Adaptive radiation of Arctic charr (Salvelinus alpinus) in three Norwegian lakes - niche segregation, phenotypic and genetic variation

Å forstå hvordan økologiske og fysiske faktorer fører til opprinnelsen av nye arter, og hvilke faktorer som former ny intraspesifikk diversitet, er den “hellige gral” i evolusjonær biologi. Adaptiv radiasjon er den evolusjonære prosessen som kan føre til diversifisering av fenotyper og genotyper i ulike miljøer, og som kan splitte en forfaders form eller linje i nye former og arter. I den økologiske artsdannelsesprosessen vil lokal tilpasning gjennom naturlig seleksjon drive oppsplittingen av populasjoner, noe som vil føre til evolusjon av reproduktiv isolasjon og dermed dannelsen av nye økotyper, morfer, populasjoner og til slutt arter. Et godt eksempel på en polymorf art er røya (Salvelinus alpinus) som kan ha ulike nisjer (det vil si tilpasning til spesifikke abiotiske og biotiske forhold) i en innsjø. Spesialiseringen til en bestemt nisje kan favorisere divergensen mellom morfene, noe som kan lede til forskjeller i utseende, vekst, kjønnsmodning, gytetid og sted, og over tid utvikle reproduktive barrierer mellom morfene. Denne doktorgradsavhandlingen fokuserer på fenotypisk og genetisk divergens av røyemorfer. Hovedmålet er å undersøke nisjesegregering på trofisk nivå (det vil si diettvalg og habitatbruk), ved å studere morfologiske og genetiske forskjeller mellom røyemorfer fra tre forskjellige ferskvannsystemer i Norge (Tinnsjøen, Tårnvatn og Skøvatn). To røyemorfer ble funnet eksisterende sammen i Skøvatn, tre morfer i Tårnvatn, og fire i Tinnsjøen. To nye morfer ble funnet i Tinnsjøen og Skøvatn. Alle morfene viste forskjeller i livshistorie, genetikk, fenotype, diettvalg og habitatbruk. De fiskespisende morfene ernærte seg hovedsakelig av fisk, og ble funnet i den profundale delen av Tinnsjøen og Tårnvatn. Planktivore morfer spiste hovedsakelig dyreplankton, og ble funnet i flere ulike habitater i disse tre innsjøene. Livshistoriekarakterer og habitatbruk var lignende hos de småvokste dypvannsmorfene, men morfen i Skøvatn viste forskjeller i diettvalg sammenlignet med morfen fra Tårnvatn. Den nye dypvannsmorfen som ble funnet i den dypere delen av Tinnsjøen har likhetstrekk med hulefisk som hvitt skinn, underutviklede øyne og små hjerneregioner. Parallell evolusjon kan være en forklaring for likhetene som er funnet blant noen av morfene i disse tre ferskvannssystemene. Funnene viser hvordan seleksjonspress kan føre til lignende resultater i samme miljøer, der fenotypisk plastisitet også kan være en viktig mekanisme i tidlige stadier av nisjespesialisering. Disse morfene er sannsynligvis i en økologisk artsdannelsesprosess, der naturlig seleksjon spiller en viktig rolle i den adaptive divergensen av morfer, og bidrar til reproduktiv isolasjon. Adaptiv radiasjon kan forklare tilpasninger og diversitet hos den polymorfe røya i ulike vann.Abstract Understanding the ecological and physical factors driving the origin of species, and which ones are shaping new intraspecific diversity, are the “holy grail” of evolutionary biology. Adaptive radiation is the evolutionary process that can generate diversification of phenotypes and genotypes across different environments, differentiating a single ancestor into different forms and species. Under ecological speciation, local adaptation through natural selection drives the divergence of populations, evolving reproductive isolation and leading to the formation of new eco morphs, populations, and ultimately, species. A good example of polymorphic species is Arctic charr (Salvelinus alpinus), which has the flexibility to occupy different niches (i.e. a specific range of abiotic and biotic factors that a species has specialised) in a lake. For example, in fish, the specialisation into a specific niche can favour divergence among morphs, showing differences in morphology, growth, maturity, spawning time and site, developing reproductive barriers among the morphs. This thesis focuses on phenotypic and genetic divergence of Arctic charr morphs. The main objectives are to investigate trophic niche segregation (i.e. diet choice and habitat use), morphological and genetic differences among sympatric Arctic charr morphs from three different lakes in Norway (Tinnsjøen, Tårnvatn and Skøvatn). Two Arctic charr morphs were found coexisting in Lake Skøvatn, three morphs in Lake Tårnvatn and four morphs in Lake Tinnsjøen. Two novel morphs were found in Lake Tinnsjøen and Skøvatn. All morphs showed divergence in life history, genetics, phenotype, diet and habitat use. The piscivore morphs fed mainly on fish and were found in the profundal habitat of Lake Tinnsjøen and Tårnvatn. The planktivore morphs were feeding mainly on zooplankton, and were found across different habitats from these three lakes. Life-history traits and habitat use was similar among the small-sized profundal morphs, but the morph in Skøvatn presented differences in diet choice compared to the morph from Lake Tårnvatn. Finally, the Abyssal morph was found in the deepprofundal habitat in Lake Tinnsjøen, presenting similarities with cave fish such as white coloration, reduced eyes and small brain regions. Parallel evolution could be responsible for the similarities found among some of the Arctic charr morphs across these three lakes. These findings show how selection pressures can sometimes lead to similar outcomes in similar environments. However, phenotypic plasticity may also be an important component during the early stages of niche specialization. These morphs are likely under ecological speciation, where natural selection could play an important role in the adaptive divergence of morphs, contributing to reproductive isolation. Arctic charr polymorphism could be a case of adaptive radiation, explaining their diversity across different freshwater systems

