Influence of Chironomus riparius (Diptera, Chironomidae) and Tubifex tubifex (Annelida, Oligochaeta) on oxygen uptake by sediments. Consequences of uranium contamination

The diffusive oxygen uptake (DOU) of sediments inhabited by Chironomus riparius and Tubifex tubifex was investigated using a planar oxygen optode device, and complemented by measurements of bioturbation activity. Additional experiments were performed within contaminated sediments to assess the impact of uranium on these processes. After 72 h, the two invertebrate species significantly increased the DOU of sediments (13–14%), and no temporal variation occurred afterwards. Within contaminated sediments, it was already 24% higher before the introduction of the organisms, suggesting that uranium modified the sediment biogeochemistry. Although the two species firstly reacted by avoidance of contaminated sediment, they finally colonized it. Their bioturbation activity was reduced but, for T. tubifex, it remained sufficient to induce a release of uranium to the water column and an increase of the DOU (53%). These results highlight the necessity of further investigations to take into account the interactions between bioturbation, microbial metabolism and pollutants

Remobilisation of uranium from contaminated freshwater sediments by bioturbation

International audiencePrevious studies have demonstrated that benthic macro-invertebrate bioturbation can influence the remobilization of uranium initially associated with freshwater sediments resulting in a high release of this pollutant through the overlying water column. Giving the potential negative effects on aquatic biocenosis and the global ecological risk, it appeared crucial to improve our current knowledge concerning the uranium biogeochemical behaviour in sediments. The present study aimed to assess the biogeochemical modifications induced by Tubifex tubifex (Annelida, Clitellata, Tubificidae) bioturbation within the sediment permitting to explain such a release of uranium. To reach this goal, uranium distribution between solid and solute phases of a reconstructed benthic system (i.e. in mesocosms) inhabited or not by T. tubifex worms was assessed in a 12 day laboratory experiment. Thanks notably to fine resolution (mm-scale) measurements (e.g. DET gels probes for porewater, bioaccumulation in worms) of uranium and main chemical species (iron, sulfate, nitrate, nitrite), this work permitted (i) to confirm that the removal of bottom sediment particles to the surface through the digestive tract of worms greatly favours the oxidative loss of uranium in the water column, and (ii) to demonstrate that both uranium contamination and bioturbation of T. tubifex substantially influence major microbial-driven biogeochemical reactions in sediments (e.g. stimulation of denitrification, sulfate-reduction and iron dissolutive reduction). This study provides the first demonstration of biogeochemical modifications induced by bioturbation in freshwater uranium-contaminated sediments

Influence de la bioturbation des macro-invertébrés benthiques sur le comportement biogéochimique de l'uranium au sein des sédiments d'eau douce

