Analyse et modélisation des bases physiologiques de l'induction florale et de l'irrégularité de production en fruits. Application à des génotypes de pommier d'architectures contrastées

Alternate bearing is a common phenomenon for different perennial species. While it can have dramatic economic effects, its causes are still unclear. Alternate bearing results from irregularities in floral induction (FI) between successive years. In apple trees (Malus x domestica), large variability in bearing patterns between genotypes have been observed that are partially affected by architectural characteristics. Moreover, large within tree variability in FI also exists since FI occurs each year in a set of buds, only. Different hypotheses exist to explain between years and within tree variability in FI including the involvement of hormones (mainly gibberellins, GA), other signaling molecules (FT protein) and the carbon balance at different scales of plant organization. This thesis aimed at analyzing and modeling the physiological and architectural determinisms of the within tree and between year variability in floral induction in context of genotypic variability in apple tree. First, physiological analyses (photosynthesis, nonstructural carbohydrates and GA concentration) were performed during 2 years on adult ‘Golden Delicious’ apple trees subjected to different leaf and fruit removal practices in order to modify the leaf/fruit ratio and the distances between the sources of inhibiting and activating signals and shoot apical meristems (SAM). Results showed that effects of fruit and leaves could affect FI in SAM at short distances, only. Moreover, experimental results showed that carbohydrates appeared as not directly implicated in FI but that GA could inhibit FI in SAM. The dataset generated from this experiment was used in a modelling approach aiming at simulating the effects of leaf, fruit, and their distances to SAM on FI. The model simulated FI variability with 3D tree structures by considering the transport of inhibit and activating signal produced by fruit and leaves respectively. Signal transport was simulated considering a signal ‘attenuation’ parameter, whereas SAM fate was determined by probability functions depending on signal amounts. Model parameter estimations suggested a cumulative effect of activating and inhibiting signals on FI, with SAM being more sensitive to the inhibiting signal. Simulations results also proposed that the activating signal was transported at shorter distances than the inhibiting one. Other experiments performed on a set of genotypes issued from an apple collection, showed that the establishment of plant architecture is under the dependency of hormonal signaling (AIA and ABA) and plays a key role in the onset of biennial bearing between the different genotypes. Results also confirm the poor implication of carbohydrates on FI and showed that gibberellins and cytokinins may be implicated in FI variability between genotypes. At the end of this work, new perspectives are proposed for the identification of the signals controlling FI and for integrating genotypic variability in the modeling approach in order to simulate between-year variability in FI and the resulting bearing patterns.L’alternance de production est un phénomène commun pour différentes espèces pérennes. Bien qu'elle puisse engendrer des effets économiques dramatiques, ses causes sont toujours mal comprises. L’alternance de production résulte d'irrégularités dans l'induction florale (IF) entre les années successives. Chez le pommier (Malus x domestica), une grande variabilité des rythmes de production entre les génotypes a été observée, et cette variabilité est en partie reliée aux caractéristiques architecturales des génotypes. Il existe également une grande variabilité intra-arbre dans l’IF, qui ne se produit que sur un nombre variable de bourgeons chaque année. Différentes hypothèses existent pour expliquer la variabilité intra-arbre et interannuelle de l’IF, notamment l'implication des hormones (principalement les gibbérellines, GA), d'autres molécules de signalisation (protéine FT) et du bilan carboné à différentes échelles d'organisation de la plante. Cette thèse vise à analyser et modéliser les déterminismes physiologiques et architecturaux de la variabilité intra-arbre et interannuelle de l’IF dans un contexte de variabilité génotypique chez le pommier. Tout d'abord, des analyses physiologiques (photosynthèse, carbohydrates non structuraux et concentrations en GA) ont été réalisées pendant 2 ans sur des pommiers 'Golden Delicious' adultes soumis à des pratiques de suppression des feuilles et des fruits afin de modifier le rapport feuille/fruit et les distances entre les sources des signaux activateurs et inhibiteurs et les méristèmes apicaux (SAM). Les résultats ont montré que les effets des fruits et des feuilles pouvaient affecter l'IF dans les SAM sur de courtes distances uniquement. De plus, les carbohydrates n'apparaissaient pas directement impliqués dans l’IF alors que les GA pouvaient inhiber l’IF dans les SAM. L'ensemble de données générées à partir de cette expérience a été utilisé dans une approche de modélisation visant à simuler les effets des feuilles, des fruits et leurs distances par rapport aux SAM sur l’IF. Le modèle a permis de simuler la variabilité de l’IF sur des structures d’arbres en 3D, en considérant le transport des signaux activateur et inhibiteur produits respectivement par les feuilles et les fruits. Le transport de ces signaux a été simulé en considérant un paramètre d’atténuation du signal, tandis que le devenir des SAM était déterminé par des fonctions de probabilité en fonction des quantités de signaux. Les estimations des paramètres du modèle ont suggéré un effet cumulatif des signaux activateur et inhibiteur sur l’IF, les SAM étant plus sensibles au signal inhibiteur. Les résultats des simulations ont également proposé que le signal activateur était transporté à des distances plus courtes que le signal inhibiteur. D'autres expériences réalisées sur un ensemble de génotypes issus d'une collection de pommiers ont montré que la mise en place de l'architecture végétale est sous la dépendance de la signalisation hormonale (AIA et ABA) et que la dynamique de mise en place de l’architecture joue un rôle clé dans le début de l’alternance de production entre les différents génotypes. Les résultats confirment également la faible implication des carbohydrates dans l'IF et ont montré que les gibbérellines et les cytokinines pourraient être impliquées dans la variabilité de l'IF entre les génotypes. Au terme de ces travaux, de nouvelles perspectives sont proposées pour l'identification précise des signaux contrôlant l’IF et pour intégrer la variabilité génotypique dans l'approche de modélisation afin de simuler la variabilité interannuelle de l’IF et des rythmes de productions qui en résultent

