and the ecological strategies of Microcystis, a conceptual model of emergence and decay of these floating multi-specific biofilms is proposed.Agencia Nacional de Investigación e Innovació

Competition and protist predation are important regulators of riverine bacterial community composition and size distribution

Among the bacterivorous protists, heterotrophic nanoflagellates (HNFs) are considered to be the main grazers of bacteria in freshwaters due to their size-selective grazing. In this work, we assessed the change of a riverine bacterial community in controlled incubations, where HNFs' predation pressure was initially released through filtration. Filtration did not prevent the passage of cysts, which grew in the enrichments afterwards. Data on the composition of the bacterial community were gathered by Catalyzed Reporter Deposition Fluorescent In situ Hybridization (CARD-FISH) using 16S probes targeting phylogenetic groups. Bacterial cell size was also examined using image analysis. Overall, the initial filtration directly (through release of predation pressure) or indirectly (through competition among bacterial groups) affected the bacterial community composition. When nanoflagellate abundance rose, a reduction of bacterial abundance and changes in cell size distribution were observed. Gamma-Proteobacteria and Actinobacteria were the groups showing the greatest reduction in abundance. Beta-Proteobacteria showed a reduction of cell size and were found in aggregates. Alpha-Proteobacteria and Actinobacteria developed two distinct filamentous morphotypes: short, segmented rods and long chains of rods. Our results showed that the release of the predation pressure and the successive rise of the nanoflagellates changed the bacterial community in terms of composition at large phylogenetic scale. HNF grazing is highly group-specific and seems to reconstruct the community based on cell size, and thus, not only drastically changing the bacterial community composition, but also increasing its functional diversity

Detección de poblaciones tóxicas de Microcystis spp. con distintas preferencias ambientales. Estudio de caso: embalse de Salto Grande = Detection of toxic Microcystis spp. genotypes with different environmental preferences. Case study: Salto Grande reservoir

En este trabajo se evaluó la dinámica y toxicidad de Microcystis spp. en el embalse de Salto Grande en invierno y verano de 2013, así como la diversidad genética de sus poblaciones tóxicas mediante análisis de melting de alta resolución de amplicones del gen mcyJ. La abundancia de células de Microcystis spp. varió entre los distintos sitios y entre estaciones, detectándose una abundancia signifcativamente mayor de células y genotipos tóxicos así como de microcistina-LR en verano. Además, se detectaron dos grupos de genotipos mcyJ (clusters 1 y 2) con diferentes preferencias ambientales. El 1 estuvo integrado por muestras de Microcystis spp. obtenidas en condiciones de bajas temperaturas (? 17,6 °C) y mayor conductividad (~52-58 µS cm-1), presentando bajo número de células y ausencia de microcistina-LR. Las muestras incluidas en el cluster 2 se caracterizaron por ser de verano (temperatura entre 17,6 y 25,9 ºC), presentar menor conductividad (~50-52 µS cm-1), alta abundancia de células y presencia de microcistina-LR. Nuestros resultados sugieren que las poblaciones tóxicas de Microcystis que ?orecen en verano serían diferentes a las que se mantienen durante el invierno y que la temperatura y conductividad del agua serían variables relevantes que controlarían su abundancia y toxicidad

De la competencia a la cooperación: los cambios de paradigmas en la ecología basada en rasgos cambian nuestro entendimiento de los procesos que estructuran a las comunidades microbianas

Prevailing social, economic and political ideas and paradigms constitute the lens through which scientists observe, assess, and understand the world. This affects how we interpret and understand the mechanisms governing the interaction between organisms and has led, in most cases, to dominant explanations and paradigms that are difficult to overthrow. This is the case of ecological theory, whose perspectives have followed the rationale of societal changes. From the industrial revolution to very recently, species competition for resources was regarded as one of the main drivers of species interactions. Nowadays, a new and rapidly growing way of thinking emerged, fueled by the high sequencing capacities, ultra-resolution microscopy and the slowly growing number of different social and gender perspectives participating in ecological studies: that living beings are not just single organisms interacting with other single organisms, but complex communities of macro- and microorganisms living and evolving together. The information emerging from this field is bringing new light to previously disregarded aspects of the ecological interactions that, in our opinion, will change the main paradigms in ecology. As members of a South American scientific network of Aquatic Microbial Ecology (MicroSudAqua), here we propose to explore alternative explanations for ecological observations, searching for new traits accounting for cooperation between microorganisms as a fundamental evolutionary and ecological strategy.Las ideas y paradigmas sociales, económicos y políticos prevalecientes constituyen la lente a través de la cual las científicas y los científicos observamos, evaluamos y comprendemos el mundo. A menudo, esto impregna y afecta la interpretación de los mecanismos que rigen las interacciones entre organismos, y llega a generar paradigmas difíciles de poner en discusión. Un ejemplo es el caso de la teoría ecológica, cuyas perspectivas han seguido la lógica de los cambios sociales. Desde la época de la Revolución Industrial hasta muy recientemente, la competencia interespecífica por los recursos se consideró como una de las formas principales en que las especies interactúan. En la actualidad, presenciamos un cambio en la forma de pensar; su crecimiento es veloz, impulsado por las capacidades de secuenciación masiva, la microscopía de ultra resolución y la cantidad cada vez mayor de diferentes perspectivas sociales y de género con la que se abordan los estudios de ecología. Esta nueva perspectiva implica que los seres vivos no son organismos solitarios que interactúan con otros organismos solitarios, sino comunidades complejas de macro y microorganismos que conviven y evolucionan juntos. La información que emerge de este campo está dando nuevos aportes a aspectos antes ignorados de las interacciones ecológicas; en nuestra opinión, estos aportes cambiarán los principales paradigmas de la ecología. Como integrantes de la Red Científica Sudamericana de Ecología Microbiana Acuática (MicroSudAqua), en este trabajo exploramos explicaciones alternativas de las observaciones ecológicas, buscando nuevos rasgos que den cuenta de la cooperación entre microorganismos como una estrategia evolutiva y ecológica fundamental