In freshwater ecosystems, sediments act as an accumulation compartment for metallic pollutants as uranium. Secondary, there can also represent endogenous sources of contamination by resuspension (e. G. Flood, bioturbation) or changes of metal speciation that acts upon their bioavailability. Indeed, metallic compounds can be transformed in more or less toxic or inert compounds through physico-chemical (e. G. PH, redox conditions, ionic force) and microbiological variations. These conditions are themselves under the effects of benthic macro-invertebrate activities via bioturbation processes. The main objective of this PhD was to determinate the influence of two benthic macroinvertebrate species (Chironomus riparius and Tubifex tubifex) on the distribution and the transfers of uranium within freshwater sediments. To reach this goal, laboratory experiments were performed in order to (i) assess the effects of uranium on benthic macroinvertebrates, more particularly on their bioturbation activity, (ii) determine the influence of these organisms on uranium behaviour through high resolution physico-chemical measurements (e. G. Oxygen optodes, DET gel probes), and (iii) estimate the consequences of these interactions on pelagic organisms via genotoxicity measurements (micronuclei assay and molecular biomarkers analysis on Xenopus laevis). The results demonstrate that bioturbation intensity of macroinvertebrates can be affected in uranium-contaminated sediments, but the two species studied in this work show a relative tolerance. For high uranium concentrations (>100 times the geochemical background level), corresponding however to realistic concentrations in highly contaminated sites, T. Tubifex worms are able to maintain a sufficient bioturbation activity that induces a high remobilization of uranium initially associated with sediments to the overlying water (factor 2 to 10). That represents therefore a potential risk for the remaining aquatic biocenosis. However, by testing this assumption on X. Laevis, it was surprisingly noticed that the worms’ behaviour can be modified in presence of this organism in the water column. The effect of bioturbation on uranium release from the sediments was thus altered conducing to lower uranium concentrations in the water column. Nevertheless, sediment-associated uranium, without the effect of bioturbation, induces negative effects on this pelagic organism. Finally, this PhD work illustrates the interactions that can exist between aquatic organisms, sediment biogeochemistry and a metallic pollutant as uranium. The novel results obtained permit to view more precisely the consequences of uranium pollution in aquatic environment. More globally, this work will contribute to a better assessment of ecological risks in polluted aquatic ecosystems.Dans les écosystèmes aquatiques continentaux, les sédiments représentent un compartiment d’accumulation pour les polluants métalliques comme l’uranium. Secondairement, ils peuvent également se comporter comme des sources endogènes de contamination, par remise en suspension (e. G. Crues, bioturbation) ou par évolution de la spéciation des métaux, laquelle va également jouer sur leur biodisponibilité. En effet, les composés métalliques peuvent être transformés en composés plus ou moins toxiques ou inertes sous l’effet de modifications des conditions physico-chimiques (pH, conditions rédox, force ionique) et microbiologiques du sédiment. Ces conditions sont elles-mêmes sous le contrôle de l’activité des macro-invertébrés benthiques via les processus de bioturbation. L’objectif principal de ce doctorat a été de déterminer l’influence de la bioturbation de deux espèces de macro-invertébrés benthiques (Chironomus riparius et Tubifex tubifex) sur la répartition et les transferts de l’uranium dans le sédiment des écosystèmes aquatiques continentaux. Pour cela, des expériences en laboratoire avec des dispositifs de type microcosmes, ont été réalisées pour (i) évaluer les effets de l’uranium sur les macro-invertébrés benthiques, plus particulièrement sur leur activité de bioturbation, (ii) déterminer l’influence de ces organismes sur le comportement de l’uranium grâce à des mesures physico-chimiques à haute résolution (e. G. Optodes à oxygène, gels DET), et (iii) appréhender les conséquences de ces interactions sur un organisme de la colonne d’eau, Xenopus laevis, via des mesures de génotoxicité (essai micronoyaux) et de biomarqueurs moléculaires (taux d'expression d'un certain nombre de gènes codant pour des protéines induites lors de stress environnementaux). Les principaux résultats obtenus montrent que l’intensité de la bioturbation des macro-invertébrés peut être diminuée dans un sédiment contaminé par de l’uranium, mais que les espèces étudiées dans cette étude présentent une bonne tolérance. Pour des concentrations en uranium élevées (>100 fois le bruit de fond géochimique naturel), les vers T. Tubifex sont capables de maintenir une activité de bioturbation suffisante pour entraîner une forte remobilisation de l’uranium initialement associé au sédiment vers la colonne d’eau. Ceci représente donc un risque potentiel pour le reste de la biocénose aquatique. Cependant, en voulant tester cette hypothèse, il a été constaté de façon surprenante que le comportement des vers pouvait être modifié en présence d’un autre organisme dans la colonne d’eau et qu’ainsi il n’entraînait plus de relargage d’uranium vers la colonne. Toutefois, l’uranium associé au sédiment, sans l’effet de la bioturbation, induit des effets négatifs sur cet organisme. Au final, ce travail de thèse a permis de décrire les interactions pouvant exister entre les organismes aquatiques, la biogéochimie du sédiment et un polluant métallique comme l’uranium. Les informations apportées sont originales et permettent d’envisager de façon plus précise les conséquences d’une pollution à l’uranium dans l’environnement aquatique. Plus globalement, les travaux de recherche entrepris dans le cadre de cette thèse contribueront à améliorer les connaissances actuelles en vue d’une meilleure évaluation des risques écologiques des écosystèmes aquatiques contaminés par des polluant

Influence de la bioturbation des macro-invertébrés benthiques sur le comportement biogéochimique de l'uranium au sein des sédiments d'eau douce