Analyse et modélisation des bases physiologiques de l'induction florale et de l'irrégularité de production en fruits. Application à des génotypes de pommier d'architectures contrastées

Alternate bearing is a common phenomenon for different perennial species. While it can have dramatic economic effects, its causes are still unclear. Alternate bearing results from irregularities in floral induction (FI) between successive years. In apple trees (Malus x domestica), large variability in bearing patterns between genotypes have been observed that are partially affected by architectural characteristics. Moreover, large within tree variability in FI also exists since FI occurs each year in a set of buds, only. Different hypotheses exist to explain between years and within tree variability in FI including the involvement of hormones (mainly gibberellins, GA), other signaling molecules (FT protein) and the carbon balance at different scales of plant organization. This thesis aimed at analyzing and modeling the physiological and architectural determinisms of the within tree and between year variability in floral induction in context of genotypic variability in apple tree. First, physiological analyses (photosynthesis, nonstructural carbohydrates and GA concentration) were performed during 2 years on adult ‘Golden Delicious’ apple trees subjected to different leaf and fruit removal practices in order to modify the leaf/fruit ratio and the distances between the sources of inhibiting and activating signals and shoot apical meristems (SAM). Results showed that effects of fruit and leaves could affect FI in SAM at short distances, only. Moreover, experimental results showed that carbohydrates appeared as not directly implicated in FI but that GA could inhibit FI in SAM. The dataset generated from this experiment was used in a modelling approach aiming at simulating the effects of leaf, fruit, and their distances to SAM on FI. The model simulated FI variability with 3D tree structures by considering the transport of inhibit and activating signal produced by fruit and leaves respectively. Signal transport was simulated considering a signal ‘attenuation’ parameter, whereas SAM fate was determined by probability functions depending on signal amounts. Model parameter estimations suggested a cumulative effect of activating and inhibiting signals on FI, with SAM being more sensitive to the inhibiting signal. Simulations results also proposed that the activating signal was transported at shorter distances than the inhibiting one. Other experiments performed on a set of genotypes issued from an apple collection, showed that the establishment of plant architecture is under the dependency of hormonal signaling (AIA and ABA) and plays a key role in the onset of biennial bearing between the different genotypes. Results also confirm the poor implication of carbohydrates on FI and showed that gibberellins and cytokinins may be implicated in FI variability between genotypes. At the end of this work, new perspectives are proposed for the identification of the signals controlling FI and for integrating genotypic variability in the modeling approach in order to simulate between-year variability in FI and the resulting bearing patterns.L’alternance de production est un phénomène commun pour différentes espèces pérennes. Bien qu'elle puisse engendrer des effets économiques dramatiques, ses causes sont toujours mal comprises. L’alternance de production résulte d'irrégularités dans l'induction florale (IF) entre les années