A brain and a head for a different habitat : Size variation in four morphs of Arctic charr (Salvelinus alpinus(L.)) in a deep oligotrophic lake

Adaptive radiation is the diversification of species to different ecological niches and has repeatedly occurred in different salmonid fish of postglacial lakes. In Lake Tinnsjoen, one of the largest and deepest lakes in Norway, the salmonid fish, Arctic charr (Salvelinus alpinus(L.)), has likely radiated within 9,700 years after deglaciation into ecologically and genetically segregated Piscivore, Planktivore, Dwarf, and Abyssal morphs in the pelagial, littoral, shallow-moderate profundal, and deep-profundal habitats. We compared trait variation in the size of the head, the eye and olfactory organs, as well as the volumes of five brain regions of these four Arctic charr morphs. We hypothesised that specific habitat characteristics have promoted divergent body, head, and brain sizes related to utilized depth differing in environmental constraints (e.g., light, oxygen, pressure, temperature, and food quality). The most important ecomorphological variables differentiating morphs were eye area, habitat, and number of lamellae. The Abyssal morph living in the deepest areas of the lake had the smallest brain region volumes, head, and eye size. Comparing the olfactory bulb with the optic tectum in size, it was larger in the Abyssal morph than in the Piscivore morph. The Piscivore and Planktivore morphs that use more illuminated habitats have the largest optic tectum volume, followed by the Dwarf. The observed differences in body size and sensory capacities in terms of vision and olfaction in shallow and deepwater morphs likely relates to foraging and mating habitats in Lake Tinnsjoen. Further seasonal and experimental studies of brain volume in polymorphic species are needed to test the role of plasticity and adaptive evolution behind the observed differences.Peer reviewe

Adaptive radiation of Arctic charr (Salvelinus alpinus) in three Norwegian lakes - niche segregation, phenotypic and genetic variation

