Multi-stressor effects in boreal streams:disentangling the roles of natural and land use disturbance to stream communities

Abstract As human activities are increasingly affecting natural communities, many communities are impacted by multiple stressors and their interactions. Understanding how natural and anthropogenic stressors act individually and in concert is essential for managing and conserving natural ecosystems efficiently. In this thesis I studied how geology-related natural acidity, land drainage and their interaction affect biological communities and leaf decomposition in boreal headwater streams. I further assessed the concordance of communities along natural and anthropogenic stressor gradients. As model organisms, I used benthic diatoms, bryophytes, invertebrates and leaf-decomposing fungi. I showed that geology-related natural acidity constitutes a strong environmental filter for stream communities, reducing species richness and changing community composition. Community concordance was also generally strongest along the natural acidity gradient. However, natural acidity mostly did not homogenize communities nor did it affect leaf decomposition by fungi. Effects of peatland drainage differed between the two stream types, being mainly sedimentation in the circumneutral streams and increasing metal concentrations in the acid streams. Overall, changes in community composition were better able than pure species richness to track single stressor impacts. Furthermore, fungal assemblages were more homogeneous and decomposition rates slower in drained acidic sites than in any other stream type. Thus the drainage-induced shift in water chemistry in the acidic streams seems to constitute an even stronger environmental filter than sedimentation. Conservation planning needs to give special attention to these vulnerable, naturally stressful ecosystems.Tiivistelmä Ihmistoiminnan vaikuttaessa yhä enemmän luonnon elinympäristöihin eliöyhteisöihin kohdistuu usein samanaikaisesti monenlaisia paineita. Ekosysteemien tehokas hoitaminen ja suojelu edellyttävät tarkkaa tietoa siitä, miten luonnollinen stressi ja ihmistoiminta yhdessä ja erikseen vaikuttavat ekosysteemeihin. Väitöskirjassani tutkin, kuinka geologiasta johtuva luonnollinen happamuus ja metsäojitus vaikuttavat boreaalisten purojen eliöyhteisöihin ja lehtikarikkeen hajotukseen. Tarkastelin myös eliöryhmien yhdenmukaisuutta ihmistoimintagradientilla ja luonnollisella stressigradientilla. Malliorganismeinani olivat piilevät, vesisammalet, pohjaeläimet ja hajottajasienet. Väitöskirjassani osoitan, että geologiasta johtuva puroveden happamuus toimii merkittävänä ympäristösuodattimena purojen eliöyhteisöille vähentäen lajirunsautta ja muokaten lajistoa. Myös eliöryhmien lajistovaihtelu oli yhdenmukaisinta luonnollisella happamuusgradientilla. Toisaalta luonnollinen happamuus ei vaikuttanut merkittävästi lehtikarikkeen hajotukseen tai purojen väliseen sieniyhteisöjen monimuotoisuuteen. Metsäojituksen fysikaalis-kemiallinen vaikutus erosi purotyypeittäin: pH-neutraaleissa puroissa ojitus pääosin lisäsi pohjan hiekoittumista, kun taas happamissa puroissa veden metallipitoisuudet kasvoivat entisestään. Yleisesti ottaen sekä luonnollisen happamuuden että metsäojituksen vaikutukset näkyivät parhaiten muutoksina eliöyhteisöjen lajikoostumuksessa. Lisäksi ojitetuissa happamissa puroissa hajottajasieniyhteisöjen lajistot olivat keskenään samankaltaisempia ja lehtikarikkeen hajotus hitaampaa kuin muissa purotyypeissä. Metsäojituksen aikaansaama muutos luonnollisesti happamien purojen vesikemiassa näyttää siis olevan jopa merkittävämpi ympäristösuodatin kuin pohjan hiekoittuminen. Luonnollisesti stressattujen elinympäristöjen herkkyys maankäytön muutoksille tulisikin huomioida ympäristön hoidon suunnittelussa nykyistä paremmin

Biodiversity and ecosystem functioning in boreal streams:the effects of anthropogenic disturbances and naturally stressful environments