successives. Chez le pommier (Malus x domestica), une grande variabilité des rythmes de production entre les génotypes a été observée, et cette variabilité est en partie reliée aux caractéristiques architecturales des génotypes. Il existe également une grande variabilité intra-arbre dans l’IF, qui ne se produit que sur un nombre variable de bourgeons chaque année. Différentes hypothèses existent pour expliquer la variabilité intra-arbre et interannuelle de l’IF, notamment l'implication des hormones (principalement les gibbérellines, GA), d'autres molécules de signalisation (protéine FT) et du bilan carboné à différentes échelles d'organisation de la plante. Cette thèse vise à analyser et modéliser les déterminismes physiologiques et architecturaux de la variabilité intra-arbre et interannuelle de l’IF dans un contexte de variabilité génotypique chez le pommier. Tout d'abord, des analyses physiologiques (photosynthèse, carbohydrates non structuraux et concentrations en GA) ont été réalisées pendant 2 ans sur des pommiers 'Golden Delicious' adultes soumis à des pratiques de suppression des feuilles et des fruits afin de modifier le rapport feuille/fruit et les distances entre les sources des signaux activateurs et inhibiteurs et les méristèmes apicaux (SAM). Les résultats ont montré que les effets des fruits et des feuilles pouvaient affecter l'IF dans les SAM sur de courtes distances uniquement. De plus, les carbohydrates n'apparaissaient pas directement impliqués dans l’IF alors que les GA pouvaient inhiber l’IF dans les SAM. L'ensemble de données générées à partir de cette expérience a été utilisé dans une approche de modélisation visant à simuler les effets des feuilles, des fruits et leurs distances par rapport aux SAM sur l’IF. Le modèle a permis de simuler la variabilité de l’IF sur des structures d’arbres en 3D, en considérant le transport des signaux activateur et inhibiteur produits respectivement par les feuilles et les fruits. Le transport de ces signaux a été simulé en considérant un paramètre d’atténuation du signal, tandis que le devenir des SAM était déterminé par des fonctions de probabilité en fonction des quantités de signaux. Les estimations des paramètres du modèle ont suggéré un effet cumulatif des signaux activateur et inhibiteur sur l’IF, les SAM étant plus sensibles au signal inhibiteur. Les résultats des simulations ont également proposé que le signal activateur était transporté à des distances plus courtes que le signal inhibiteur. D'autres expériences réalisées sur un ensemble de génotypes issus d'une collection de pommiers ont montré que la mise en place de l'architecture végétale est sous la dépendance de la signalisation hormonale (AIA et ABA) et que la dynamique de mise en place de l’architecture joue un rôle clé dans le début de l’alternance de production entre les différents génotypes. Les résultats confirment également la faible implication des carbohydrates dans l'IF et ont montré que les gibbérellines et les cytokinines pourraient être impliquées dans la variabilité de l'IF entre les génotypes. Au terme de ces travaux, de nouvelles perspectives sont proposées pour l'identification précise des signaux contrôlant l’IF et pour intégrer la variabilité génotypique dans l'approche de modélisation afin de simuler la variabilité interannuelle de l’IF et des rythmes de productions qui en résultent

Analysis and modeling of the physiological bases of floral induction and fruit production irregularity. Application to apple tree genotypes with contrasted architectures

