ECOfast – An integrative ecological evaluation index for an ecosystem-based assessment of shallow rocky reefs

The degradation of marine ecosystems is a growing concern worldwide, emphasizing the need for efficient tools to assess their ecological status. Herein, a novel ecosystem-based ecological evaluation index of shallow rocky reefs is introduced and tested in the Aegean and Ionian Seas (NE Mediterranean). The index focuses on a specific set of pre-selected species, including habitat-forming, key, commercially important, and non-indigenous species, across a wide range of trophic levels (1.00–4.53). Data acquisition is conducted through rapid non-destructive SCUBA diving surveys to assess all macroscopic food web components (macroalgae, invertebrates, and fish). Two versions of the index, ECOfast and ECOfast-NIS, were developed, each applying a different approach to account for the impact of non-indigenous species. In our case study, the correlations between the two versions of the index and sea surface temperature, protection status, occurrence of carnivorous fish, and non-indigenous herbivores were assessed through generalized additive models (GAMs). The assessment assigned 93% (ECOfast) or 96% (ECOfast-NIS) of the sites to a moderate to bad ecological status, indicating an alarming situation in the shallow rocky reefs of the NE Mediterranean. Sites evaluated as poor or bad were characterized by extensive coverage of ephemeral macroalgae, absence or minimal presence of large indigenous carnivorous fish, and complete absence of one to three out of five invertebrate functional trophic groups. The community composition of macroalgae, herbivorous species, and carnivorous fishes differed between the 5 m and 15 m depth zones. Surface temperature and carnivorous fish occurrence were the most important tested predictors of the ecological status of shallow rocky reefs. The best GAMs showed that the ECOfast score declined with sea surface temperature and increased with the occurrence of carnivorous fish; ECOfast-NIS declined with sea surface temperature and the occurrence of non-indigenous fish and increased with the occurrence of carnivorous fish. The non-destructive and integrative nature of this approach, its speed of data acquisition and analysis, and its capacity to account for highly mobile predatory fish and non-indigenous species render the ECOfast index a novel, robust, and valuable tool for assessing the ecological status of shallow rocky reefs

Herbivore diversity improves benthic community resilience to ocean acidification

Ocean acidification is expected to alter a wide range of marine systems, but there is great uncertainty about the outcome because indirect effects are often crucial in ecology. Work at volcanic seeps has shown that major ecological shifts occur due to chronic exposure to acidified seawater. Changes in herbivore densities are often seen and this may interact with direct CO2 effects to determine benthic community structure. Here, an exclusion experiment was used to test effects of herbivory in benthic communities along a pCO2 gradient off Methana (Greece). A manipulative experiment was used to examine how large herbivores affected sublittoral algal communities as seawater carbon dioxide levels increased. Sea urchins and herbivorous fish dramatically reduced macroalgal biomass at background carbon dioxide levels; this effect was not hampered by increased pCO2 despite lower sea urchin densities near the seeps, since herbivorous fish abundances increased concurrently. We found that carbon dioxide levels up to about 2000μatm are unlikely to reduce the role of herbivory in structuring benthic communities if tolerant species are able to replace those that are vulnerable. A shift from sea urchins to fish as main grazers highlights that ocean acidification may cause unexpected responses at the community level, and that maintaining high functional redundancy in marine ecosystems is key to improving their resilience

Dendrophyllia in Greek waters, Mediterranean Sea, with the first record of D. ramea (Cnidaria, Scleractinia) from the area

no abstrac

Η διαχείριση της ανιχνευσιμότητας στις υποβρύχιες οπτικές δειγματοληψίες: βέλτιστες εκτιμήσεις του εύρους εξάπλωσης και της αφθονίας θαλάσσιων μεγαβενθικών οργανισμών.

