Estrutura populacional de quatro espécies de Pipridae na região de transição Cerrado – Amazônia

Tese (doutorado)—Universidade de Brasília, Instituto de Ciências Biológicas, Programa de Pós-Graduação em Ecologia, 2015.Os Pipridae são pequenos pássaros frugívoros de sub-bosque que habitam ambientes florestais da região Neotropical. Esta família se destaca por apresentar um sistema de acasalamento em leques poligínicos, com displays de corte, sons não vocais (“mecânicos”) e elaborada plumagem ornamental dos machos (Prum 1998). Apresentam a maior diversidade na região Amazônica com mais da metade das espécies encontradas no Brasil (ao norte do rio Negro e entre os rios Xingu e Purus) e entre os rios Madre de Dios, na Bolívia e Marañon, ao norte do Peru (Snow 2004). Neste estudo investigou-se, por meio da análise de fragmentos do gene mitocondrial ND2 (subunidade 2 da NADH desidrogenase), a estrutura populacional de quatro espécies de Pipridae (Machaeropterus pyrocephalus, Lepidothrix nattereri, Ceratopipra rubrocapilla e Pipra fasciicauda) na região de contato do bioma Amazônico com o bioma Cerrado, incluindo também, áreas de Cerrado e de floresta Amazônica. Para as três primeiras espécies de Pipridae, as análises genéticas foram conduzidas com o intuito de determinar o modelo de estruturação populacional que as mesmas apresentaram na região de ecótono. Para isso, a variabilidade genética, grau de isolamento, fluxo gênico e distância genética entre as subpopulações destas espécies foram analisadas, bem como sua demografia histórica. A população de M. pyrocephalus apresentou-se fortemente subdividida entre a região de transição leste (alto rio Xingu) e oeste (sub-bacia do rio Guaporé e Juruena) e exibiu uma estrutura populacional em conformidade com o modelo de metapopulações, com baixas taxas de migração e isolamento pela distância. Entretanto, em direção às áreas de Cerrado, a migração foi bem mais acentuada, ocorrendo de modo mais restrito no sentido oposto. Com isso, os haplótipos constatados nas regiões de transição leste e oeste também estiveram presentes no Cerrado. Nesta região, não foram detectados haplótipos exclusivos, somente aqueles compartilhados com as áreas de transição dos extremos leste e oeste dos estados de Mato Grosso e Rondônia. Estas evidências sugerem a relevância das áreas amazônicas para a diversidade genética das subpopulações de M. pyrocephalus, situadas no Cerrado. Moderada estruturação genética foi evidenciada em L. nattereri, que também exibiu características concordantes com o modelo de metapopulações. Em C. rubrocapilla não houve subdivisão entre as regiões de transição leste e oeste em decorrência da combinação entre as maiores taxas de migração e menor tamanho populacional efetivo (do que L. nattereri). A organização espacial desta espécie, na região de transição, apresentou-se em conformidade com o modelo de populações em manchas, com taxas mais elevadas de migração entre as subpopulações, formando um único agrupamento genético. As diferenças quanto à estrutura populacional destas aves podem ser consequência de suas particularidades ecológicas, tais como, maior associação ao ambiente de sub-bosque (em M. pyrocephalus - particularmente durante sua fase juvenil); dieta insetívora e menor massa corporal (em L. nattereri); habitat- generalista e maior massa corporal (em C. rubrocapilla). Todos estes fatores relacionam-se à vagilidade e, indiretamente, à habilidade de dispersão das aves. As características apresentadas pelas duas primeiras espécies estão vinculadas a uma menor vagilidade, o que pode conduzir à estruturação populacional. As características apresentadas pela última são comuns em espécies com maior vagilidade, o que pode direcionar para uma ausência de estruturação genética, dependendo do tamanho efetivo da população. No caso de C. rubrocapilla, a não subdivisão populacional ocorreu devido à combinação de uma taxa de migração ligeiramente mais elevada com um menor tamanho populacional efetivo. Em Pipra fasciicauda, ao se realizar as primeiras estimativas de variabilidade genética, verificou-se que suas populações se encontravam altamente diferenciadas e, portanto, deveriam ser avaliadas de modo diferenciado, com o uso de outras ferramentas de análise, que permitissem melhor investigar o nível de diferenciação destas populações. Deste modo, com a reconstrução das relações evolutivas dos espécimes, por meio dos métodos de