L’alternance de production est un phénomène commun pour différentes espèces pérennes. Bien qu'elle puisse engendrer des effets économiques dramatiques, ses causes sont toujours mal comprises. L’alternance de production résulte d'irrégularités dans l'induction florale (IF) entre les années successives. Chez le pommier (Malus x domestica), une grande variabilité des rythmes de production entre les génotypes a été observée, et cette variabilité est en partie reliée aux caractéristiques architecturales des génotypes. Il existe également une grande variabilité intra-arbre dans l’IF, qui ne se produit que sur un nombre variable de bourgeons chaque année. Différentes hypothèses existent pour expliquer la variabilité intra-arbre et interannuelle de l’IF, notamment l'implication des hormones (principalement les gibbérellines, GA), d'autres molécules de signalisation (protéine FT) et du bilan carboné à différentes échelles d'organisation de la plante. Cette thèse vise à analyser et modéliser les déterminismes physiologiques et architecturaux de la variabilité intra-arbre et interannuelle de l’IF dans un contexte de variabilité génotypique chez le pommier. Tout d'abord, des analyses physiologiques (photosynthèse, carbohydrates non structuraux et concentrations en GA) ont été réalisées pendant 2 ans sur des pommiers 'Golden Delicious' adultes soumis à des pratiques de suppression des feuilles et des fruits afin de modifier le rapport feuille/fruit et les distances entre les sources des signaux activateurs et inhibiteurs et les méristèmes apicaux (SAM). Les résultats ont montré que les effets des fruits et des feuilles pouvaient affecter l'IF dans les SAM sur de courtes distances uniquement. De plus, les carbohydrates n'apparaissaient pas directement impliqués dans l’IF alors que les GA pouvaient inhiber l’IF dans les SAM. L'ensemble de données générées à partir de cette expérience a été utilisé dans une approche de modélisation visant à simuler les effets des feuilles, des fruits et leurs distances par rapport aux SAM sur l’IF. Le modèle a permis de simuler la variabilité de l’IF sur des structures d’arbres en 3D, en considérant le transport des signaux activateur et inhibiteur produits respectivement par les feuilles et les fruits. Le transport de ces signaux a été simulé en considérant un paramètre d’atténuation du signal, tandis que le devenir des SAM était déterminé par des fonctions de probabilité en fonction des quantités de signaux. Les estimations des paramètres du modèle ont suggéré un effet cumulatif des signaux activateur et inhibiteur sur l’IF, les SAM étant plus sensibles au signal inhibiteur. Les résultats des simulations ont également proposé que le signal activateur était transporté à des distances plus courtes que le signal inhibiteur. D'autres expériences réalisées sur un ensemble de génotypes issus d'une collection de pommiers ont montré que la mise en place de l'architecture végétale est sous la dépendance de la signalisation hormonale (AIA et ABA) et que la dynamique de mise en place de l’architecture joue un rôle clé dans le début de l’alternance de production entre les différents génotypes. Les résultats confirment également la faible implication des carbohydrates dans l'IF et ont montré que les gibbérellines et les cytokinines pourraient être impliquées dans la variabilité de l'IF entre les génotypes. Au terme de ces travaux, de nouvelles perspectives sont proposées pour l'identification précise des signaux contrôlant l’IF et pour intégrer la variabilité génotypique dans l'approche de modélisation afin de simuler la variabilité interannuelle de l’IF et des rythmes de productions qui en résultent.Alternate bearing is a common phenomenon for different perennial species. While it can have dramatic economic effects, its causes are still unclear. Alternate bearing results from irregularities in floral induction (FI) between successive years. In apple trees (Malus x domestica), large variability in bearing patterns between genotypes have been observed that are partially affected by architectural characteristics. Moreover, large within tree variability in FI also exists since FI occurs each year in a set of buds, only. Different hypotheses exist to explain between years and within tree variability in FI including the involvement of hormones (mainly gibberellins, GA), other signaling molecules (FT protein) and the carbon balance at different scales of plant organization. This thesis aimed at analyzing and modeling the physiological and architectural determinisms of the within tree and between year variability in floral induction in context of genotypic variability in apple tree. First, physiological analyses (photosynthesis, nonstructural carbohydrates and GA concentration) were performed during 2 years on adult ‘Golden Delicious’ apple trees subjected to different leaf and fruit removal practices in order to modify the leaf/fruit ratio and the distances between the sources of inhibiting and activating signals and shoot apical meristems (SAM). Results showed that effects of fruit and leaves could affect FI in SAM at short distances, only. Moreover, experimental results showed that carbohydrates appeared as not directly implicated in FI but that GA could inhibit FI in SAM. The dataset generated from this experiment was used in a modelling approach aiming at simulating the effects of leaf, fruit, and their distances to SAM on FI. The model simulated FI variability with 3D tree structures by considering the transport of inhibit and activating signal produced by fruit and leaves respectively. Signal transport was simulated considering a signal ‘attenuation’ parameter, whereas SAM fate was determined by probability functions depending on signal amounts. Model parameter estimations suggested a cumulative effect of activating and inhibiting signals on FI, with SAM being more sensitive to the inhibiting signal. Simulations results also proposed that the activating signal was transported at shorter distances than the inhibiting one. Other experiments performed on a set of genotypes issued from an apple collection, showed that the establishment of plant architecture is under the dependency of hormonal signaling (AIA and ABA) and plays a key role in the onset of biennial bearing between the different genotypes. Results also confirm the poor implication of carbohydrates on FI and showed that gibberellins and cytokinins may be implicated in FI variability between genotypes. At the end of this work, new perspectives are proposed for the identification of the signals controlling FI and for integrating genotypic variability in the modeling approach in order to simulate between-year variability in FI and the resulting bearing patterns