Η κατανομή και η αφθονία των θαλάσσιων οργανισμών αποτελούν κύριο θέμα μελέτης της θαλάσσιας οικολογίας. Για τα προστατευόμενα είδη και τα είδη των οποίων το ενδιαίτημα είναι ιδιαίτερα ευαίσθητο σε καταστρεπτικές δειγματοληπτικές μεθόδους, ο ενδεδειγμένος τρόπος δειγματοληψίας που στοχεύει στην εκτίμηση της αφθονίας ή του εύρους εξάπλωσής τους προβλέπει την αποκλειστική χρήση οπτικών, μη καταστρεπτικών μεθόδων. Ωστόσο, η εφαρμογή οπτικών μεθόδων δειγματοληψίας για τη μελέτη θαλάσσιων μεγαβενθικών οργανισμών παρουσιάζει ορισμένες ιδιαιτερότητες και δυσκολίες που οφείλονται στη φύση του υποβρύχιου περιβάλλοντος και στη φυσιολογία του δύτη-ερευνητή που πραγματοποιεί την υποβρύχια δειγματοληψία, δημιουργώντας προϋποθέσεις για σφάλματα και αυξάνοντας την πιθανότητα μη έγκυρων εκτιμήσεων. Μια από τις σημαντικότερες παραμέτρους που είναι δυνατόν να οδηγήσει σε σημαντικά σφάλματα εάν δεν ληφθεί υπόψη κατά την ανάλυση των δεδομένων των οπτικών δειγματοληψιών είναι η ανιχνευσιμότητα του είδους-στόχου, που αφορά στο μη πλήρη εντοπισμό όλων των ατόμων του είδους στην εκάστοτε επιφάνεια διερεύνησης. Στόχος της παρούσας διδακτορικής διατριβής είναι η διερεύνηση και η ανάδειξη του προβλήματος της ατελούς ανίχνευσης στις υποβρύχιες οπτικές μεθόδους δειγματοληψίας και η προσαρμογή μεθοδολογικών προσεγγίσεων που συνεκτιμούν την ανιχνευσιμότητα για τη βέλτιστη εφαρμογή τους στο υποβρύχιο περιβάλλον. Οι μέθοδοι εκτίμησης αφθονίας ή/και πληθυσμιακής πυκνότητας μέσω οπτικών δειγματοληψιών που είναι πρακτικά δυνατό να εφαρμοστούν στο υποβρύχιο περιβάλλον είναι οι εξής: α) η Δειγματοληψία Πλήρους Καταμέτρησης (ΔΠΚ) σε δειγματοληπτικές επιφάνειες, β) η Δειγματοληψία Αποστάσεων (ΔΑ), γ) η μέθοδος σύλληψης-επανασύλληψης κατά Lincoln-Petersen ή δειγματοληψία Διπλής Καταμέτρησης (ΔΚ) και δ) η Δειγματοληψία Διπλής Καταμέτρησης Αποστάσεων (ΔΔΚΑ). Για τη συγκριτική εξέτασή των παραδοχών τους ως προς την ανιχνευσιμότητα και της αποτελεσματικότητάς τους ως προς την αμεροληψία και την πιστότητα των εκτιμήσεών τους, έγινε ταυτόχρονη εφαρμογή των παραπάνω μεθόδων σε 4 ανεξάρτητες μελέτες εκτίμησης μεγέθους πληθυσμού διαφορετικών μεγαβενθικών οργανισμών: του Σπόγγου Aplysina aerophoba στον όρμο της Παλαιάς Επιδαύρου στο Σαρωνικό κόλπο, του Δίθυρου Pinna nobilis στο Εθνικό Θαλάσσιο Πάρκο Ζακύνθου, του Κεφαλόποδου Octopus vulgaris στον κόλπο του Κόρφου στον Σαρωνικό κόλπο και των Ακτινοπτερύγιων Hippocampus hippocampus και Η. guttulatus στον όρμο Λιβαδόστρας στον Κορινθιακό κόλπο. Οι εν λόγω μελέτες επιλέχθηκαν ώστε να εξεταστούν διαφορετικές περιπτώσεις και συνθήκες που είναι πιθανόν να επηρεάζουν την ανιχνευσιμότητα των οργανισμών που μελετώνται, όπως η πολυπλοκότητα του βιότοπου, η ικανότητα απόκρυψης του οργανισμού στόχου, η υποβρύχια ορατότητα, κ.λπ. Σε όλες αυτές τις μελέτες συγκεντρώθηκαν κοινά δεδομένα που αναλύθηκαν με την προτεινόμενη αναλυτική προσέγγιση της κάθε μεθόδου. Συγκεκριμένα, η ΔΔΚΑ εφαρμόστηκε στο για πρώτη φορά στα πλαίσια της παρούσας διδακτορικής διατριβής στο υποβρύχιο περιβάλλον, προτείνοντας κατάλληλα προσαρμοσμένο πρωτόκολλο διαδικασιών υποβρύχιας οπτικής δειγματοληψίας. Στη συνέχεια έγινε σύγκριση των αποτελεσμάτων που προέκυψαν σε κάθε μελέτη μέσω κατάλληλης επαναδειγματοληψίας με χρήση μη παραμετρικού bootstrap και αξιολογήθηκαν οι διαφορές που προέκυψαν από τη χρήση των διαφορετικών μεθόδων εκτίμησης σε σχέση με τις συνθήκες της δειγματοληψίας, των ιδιαιτεροτήτων των συγκεκριμένων οργανισμών και της περιοχής μελέτης. Επιπλέον, χρησιμοποιώντας τα στοιχεία των παραπάνω εμπειρικών μελετών, κατασκευάστηκαν τρεις διαφορετικές περιπτώσεις στοχαστικής αριθμητικής προσομοίωσης υποβρύχιων οπτικών δειγματοληψιών με πολλαπλά σενάρια ανιχνευσιμότητας, κατά τα οποία εξετάστηκε η αποτελεσματικότητα όλων των μεθόδων στην εκτίμηση της αφθονίας και της πληθυσμιακής πυκνότητας του κατά περίπτωση μελέτης εικονικού είδους-στόχου. Τα αποτελέσματα των συγκρίσεων αυτών κατέδειξαν σημαντικές διαφορές στις εκτιμήσεις που προκύπτουν από τη χρήση διαφορετικών μεθόδων στις διαφορετικές περιπτώσεις μελετών και συνθηκών δειγματοληψίας, ιδιαίτερα στις μελέτες εκείνες όπου η ανιχνευσιμότητα είναι χαμηλή.