Impact of nutritional stress on the honeybee colony health

Honeybees Apis mellifera are important pollinators of wild plants and commercial crops. For more than a decade, high percentages of honeybee colony losses have been reported worldwide. Nutritional stress due to habitat depletion, infection by different pests and pathogens and pesticide exposure has been proposed as the major causes. In this study we analyzed how nutritional stress affects colony strength and health. Two groups of colonies were set in a Eucalyptus grandis plantation at the beginning of the flowering period (autumn), replicating a natural scenario with a nutritionally poor food source. While both groups of colonies had access to the pollen available in this plantation, one was supplemented with a polyfloral pollen patty during the entire flowering period. In the short-term, colonies under nutritional stress (which consumed mainly E. grandis pollen) showed higher infection level with Nosema spp. and lower brood and adult bee population, compared to supplemented colonies. On the other hand, these supplemented colonies showed higher infection level with RNA viruses although infection levels were low compared to countries were viral infections have negative impacts. Nutritional stress also had long-term colony effects, because bee population did not recover in spring, as in supplemented colonies did. In conclusion, nutritional stress and Nosema spp. infection had a severe impact on colony strength with consequences in both short and long-term

Floración excepcional de cianobacterias tóxicas en la costa de Uruguay, verano 2019

Cyanobacterial toxic blooms are a worldwide problem. In Rio de la Plata basin, anthropic eutrophication and dam construction have promoted an increase in cyanobacteria blooms, especially those of the Microcystis aeruginosa complex (CMA). Here, we describe the exceptional blooms observed in the summer of 2019 on the coast of Río de la Plata and Atlantic coast of Uruguay. We discuss the main driving mechanisms using biological, meteorological and oceanographic sampling data, satellite images and reanalysis. The blooms covered a wide surface (Carmelo to Rocha; 500 km) and were persistent in time (ca. 4 months). Blooms were generated by CMA organisms having similar genetic structure and were associated to quantifiable and high microcystin concentrations. Given the observed oceanographic conditions and the similarity in organisms traits, we hypothesized that blooms had a common origin, probably associated with zones with high nutrient concentrations and high water residence time in the lower Rio de la Plata basin. Extreme precipitations induced high water flows that transported cyanobacteria blooms downstream. In addition, anomalous wind and temperature conditions facilitated their arrival to the Atlantic coast along Rocha, to environments with particular relevance for biodiversity and conservation (e.g. Rocha coastal lagoon).Las floraciones de cianobacterias tóxicas son un problema mundial. La eutrofización antrópica y la generación de embalses han promovido su desarrollo en la Cuenca del Plata, favoreciendo principalmente al complejo Microcystis aeruginosa (CMA). En este trabajo describimos las floraciones excepcionales de CMA ocurridas en el verano 2019 en la costa del Río de la Plata y Atlántica de Uruguay y discutimos sus mecanismos moduladores en base a datos biológicos, meteorológicos y oceanográficos de muestreos, imágenes satelitales y re-análisis. Las floraciones fueron extensas (Carmelo a Rocha; 500 km) y persistentes (ca.: 4 meses). En todos los casos fueron organismos del CMA con estructura genética similar y su presencia estuvo asociada a niveles cuantificables y elevados de microcistina. En base a las características oceanográficas y la similitud genética entre los organismos, se hipotetiza que las floraciones tienen un origen común, probablemente asociado a tributarios con alta carga de nutrientes y alto tiempo de residencia del agua en la Cuenca baja del Plata. Las precipitaciones extremas generaron caudales récord que transportaron las cianobacterias hasta el Río de la Plata, donde las condiciones de viento y temperatura particulares facilitaron su transporte y arribo a la costa de Rocha, llegando a ambientes de relevancia para la conservación (e.g. Laguna de Rocha)