Å forstå hvordan økologiske og fysiske faktorer fører til opprinnelsen av nye arter, og hvilke faktorer som former ny intraspesifikk diversitet, er den “hellige gral” i evolusjonær biologi. Adaptiv radiasjon er den evolusjonære prosessen som kan føre til diversifisering av fenotyper og genotyper i ulike miljøer, og som kan splitte en forfaders form eller linje i nye former og arter. I den økologiske artsdannelsesprosessen vil lokal tilpasning gjennom naturlig seleksjon drive oppsplittingen av populasjoner, noe som vil føre til evolusjon av reproduktiv isolasjon og dermed dannelsen av nye økotyper, morfer, populasjoner og til slutt arter. Et godt eksempel på en polymorf art er røya (Salvelinus alpinus) som kan ha ulike nisjer (det vil si tilpasning til spesifikke abiotiske og biotiske forhold) i en innsjø. Spesialiseringen til en bestemt nisje kan favorisere divergensen mellom morfene, noe som kan lede til forskjeller i utseende, vekst, kjønnsmodning, gytetid og sted, og over tid utvikle reproduktive barrierer mellom morfene. Denne doktorgradsavhandlingen fokuserer på fenotypisk og genetisk divergens av røyemorfer. Hovedmålet er å undersøke nisjesegregering på trofisk nivå (det vil si diettvalg og habitatbruk), ved å studere morfologiske og genetiske forskjeller mellom røyemorfer fra tre forskjellige ferskvannsystemer i Norge (Tinnsjøen, Tårnvatn og Skøvatn). To røyemorfer ble funnet eksisterende sammen i Skøvatn, tre morfer i Tårnvatn, og fire i Tinnsjøen. To nye morfer ble funnet i Tinnsjøen og Skøvatn. Alle morfene viste forskjeller i livshistorie, genetikk, fenotype, diettvalg og habitatbruk. De fiskespisende morfene ernærte seg hovedsakelig av fisk, og ble funnet i den profundale delen av Tinnsjøen og Tårnvatn. Planktivore morfer spiste hovedsakelig dyreplankton, og ble funnet i flere ulike habitater i disse tre innsjøene. Livshistoriekarakterer og habitatbruk var lignende hos de småvokste dypvannsmorfene, men morfen i Skøvatn viste forskjeller i diettvalg sammenlignet med morfen fra Tårnvatn. Den nye dypvannsmorfen som ble funnet i den dypere delen av Tinnsjøen har likhetstrekk med hulefisk som hvitt skinn, underutviklede øyne og små hjerneregioner. Parallell evolusjon kan være en forklaring for likhetene som er funnet blant noen av morfene i disse tre ferskvannssystemene. Funnene viser hvordan seleksjonspress kan føre til lignende resultater i samme miljøer, der fenotypisk plastisitet også kan være en viktig mekanisme i tidlige stadier av nisjespesialisering. Disse morfene er sannsynligvis i en økologisk artsdannelsesprosess, der naturlig seleksjon spiller en viktig rolle i den adaptive divergensen av morfer, og bidrar til reproduktiv isolasjon. Adaptiv radiasjon kan forklare tilpasninger og diversitet hos den polymorfe røya i ulike vann

Contrasting patterns in trophic niche evolution of polymorphic Arctic charr populations in two subarctic Norwegian lakes

Parallelism in trophic niches of polymorphic populations of Arctic charr was investigated in two similar subarctic lakes, Tårnvatn and Skøvatn, in northern Norway. Analysis of eleven microsatellite loci confirmed, respectively, the existence of three and two genetically differentiated morphs. Three methods were used to describe their trophic niches: habitat choice and stomach contents for the recent feeding behaviour, and trophically transmitted parasites and stable isotopes (δ13C and δ15N) as proxies for the longer term trophic niche differences. The results showed a distinct segregation in trophic resource utilization of the different morphs. Tårnvatn has three morphs: a littoral omnivorous (LO), a small-sized profundal benthivorous (PB), and a large-sized profundal piscivorous (PP). In contrast, a novel Arctic charr morph was discovered in Skøvatn: a small-sized profundal zooplanktivorous-morph (PZ), which when compared to the sympatric LO-morph, had distinct stable isotope values and a contrasting parasite community. A parallelism in habitat choice and external morphology was found among the small-sized, deep-water morphs and between the upper-water, omnivorous LO-morphs in both lakes. There was a no parallel pattern in diet choice between the PB- and the PZ-morphs. These findings show how evolution can produce diverse outcomes, even among systems with apparently similar environmental and ecological conditions