How to understand the alternate production in apple tree ? A modeling approach of carbon and hormones fluxes

International audienc

A modelling framework for the simulation of signal transport within 3D structure: application for the simulation of within-tree variability in floral induction in apple trees

Special issue in in silico PlantsInternational audienceOrgan development and meristem fate is partly determined by endogenous signals moving within plants. These signals (e.g. hormones, sugar…) originate from organs considered as sources (roots, leaves, seeds…) and act on meristems to trigger developmental processes such as transition toward flowering. Functional structural plant model (FSPM) are of major interest as they are based on an explicit description of plant architecture needed for simulating transports within plants. Transport or fluxes have been modeled in FSPM with a special consideration on carbon allocation (Génard et al., 2008). Approaches for simulating hormone fluxes are scarce, adapted to plant with simple architecture and usually associated with a comprehensive knowledge on the processes to be simulated (Prusinkiewicz et al., 2009); thus limiting their adaptability in various contexts. In this study, we present a generic model for simulating signal fluxes and their impact on meristem fates in complex 3D tree structure. We applied this model to the simulation of within tree variability of floral induction in the apple tree, as a first case of study. Previous experiments (Belhassine et al., 2019) showed that floral induction in meristems occurs less often in the presence of fruit whereas it is favoured by the presence of leaves. Furthermore, the influences of fruit and leaves on the floral induction of meristems depend on the distances of those organs within the tree structure. Fruit and leaves were thus assumed to be sources of inhibiting signals (possibly gibberellins from seeds) and activating signals (possibly FT protein), respectively. However, the distance at which these signals move within the structure and the relative sensitivity of the meristems to these signals are highly difficult to estimate from experimental studies, only

A genotype-specific architectural and physiological profile is involved in the flowering regularity of apple trees