máxima verossimilhança e de inferência Bayesiana, verificou-se a existência de duas linhagens notoriamente distintas, uma encontrada na região de ecótono, no oeste do estado de Mato Grosso e sudeste do estado de Rondônia, no cerrado ao sul do estado de Mato Grosso e no Pantanal, situado no sudoeste do estado de Mato Grosso (linhagem Sul-Oeste). A outra, detectada na região de ecótono no nordeste do estado de Mato Grosso, cerrado no noroeste do Estado de Tocantins e na região Amazônica e no estado do Pará (linhagem Norte-Leste). Estas linhagens devem corresponder às subespécies P. f. calamae (linhagem Sul-Oeste) e P. f scarlatina (linhagem Norte-Leste) e possivelmente, se separaram durante o período do Pleistoceno. As análises de demografia histórica indicaram que a linhagem Sul-Oeste apresentou sinais de expansão populacional e sua rede haplotípica demonstrou que também teria sofrido uma expansão em sua distribuição, alcançando a região da linhagem Norte-Leste. Por último, também foi avaliado, o papel do médio rio Araguaia na estruturação genética das subpopulações da linhagem Norte-leste. A ausência de estruturação genética e o compartilhamento de haplótipo entre as subpopulações oriundas de margens opostas do médio rio Araguaia, sugeriram um baixo potencial deste rio em promover divergência populacional desta espécie. A presença de ilhas ao longo do rio deve aumentar sua permeabilidade para os indivíduos de P. fasciicauda, que podem estar utilizando-as como stepping stones para se deslocar de uma margem a outra.The Pipridae are small fruit-eating birds that live in the understory environment of the Neotropics’s forest. Some notable characteristics of the manakins are their lek-based mating systems, extraordinary courtship displays, not vocal sounds ("mechanical") and males with ornamental plumage (Prum 1998). This family exhibits the greatest diversity in the Amazon region with more than half of the species found in Brazil (north of the Negro River and between the Xingu and Purus rivers) and between the Madre de Dios rivers, Bolivia and Marañon, in northern Peru (Snow 2004). In this study it was investigated the population structure of four species of Pipridae (Machaeropterus pyrocephalus, Lepidothrix nattereri, Ceratopipra rubrocapilla and Pipra fasciicauda), through the analysis of mitochondrial fragment ND2 gene (NADH dehydrogenase subunit 2), in the ecotone region of Amazon biome and the Cerrado biome. The analysis also includes areas of the Cerrado and the Amazon forest. For the first three Pipridae’s species genetic analyzes were conducted in order to determine the population structure model that they showed in the ecotone region. For this, the genetic variability, degree of isolation, gene flow and genetic distance between subpopulations of these species were examined as well as its historical demographic. The population of M. pyrocephalus was strongly divided between the east transition region (upper Xingu River) and west region (sub-basin of the River Juruena and Guaporé). These species exhibited a population structure in accordance with the metapopulation model, with low rates migration and isolation by distance. However, towards the Cerrado areas, the migration was much more accentuated, being more limited in the opposite direction. Thus, the haplotypes observed in the east and west transition regions also occurred in the Cerrado. In this region unique haplotypes were detected, only those shared with the transition areas of the extreme east and west of Mato Grosso and Rondônia states. This evidence suggests the importance of the Amazon areas to the genetic diversity of subpopulations of M. pyrocephalus, located in the Cerrado. Moderate genetic structure was observed in L. nattereri, which also showed characteristics consistence with the metapopulation model. The C. rubrocapilla species showed no division between the regions of east and west transition due to the combination of the highest migration rates and lower effective population size (than L. nattereri). The spatial organization of this species, in the transition region, agreed with the model populations in patches with higher rates of migration between subpopulations, forming a single genetic group. The differences in the population structure of these birds must be due to their ecological characteristics, such as greater association with understory environment in the case of M. pyrocephalus (particularly during their juvenile stage). Another case is the insectivorous diet and lower body mass of L. nattereri and also the habitat generalist and higher body mass characteristics of the C. rubrocapilla. All these factors relate to vagility and indirectly to the dispersion ability of the bird. The characteristics shown by the first two species are linked to a lower vagility, which can lead to population structure. The features displayed in the latter are common in vagile species, which can direct to an absence of genetic structure, depending on the effective population size. In the case of C. rubrocapilla, the subdivision of the population did not occurred, due to the combination of a slightly higher migration rate with a smaller effective population size. In Pipra fasciicauda, to be held the first estimates of genetic variability, it was found that their populations were highly differentiated and therefore should be assessed using other analysis tools, which allowed investigate the level of difference of these populations. Thus, the reconstruction of specimens’ evolutionary relationships by the methods of maximum likelihood and Bayesian analysis indicated the existence of two markedly distinct lineages. One of them (S-O lineage) was found in the ecotone region, (in the western state of Mato Grosso and southeastern state of Rondônia), in the Cerrado region (southern Mato Grosso) and in Pantanal region (southwestern Mato Grosso). The other one (N-L lineage) was detected in the ecotone region (in northeastern Mato Grosso), in the Cerrado region (northwestern state of Tocantins) and in the Amazon region (state of Pará). These lineages must correspond to P. f. calamae (S-O lineage) and P. f. scarlatina (N-L lineage) and possibly their sorting occurred during the Pleistocene period. The historical demographic analysis showed signs of population expansion for the S-O lineage, and the haplotype network suggested that this lineage experienced lineage experienced expansion of its distribution and it reached the area of occurrence of the N-L lineage. Finally, it was also evaluated the role of the middle Araguaia river in the genetic structure of the N-L lineage subpopulations. The lack of genetic structure and haplotype sharing among subpopulations from opposite banks of the middle Araguaia river, suggests a low potential of this river to promote population divergence for this species. The presence of islands along the river should increase its permeability for individuals of P. fasciicauda that may use them as stepping stones to move between the banks

A IMPORTÂNCIA DAS ÁREAS PARTICULARES NA CONSERVAÇÃO DA AVIFAUNA DO ESTADO DE SÃO PAULO, SUDESTE DO BRASIL

O estado de São Paulo possui 793 espécies de aves, representando 41% da avifauna do Brasil. Apesar deste número, muitos remanescentes de fitofisionomias nativas ainda não foram estudados, nomeadamente em propriedades privadas. Para fortalecer os planos e ações de conservação de aves em todo o estado, é necessário detalhar a distribuição das espécies e seu status populacional. Os remanescentes de propriedades privadas podem desempenhar um papel importante para cumprir esses objetivos. Inventários ornitológicos foram realizados em seis propriedades da CIA. Suzano de Papel e Celulose S.A., em cinco regiões do estado de São Paulo. Cada fazenda teve sua riqueza e composição de espécies de aves estudadas usando duas abordagens diferentes. Em julho de 2004, eles foram avaliados em uma Avaliação Ecológica Rápida. Em 2005 e 2006 foi feito um inventário que utilizou três métodos simultâneos de coleta de dados (redes-de-neblina, censo por ponto e observações), somando 48 dias de campo. Ao todo, foram detectadas 342 espécies de aves, sendo 10 consideradas ameaçadas de extinção, 24 migratórias, 105 endêmicas do bioma Mata Atlântica e duas endêmicas do bioma Cerrado. A região da Serra da Mantiqueira apresentou um elevado número de espécies ameaçadas de extinção. Na região de Itatinga foi detectado uma movimentação de aves florestais utilizando corredores florestais. Os resultados destacaram a importância de inventários de campo devidamente conduzidos em áreas privadas, como essas fazendas silviculturais, para produzir dados úteis para uma avaliação completa da avifauna do estado de São Paulo. As fazendas desempenham um papel importante na conservação das comunidades de aves, abrigando espécies migratórias, ameaçadas e endêmicas