Floración excepcional de cianobacterias tóxicas en la costa de Uruguay, verano 2019 = Exceptional bloom of toxic cyanobacteria on the Uruguayan coast, summer 2019

Las floraciones de cianobacterias tóxicas son un problema mundial. La eutrofización antrópica y la generación de embalses han promovido su desarrollo en la Cuenca del Plata, favoreciendo principalmente al complejo Microcystis aeruginosa (CMA). En este trabajo describimos las floraciones excepcionales de CMA ocurridas en el verano 2019 en la costa del Río de la Plata y Atlántica de Uruguay y discutimos sus mecanismos moduladores en base a datos biológicos, meteorológicos y oceanográficos de muestreos, imágenes satelitales y re-análisis. Las floraciones fueron extensas (Carmelo a Rocha; 500 km) y persistentes (ca.: 4 meses). En todos los casos fueron organismos del CMA con estructura genética similar y su presencia estuvo asociada a niveles cuantificables y elevados de microcistina. En base a las características oceanográficas y la similitud genética entre los organismos, se hipotetiza que las floraciones tienen un origen común, probablemente asociado a tributarios con alta carga de nutrientes y alto tiempo de residencia del agua en la Cuenca baja del Plata. Las precipitaciones extremas generaron caudales récord que transportaron las cianobacterias hasta el Río de la Plata, donde las condiciones de viento y temperatura particulares facilitaron su transporte y arribo a la costa de Rocha, llegando a ambientes de relevancia para la conservación (e.g. Laguna de Rocha)

Herramientas para el monitoreo y sistema de alerta de floraciones de cianobacterias nocivas: Río Uruguay y Río de la Plata = Monitoring tools and early warning system for harmful cyanobacterial blooms: Río Uruguay and Río de la Plata

Las floraciones de cianobacterias potencialmente tóxicas es uno de los problemas más difundidos en los sistemas acuáticos a nivel global. Sin embargo, no existen programas de monitoreo sensibles y directamente aplicables a la predicción de las floraciones y su gestión. Con este objetivo se combinaron conceptos ecológicos y genéticos para generar herramientas para el monitoreo de cianobacterias. Se utilizaron dos aproximaciones: agrupación de organismos en grupos funcionales basados en morfología y análisis moleculares (PCR cuantitativo en tiempo real) que indican presencia de genes que codifican para la expresión de cianotoxinas (mcy). Para evaluar las herramientas se realizaron seis campañas de muestreo bimensuales (2013-2014) en seis estaciones con dos sitios en cada una, a lo largo del Río Uruguay y del Estuario Río de la Plata, desde Salto Grande hasta Punta del Este. Se observó un gradiente marcado en las variables meteorológicas, físico-químicas, y mayores abundancias de organismos planctónicos en Salto Grande y Punta del Este. Se encontró la presencia en todo el gradiente de poblaciones tóxicas, con mayor abundancia en Salto, particularmente del complejo Microcystis aeruginosa (CMA). Las variables ambientales más importantes en determinar el gradiente ambiental y las variaciones en las variables biológicas fueron la salinidad, la temperatura, el viento y la turbidez. Los resultados de los nuevos indicadores (presencia en red del CMA y genes mcy) coincidieron con los tradicionales (ej. clorofila-a) en los casos de floraciones más severas, y ambos fueron sustantivamente más sensibles en situaciones de bajas abundancias. La conjunción de los resultados se aplicó a la construcción de un protocolo de monitoreo y un sistema de alerta

Cianobacterias y cianotoxinas en ecosistemas límnicos de Uruguay = Cyanobacteria and cyanotoxins in freshwaters of Uruguay

Las floraciones de cianobacterias en cuerpos de agua dulce constituyen un problema mundial, asociado a la eutrofización (enriquecimiento de nutrientes) y cambios hidrológicos de los ecosistemas. En este estudio se generó una base de datos históricos (n= 3061 para 64 ecosistemas, de 1980 a 2014), elaborada por un grupo de trabajo interinstitucional (OSE, DINAMA, IM, Universidad de la República e IIBCE), y se analizó la distribución de cianobacterias planctónicas y de cianotoxinas (microcistina, saxitoxina y cilindrospermopsina) en Uruguay. Los valores de clorofila ay nutrientes totales indicaron procesos de eutrofización en diversos ecosistemas. En dos mapas georreferenciados se visualiza la distribución de cianobacterias en el país, según indicadores cuantitativos globales, y de la microcistina (cianotoxina más frecuente). En dichos mapas se destacan los embalses (Río Uruguay y Río Negro) y las playas del Río de la Plata como las zonas de mayor riesgo de exposición a cianobacterias según las categorías de la Organización Mundial de la Salud para aguas recreacionales. Además, se analizaron muestras de floraciones (espuma) y se cuantificó 20 mg L-1de microcistinas totales y la presencia de genes que sugieren diferentes variedades de microcistinas. Se generó información básica que podrá ser útil para programas de monitoreo nacionales e investigación