Επιπλέον, στα πλαίσια της αξιολόγησης του ρόλου της ανιχνευσιμότητας στην εκτίμηση του εύρους εξάπλωσης των θαλάσσιων μεγαβενθικών οργανισμών, επιχειρήθηκε η πρώτη υποβρύχια εφαρμογή μεθόδου που λαμβάνει υπόψη την ανιχνευσιμότητα του είδους αυτού και τη συνεκτιμά, μέσα από την πραγματοποίηση επαναληπτικών δειγματοληψιών για τη συλλογή δεδομένων απουσίας/παρουσίας. Για την εφαρμογή της μεθόδου αυτής με ελεύθερη και αυτόνομη κατάδυση, δημιουργήθηκε κατάλληλο πρωτόκολλο πεδίου και δοκιμάστηκε επιτυχώς για τον υπολογισμό της χωρικής κατανομής δύο μεγαβενθικών οργανισμών στο Σαρωνικό κόλπο: του αλλόχθονου Χλωροφύκους Codium fragile fragile και του θαλάσσιου Γαστερόποδου Stramonita haemastoma. Η πιθανότητα «ψευδούς απουσίας» του Stramonita haemastoma που βασίστηκε στα δεδομένα ενός παρατηρητή ήταν ιδιαίτερα υψηλή σε όλες τις περιπτώσεις των ανεξάρτητων παρατηρητών (μεταξύ 0,1 και 0,3), αρκετά χαμηλή σε οποιαδήποτε περίπτωση συνδυασμού 3 παρατηρητών (μικρότερη από 0,025) και πρακτικά μηδενίστηκε στην περίπτωση ταυτόχρονης χρήσης των δεδομένων των πέντε παρατηρητών. Επίσης, η απλή αξιοποίηση δεδομένων παρουσίας/απουσίας ενός οποιοδήποτε παρατηρητή οδήγησε σε υποεκτίμηση της πιθανότητας παρουσίας του Stramonita haemastoma σε κάθε περίπτωση παρατηρητή. Στην περίπτωση του αλλόχθονου Codium fragile fragile, η μοντελοποίηση της πιθανότητας παρουσίας του με χωρικές και περιβαλλοντικές παραμέτρους κατέδειξε την αρνητική συσχέτισή της με την απόσταση από το λιμάνι του Πειραιά και την επιβεβαίωση της υπόθεσης της εισαγωγής του είδους στο Σαρωνικό κόλπο με την μεταφορά από εμπορικά πλοία. Τέλος, στο πλαίσιο των αναγκών της βιολογικής παρακολούθησης προστατευόμενων ειδών και λαμβάνοντας υπόψη τους οικονομικούς περιορισμούς που συχνά χαρακτηρίζουν τις οικολογικές μελέτες στο θαλάσσιο περιβάλλον, δημιουργήθηκε ένα μεθοδολογικό εργαλείο που καθοδηγεί στην επιλογή της –κατά περίπτωση– πλέον οικονομικότερης μεθόδου οπτικής δειγματοληψίας και ανάλυσης δεδομένων για την αμερόληπτη εκτίμηση των παραμέτρων κατάστασης των μεγαβενθικών οργανισμών ενδιαφέροντος. Η εν λόγω μεθοδολογική προσέγγιση στηρίζεται σε μια διαδικασία πολυκριτηριακής ανάλυσης που λαμβάνει υπόψη τα χαρακτηριστικά του είδους στόχου στην περιοχή μελέτης, τη συμπεριφορά του αλλά και τις περιβαλλοντικές συνθήκες που είναι πιθανόν να επηρεάσουν τη δειγματοληψία. Τα κριτήρια που λαμβάνονται υπόψη είναι τα εξής: Α) η πληθυσμιακή πυκνότητα του οργανισμού στόχου, Β) η δομική πολυπλοκότητα του βιότοπου του οργανισμού στην περιοχή μελέτης, Γ) η ικανότητα παραλλαγής του οργανισμού στο φυσικό περιβάλλον και Δ) οι περιβαλλοντικές συνθήκες και άλλες παράμετροι που επηρεάζουν την έκβαση της δειγματοληψίας. Κάθε ένα από τα κριτήρια αυτά σχετίζονται άμεσα ή έμμεσα με την ανιχνευσιμότητα των οργανισμών στόχων στις δειγματοληπτικές επιφάνειες και επηρεάζουν με αυτό τον τρόπο την επιλογή της πλέον κατάλληλης –κατά περίπτωση– μεθόδου εκτίμησης αφθονίας. Για τη βαθμονόμηση των κριτηρίων αυτών αξιοποιήθηκαν τα σχετικά δεδομένα των μελετών που πραγματοποιήθηκαν στα πλαίσια της παρούσας διδακτορικής διατριβής και βάσει αυτών προτάθηκε τρόπος υπολογισμού κατάλληλου δείκτη, οι τιμές του οποίου αντιστοιχίστηκαν σε πρόταση επιλογής συγκεκριμένης μεθόδου εκτίμησης της αφθονίας ή/και της πληθυσμιακής πυκνότητας.The distribution and abundance of marine organisms are some of the main state variables in the case of marine biological monitoring. Ecological assessments of protected species and species in sensitive habitats require the use of visual, non-destructive sampling techniques. However, the nature of the underwater environment and the physiology of the diver-researcher carrying out the underwater survey create conditions for errors and increase the probability of inaccurate assessments. One of the most important such parameter which, if ignored, may lead to significant errors concerns the incomplete detection of the individuals of the species being surveyed. The aim of this PhD dissertation is to investigate and highlight the problem of incomplete detection in underwater visual survey methods and to adapt methodological