International audienceIn polycarpic plants, meristem fate varies within individuals in a given year. In perennials, the proportion of floral induction (FI) in meristems also varies between consecutive years and among genotypes of a given species. Previous studies have suggested that FI of meristems could be determined by the within-plant competition for carbohydrates and by hormone signaling as key components of the flowering pathway. At the genotypic level, variability in FI was also associated with variability in architectural traits. However, the part of genotype-dependent variability in FI that can be explained by either tree architecture or tree physiology is still not fully understood. This study aimed at deciphering the respective effect of architectural and physiological traits on FI variability within apple trees by comparing six genotypes with contrasted architectures. Shoot type demography as well as the flowering and fruit production patterns were followed over 6 years and characterized by different indexes. Architectural morphotypes were then defined based on architectural traits using a clustering approach. For two successive years, non-structural starch content in leaf, stem and meristems, and hormonal contents (gibberellins, cytokinins, auxin and abscisic acid) in meristems were quantified and correlated to FI within-tree proportions. Based on a multi-step regression analysis, cytokinins and gibberellins content in meristem, starch content in leaves and the proportion of long shoots in tree annual growth were shown to contribute to FI. Although the predictive linear model of FI was common to all genotypes, each of the explicative variables had a different weight in FI determination, depending on the genotype. Our results therefore suggest both a common determination model and a genotype-specific architectural and physiological profile linked to its flowering behavior

Modelling transport of inhibiting and activating signals and their combined effects on floral induction: application to apple tree

International audienceFloral induction (FI) in shoot apical meristems (SAM) is assumed to be triggered by antagonistic endogenous signals. In fruit trees, FI occurs in some SAM only and is determined by activating and inhibiting signals originating from leaves and fruit, respectively. We developed a model (SigFlow) to quantify on 3D structures the combined impact of such signals and distances at which they act on SAM. Signal transport was simulated considering a signal ‘attenuation’ parameter, whereas SAM fate was determined by probability functions depending on signal quantities. Model behaviour was assessed on simple structures before being calibrated and validated on a unique experimental dataset of 3D digitized apple trees with contrasted crop loads and subjected to leaf and fruit removal at different scales of tree organization. Model parameter estimations and comparisons of two signal combination functions led us to formulate new assumptions on the mechanisms involved: (i) the activating signal could be transported at shorter distances than the inhibiting one (roughly 50 cm vs 1 m) (ii) both signals jointly act to determine FI with SAM being more sensitive to inhibiting signal than activating one. Finally, the genericity of the model is promising to further understand the physiological and architectural determinisms of FI in plants

Fruit growth and photosynthesis are differentially affected by local variation in source/sink relations

International audienceTree crop load affects carbon acquisition as well as processes like floral induction or fruit growth. Nevertheless little is known about the impact of local variations of source / sink relationships on these processes variability within the tree. This study aims at investigating the effects of local manipulation of source / sink relationships through leaf or fruit removal on photosynthesis and fruit growth. Experiments were conducted in 2016 and 2017 on adult ‘Golden’ trees planted in the south of France. On trees in either high or low crop loads, 11 leaf or fruit removal treatments were set up early June. Treatments were performed at shoot or branch scales or one side of Y-shape trees. Photosynthesis was measured in June and August on the foliated parts of leaf-removal-treatment trees and on both the fructified and de-fructified parts of fruit-removal-treatment trees. At harvest, mean fruit weight was evaluated on the different parts of the trees. This study suggests a strong impact of the tree crop load on photosynthesis without any clear impact of the local fruit presence. Moreover, fruit weight was decreased on the defoliated parts when defoliation was performed on branches or on one side of the trees. This could suggest that trees are not able to exchange assimilates at long distances but also that defoliation caused a decrease in water transpiration with possible consequences on phloem-xylem fluxes. Conversely, our results show that long distant transport occurs between fructified and de-fructified parts of the tree. This is probably due to the very low demand of carbon in de-fructified parts which allows carbon fluxes to the fructified parts. This study gives new knowledge on the effects of source / sink distances on carbon acquisition and transport suggesting that the distance effects could differ depending on the process. These experiments will be used to calibrate a model built to simulate carbon transport within trees

Impact of Within-Tree Organ Distances on Floral Induction and Fruit Growth in Apple Tree: Implication of Carbohydrate and Gibberellin Organ Contents

This manuscript has been released as a Pre-Print at https://www.biorxiv.org/content/10.1101/612317v1