Abstract The effect of biodiversity loss and change on the functioning of ecosystems is one of the key questions in ecological research. For stream ecosystems, compelling evidence indicates that species diversity may enhance ecosystem functions. However, ecosystem functions are often regulated by the same environmental factors that also shape diversity; thus, a major challenge for ecologists is to separate the effects of biodiversity loss on the ecosystem functions from the direct effects of human induced disturbance. In this doctoral thesis, I studied how decomposer communities and ecosystem functions respond to human disturbances (nutrient enrichment, acidification) and a natural stressor (naturally low water pH). I also studied how human disturbances and natural stressors affect the phylogenetic structure of stream fungal communities. I showed that human disturbance had a strong impact on species dominance patterns by reducing species evenness. Species dominance patterns also explained the variation in decomposition rates. Changes in abiotic variables also had a direct effect on leaf decomposition rates. In the naturally acidic sites, human impact (land drainage) further decreased water pH and increased metal concentrations, thereby reducing leaf decomposition rates, whereas high nutrient concentrations enhanced leaf decomposition. Naturally low pH had no effect on decomposition rates. Decomposer community similarity was higher in drainage-impacted sites, but only in naturally acidic, not in circumneutral, streams. Human induced disturbance also modified the phylogenetic similarity of fungal decomposer communities, with communities in disturbed sites consisting of more closely related species when compared to those in circumneutral reference sites. Leaf litter decomposition showed greater temporal variation in human disturbed sites than in reference sites, whereas fungal community variability was similar in disturbed and reference sites. Thus, temporally replicated monitoring may be needed for a reliable assessment of human disturbance in streams. My thesis emphasizes that using both functional and taxonomic measures allows a more comprehensive assessment of biological responses to human disturbance.Tiivistelmä Biodiversiteetin väheneminen ja siitä seuraava ekosysteemin toiminnan heikkeneminen on eräs keskeisimmistä ekologisista kysymyksistä. Ekosysteemin toiminnot ovat kuitenkin monesti yhteydessä ympäristöolosuhteisiin, joten on vaikea erottaa vähentyneen biodiversiteetin ja ympäristöolojen suhteellista merkitystä ekosysteemien toimintoihin. Tässä väitöskirjatyössäni tutkin, kuinka virtavesien hajottajayhteisöt ja ekosysteemin toiminnot (lehtikarikkeen hajotus) muuttuvat valuma-alueen ihmistoimintojen myötä. Tutkin myös, kuinka luontainen stressi (matala pH) vaikuttaa yhteisöihin ja ekosysteemin toimintoihin. Tarkastelen myös akvaattisten sienten fylogeneettistä rakennetta ihmistoiminnan muuttamissa vesiympäristöissä. Osoitan tutkimuksissani, että ihmistoiminnoilla on vaikutuksia hajottajayhteisöiden kokonaisrunsauden jakautumiseen lajien kesken. Muutamien runsaiden lajien dominoimissa yhteisöissä lehtikarikkeen hajoaminen on tehokkaampaa kuin yhteisöissä, joissa lajien runsauserot ovat pienempiä. Myös ympäristöoloilla on vaikutus lehtikarikkeen hajotukseen. Luontaisesti happamissa puroissa metsäojituksen seurauksena lisääntynyt veden metallipitoisuus ja alhainen pH vähentävät hajotuksen määrää. Toisaalta joen korkea ravinnepitoisuus lisää hajotusta. Lehtikarikkeen hajotus vaihtelee enemmän vuosien välillä ihmistoimintojen muuttamissa virtavesissä kuin luonnontilaisissa vesissä. Toisaalta sieniyhteisöt pysyvät koostumukseltaan samankaltaisina vuosien välillä ihmistoiminnan muuttamissa paikoissa ja referenssipaikoissa. Tämä työ osoittaa, että toiminnallisten ja yhteisöihin perustuvien indikaattorien yhteiskäyttö antaa kokonaisvaltaisimman kuvan ihmistoimintojen vaikutuksesta virtavesien ekosysteemeihin

Data_Tolkkinen_etal

Rep set sequence data (fasta format), Environmental measurements data, and OTU table dat

Data from: Human disturbance increases functional but not structural variability of stream fungal communities

Temporal stability of ecosystem functions is often regulated by the same environmental factors that also shape diversity. Therefore, species diversity, ecosystem functions and their environmental regulators should be considered together to understand and predict the consequences of anthropogenic disturbances on ecosystems. We studied the influence of land-use disturbance (agriculture) and a natural stressor (low pH due to specific geology) on the temporal variability (variability among successive years) of fungal decomposer communities and leaf decomposition rates in streams. We used next-generation sequencing techniques (pyrosequencing) to determine the composition of fungal assemblages. Temporal variability of leaf decomposition was higher in human-disturbed streams than in circumneutral reference or naturally acidic sites, whereas the latter two did not differ. Fungal operational taxonomic unit (OTU) richness and evenness were lower in human-impacted sites than in circumneutral reference sites. However, there were no significant differences between stream types in the temporal variability of fungal community composition. Fungal OTU evenness was negatively and among-year variability of water chemistry positively related to temporal variability in leaf decomposition. Partial regressions showed that these two factors had independent effects on decomposition rates. Although the dominant OTUs in the disturbed streams were temporally stable, they did not maintain stable ecosystem functions, suggesting that variability in decomposition was driven mainly by changes in the metabolic responses of dominant taxa to environmental fluctuations. Our results show that leaf decomposition rates in reference sites vary little through time, supporting the use of leaf decomposition assays in bioassessment. Our results also highlight the importance of measuring not only the mean rates, but also temporal variability of process rates when assessing the influence of human disturbance on ecosystem functioning

Metabarcoding of litter-associated fungi and bacteria

Litter-associated microorganisms play key roles in forested streams by decomposing and transferring energy from plant litter to higher trophic levels. To circumvent the shortcomings of traditional microbiological methods and conventional microscopy to assess the composition of microbial communities associated with decomposing litter, a range of DNA-based techniques have been developed in the last 15 years. One of the most promising tools is DNA metabarcoding, which combines DNA-based identification (DNA barcoding) with high-throughput sequencing of environmental samples with unknown species compositions. This chapter describes best practices for sampling and assessing stream fungi and bacteria in mixed communities on decomposing leaf litter by using DNA metabarcoding. DNA is extracted from the litter and the DNA barcodes are amplified by using broad-range primers for fungi and bacteria. The resulting amplicons are subjected to high-throughput sequencing. Finally, the generated sequences are processed in a bioinformatics pipeline, and taxonomic identification is achieved by comparing sample sequence clusters with reference sequences from public databases. Application of the method has been successful in a variety of studies and promises to revolutionize the monitoring of fungi and bacteria on decomposing litter

Appendix D. PCA loadings of the habitat variables.

PCA loadings of the habitat variables

Appendix B. The key water chemistry variables for the treatment groups.

The key water chemistry variables for the treatment groups

Appendix C. The key habitat variables for the treatment groups.

The key habitat variables for the treatment groups