approaches that account for imperfect detection for their optimal application in the underwater environment.The methods of estimating abundance and/or population density through visual sampling that were considered suitable for application in the underwater environment are as follows: (a) Strip sampling, (b) Distance Sampling (DS), the Lincoln-Petersen mark-recapture or Double Count (DC) method, and (d) Mark Recapture Distance Sampling (MRDS). In order to compare their assumptions regarding detectability and their effectiveness in their assessments, these methods were simultaneously applied to four independent studies targeting the estimation of population size of different megabenthic organisms: the Aplysina aerophoba sponge, the Pinna nobilis bivalve, the cephalopod Octopus vulgaris octopus, and the sympatric seahorses Hippocampus hippocampus and H. guttulatus. In the case of MRDS, this was the first time it was applied by divers in an underwater visual survey scheme. Underwater visual counts were performed for all 4 studies by scuba diving and data were subsequently analysed with the proposed analytical approach of each method. The final population size estimates derived by each method applied in all studies were compared using non-parametric bootstrap resampling. In addition, using the empirical study data, three different cases of stochastic numerical simulation of underwater visual surveys with multiple detection scenarios were constructed, examining the effectiveness of all methods in assessing the abundance and population density of the case study of a virtual target species. The results of these comparisons revealed significant differences in estimates resulting from the use of different methods in different case studies and sampling conditions, particularly in those studies where detectability was low.Furthermore, in the context of assessing the role of detectability in estimations of range of marine megabenthic organisms, a methodology jointly estimating occupancy and detectability based on multiple observations was applied for the first time in an underwater visual survey scheme in Saronikos Gulf, Greece. Using a sufficient number of observers, the probability of recording false absences was minimized and the occupancy estimation was greatly improved. For the whelk Stramonita haemastoma in the case study area, single-observer occupancy estimates were negatively biased and varied significantly (between 0.64 and 0.89) depending on the observer, while with the proposed methodology, using 5 observers, occupancy was estimated to be 0.93. The probability of false absence was high in the case of single-observer and rather low with any combination of 3 observers (< 0.025), while it dropped to practically zero when using 5 observers. Finally, in the context of minimizing the estimation cost, both in terms of fieldwork and data analysis, a methodological tool was developed to guide the selection of the most economical method of visual sampling and analysis of data for unbiased and accurate estimations of the status parameters of megabenthic organisms of interest. This is based on a multi-criteria analysis process that takes into account the characteristics of the target species in the study area, its behaviour, but also the environmental conditions likely to affect sampling. The criteria to be considered are: A) the population density of the target organism, B) the structural complexity of the organism's habitat in the study area, C) the organism’s cryptic behaviour, and d) the environmental conditions and other parameters which influence the outcome of sampling. Each of these criteria is directly or indirectly related to the detectability of the target organisms and thus influences the choice of the most appropriate visual sampling method. The relevant field data of the studies carried out in the framework of this doctoral thesis were used to calibrate these criteria and based on them, a method of calculating an appropriate indicator was proposed, the values ​​of which corresponded to one of the visual sampling methods assessed in this dissertation

"Protected" marine shelled molluscs: thriving in Greek seafood restaurants

International agreements as well as European and national legislation prohibit exploitation and trading of a number of edible marine shelled molluscs, due to either significant declines in their populations or destructive fishing practices. However, enforcement of existing legislation in Greece is ineffective and many populations of “protected” species continue to decline, mainly due to poaching. The extent of illegal trading of protected bivalves and gastropods in Greek seafood restaurants was investigated by interviewing owners or managers of 219 such restaurants in 92 localities. Interviews were based on questionnaires regarding the frequency of availability in the menus and the origin of twenty-one species or groups of species, among which eight are protected - illegally exploited. Forty-two percent of the surveyed restaurants were found to serve at least one of the protected ¬- illegally exploited species. Among the illegally traded species, Lithophaga lithophaga, Pecten jacobaeus, and Pinnanobilis were served in a relatively high proportion of the surveyed restaurants (22.8%, 19.2%, and 16.4% respectively), outrunning many commercial species. In many cases these species were always or often available (11.4%, 4.6% and 5.0% respectively). There was substantial spatial variation in the proportion of restaurants that illegally served protected species with differing patterns for each species; very high proportions of illegal trading were observed in some marine regions (e.g., date mussels were served in >65% of the seafood restaurants along the coastline of Evvoikos Gulf). In most cases the illegally traded species were of local origin, while there was no finding of illegally imported molluscs from other countries. The strategy for enforcement of existing legislation should be greatly improved otherwise protection of shelled molluscs will remain ineffective

Pinna nobilis in the Greek seas (NE Mediterranean): on the brink of extinction?

The Mediterranean endemic fan mussel Pinna nobilis is suffering an ongoing basin-scale mass mortality event (MME) since 2016. As most Mediterranean populations have collapsed, the species has been declared as Critically Endangered in the IUCN Red List of threatened species. In an effort to track the progress of the MME and provide updated information on the status of the species in the Greek seas, data collected through dedicated surveys and opportunistic assessments during 2019 and 2020 have been compiled. During surveys conducted at 258 sites, a total of 14,589 fan mussels were recorded, of which 81.1% were dead. Of the remaining 2,762 live individuals, 256 were juveniles. Two marine areas that still sustain living populations were identified, namely Kalloni Gulf (Lesvos Island), and Laganas Bay (Zakynthos Island). The inner part of Kalloni Gulf appears to maintain the largest surviving population of the species in the eastern Mediterranean, with an abundance estimate of 684,000 individuals (95% confidence interval: 322,000-1,453,000). Solitary, potentially resistant, scattered individuals were recorded at several sites. Other previously abundant populations that had been assessed in the past, specifically those of Lake Vouliagmeni (Korinthiakos Gulf), Souda Bay (Crete) and Gera Gulf (Lesvos Island) with a total of ~350,000 individuals, have now been wiped out. Our results document the collapse of most P. nobilis populations throughout the Greek seas. The MME has progressed substantially between early 2019 and mid-2020, as indicated by the increase in mortality at sites consecutively monitored multiple times. This work highlights the urgent need for continuous monitoring of surviving populations and calls for immediate implementation of an effective protection and management strategy that will ensure the persistence of surviving individuals and the production of resistant offspring

New Mediterranean Marine biodiversity records (June 2013)

This paper concerns records of species that have extended their distribution in the Mediterranean Sea. The finding of the rare brackish angiosperm Althenia filiformis in the island of Cyprus is interesting since its insertion in the Red Data Book of the Flora of Cyprus is suggested. The following species enriched the flora or fauna lists of the relevant countries: the red alga Sebdenia dichotoma (Greece), the hydrachnid mite Pontarachna adriatica (Slovenia), and the thalassinid Gebiacantha talismani (Turkey). Several alien species were recorded in new Mediterranean localities. The record of the burrowing goby Trypauchen vagina in the North Levantine Sea (Turkish coast), suggests the start of spreading of this Lessepsian immigrant in the Mediterranean Sea. The findings of the following species indicate the extension of their occurrence in the Mediterranean Sea: the foraminifer Amphistegina lobifera (island of Zakynthos, Greece), the medusa Cassiopea andromeda (Syria), the copepod Centropages furcatus (Aegean Sea), the decapod shrimp Melicertus hathor (island of Kastellorizo, Greece), the crab Menoethius monoceros (Gulf of Tunis), the barnacles Balanus trigonus, Megabalanus tintinnabulum, Megabalanus coccopoma and the bivalves Chama asperella, Cucurbitula cymbium (Saronikos Gulf, Greece)

New Mediterranean biodiversity records (October, 2014)

The Collective Article 'New Mediterranean Biodiversity Records' of the Mediterranean Marine Science journal offers the means to publish biodiversity records in the Mediterranean Sea. The current article is divided in two parts, for records of alien and native species respectively. The new records of alien species include: the red alga Asparagopsis taxiformis (Crete and Lakonikos Gulf, Greece); the red alga Grateloupia turuturu (along the Israeli Mediterranean shore); the mantis shrimp Clorida albolitura (Gulf of Antalya, Turkey); the mud crab Dyspanopeus sayi (Mar Piccolo of Taranto, Ionian Sea); the blue crab Callinectes sapidus (Chios Island, Greece); the isopod Paracerceis sculpta (northern Aegean Sea, Greece); the sea urchin Diadema setosum (Gökova Bay, Turkey); the molluscs Smaragdia souverbiana, Murex forskoehlii, Fusinus verrucosus, Circenita callipyga, and Aplysia dactylomela (Syria); the cephalaspidean mollusc Haminoea cyanomarginata (Baia di Puolo, Massa Lubrense, Campania, southern Italy); the topmouth gudgeon Pseudorasbora parva (Civitavecchia, Tyrrhenian Sea); the fangtooth moray Enchelycore anatina (Plemmirio marine reserve, Sicily); the silver-cheeked toadfish Lagocephalus sceleratus (Saros Bay, Turkey; and Ibiza channel, Spain); the Indo-Pacific ascidian Herdmania momus in Kastelorizo Island (Greece); and the foraminiferal Clavulina multicamerata (Saronikos Gulf, Greece). The record of L. sceleratus in Spain consists the deepest (350-400m depth) record of the species in the Mediterranean Sea. The new records of native species include: first record of the ctenophore Cestum veneris in Turkish marine waters; the presence of Holothuria tubulosa and Holothuria polii in the Bay of Igoumenitsa (Greece); the first recorded sighting of the bull ray Pteromylaeus bovinus in Maltese waters; and a new record of the fish Lobotes surinamensis from Maliakos Gulf.peer-reviewe