In freshwater ecosystems, sediments act as an accumulation compartment for metallic pollutants as uranium. Secondary, there can also represent endogenous sources of contamination by resuspension (e. G. Flood, bioturbation) or changes of metal speciation that acts upon their bioavailability. Indeed, metallic compounds can be transformed in more or less toxic or inert compounds through physico-chemical (e. G. PH, redox conditions, ionic force) and microbiological variations. These conditions are themselves under the effects of benthic macro-invertebrate activities via bioturbation processes. The main objective of this PhD was to determinate the influence of two benthic macroinvertebrate species (Chironomus riparius and Tubifex tubifex) on the distribution and the transfers of uranium within freshwater sediments. To reach this goal, laboratory experiments were performed in order to (i) assess the effects of uranium on benthic macroinvertebrates, more particularly on their bioturbation activity, (ii) determine the influence of these organisms on uranium behaviour through high resolution physico-chemical measurements (e. G. Oxygen optodes, DET gel probes), and (iii) estimate the consequences of these interactions on pelagic organisms via genotoxicity measurements (micronuclei assay and molecular biomarkers analysis on Xenopus laevis). The results demonstrate that bioturbation intensity of macroinvertebrates can be affected in uranium-contaminated sediments, but the two species studied in this work show a relative tolerance. For high uranium concentrations (>100 times the geochemical background level), corresponding however to realistic concentrations in highly contaminated sites, T. Tubifex worms are able to maintain a sufficient bioturbation activity that induces a high remobilization of uranium initially associated with sediments to the overlying water (factor 2 to 10). That represents therefore a potential risk for the remaining aquatic biocenosis. However, by testing this assumption on X. Laevis, it was surprisingly noticed that the worms’ behaviour can be modified in presence of this organism in the water column. The effect of bioturbation on uranium release from the sediments was thus altered conducing to lower uranium concentrations in the water column. Nevertheless, sediment-associated uranium, without the effect of bioturbation, induces negative effects on this pelagic organism. Finally, this PhD work illustrates the interactions that can exist between aquatic organisms, sediment biogeochemistry and a metallic pollutant as uranium. The novel results obtained permit to view more precisely the consequences of uranium pollution in aquatic environment. More globally, this work will contribute to a better assessment of ecological risks in polluted aquatic ecosystems.Dans les écosystèmes aquatiques continentaux, les sédiments représentent un compartiment d’accumulation pour les polluants métalliques comme l’uranium. Secondairement, ils peuvent également se comporter comme des sources endogènes de contamination, par remise en suspension (e. G. Crues, bioturbation) ou par évolution de la spéciation des métaux, laquelle va également jouer sur leur biodisponibilité. En effet, les composés métalliques peuvent être transformés en composés plus ou moins toxiques ou inertes sous l’effet de modifications des conditions physico-chimiques (pH, conditions rédox, force ionique) et microbiologiques du sédiment. Ces conditions sont elles-mêmes sous le contrôle de l’activité des macro-invertébrés benthiques via les processus de bioturbation. L’objectif principal de ce doctorat a été de déterminer l’influence de la bioturbation de deux espèces de macro-invertébrés benthiques (Chironomus riparius et Tubifex tubifex) sur la répartition et les transferts de l’uranium dans le sédiment des écosystèmes aquatiques continentaux. Pour cela, des expériences en laboratoire avec des dispositifs de type microcosmes, ont été réalisées pour (i) évaluer les effets de l’uranium sur les macro-invertébrés benthiques, plus particulièrement sur leur activité de bioturbation, (ii) déterminer l’influence de ces organismes sur le comportement de l’uranium grâce à des mesures physico-chimiques à haute résolution (e. G. Optodes à oxygène, gels DET), et (iii) appréhender les conséquences de ces interactions sur un organisme de la colonne d’eau, Xenopus laevis, via des mesures de génotoxicité (essai micronoyaux) et de biomarqueurs moléculaires (taux d'expression d'un certain nombre de gènes codant pour des protéines induites lors de stress environnementaux). Les principaux résultats obtenus montrent que l’intensité de la bioturbation des macro-invertébrés peut être diminuée dans un sédiment contaminé par de l’uranium, mais que les espèces étudiées dans cette étude présentent une bonne tolérance. Pour des concentrations en uranium élevées (>100 fois le bruit de fond géochimique naturel), les vers T. Tubifex sont capables de maintenir une activité de bioturbation suffisante pour entraîner une forte remobilisation de l’uranium initialement associé au sédiment vers la colonne d’eau. Ceci représente donc un risque potentiel pour le reste de la biocénose aquatique. Cependant, en voulant tester cette hypothèse, il a été constaté de façon surprenante que le comportement des vers pouvait être modifié en présence d’un autre organisme dans la colonne d’eau et qu’ainsi il n’entraînait plus de relargage d’uranium vers la colonne. Toutefois, l’uranium associé au sédiment, sans l’effet de la bioturbation, induit des effets négatifs sur cet organisme. Au final, ce travail de thèse a permis de décrire les interactions pouvant exister entre les organismes aquatiques, la biogéochimie du sédiment et un polluant métallique comme l’uranium. Les informations apportées sont originales et permettent d’envisager de façon plus précise les conséquences d’une pollution à l’uranium dans l’environnement aquatique. Plus globalement, les travaux de recherche entrepris dans le cadre de cette thèse contribueront à améliorer les connaissances actuelles en vue d’une meilleure évaluation des risques écologiques des écosystèmes aquatiques contaminés par des polluant

Influence de la bioturbation des macro-invertébrés benthiques sur le comportement biogéochimique de l'uranium au sein des sédiments d'eau douce

In freshwater ecosystems, sediments act as an accumulation compartment for metallic pollutants as uranium. Secondary, there can also represent endogenous sources of contamination by resuspension (e. G. Flood, bioturbation) or changes of metal speciation that acts upon their bioavailability. Indeed, metallic compounds can be transformed in more or less toxic or inert compounds through physico-chemical (e. G. PH, redox conditions, ionic force) and microbiological variations. These conditions are themselves under the effects of benthic macro-invertebrate activities via bioturbation processes. The main objective of this PhD was to determinate the influence of two benthic macroinvertebrate species (Chironomus riparius and Tubifex tubifex) on the distribution and the transfers of uranium within freshwater sediments. To reach this goal, laboratory experiments were performed in order to (i) assess the effects of uranium on benthic macroinvertebrates, more particularly on their bioturbation activity, (ii) determine the influence of these organisms on uranium behaviour through high resolution physico-chemical measurements (e. G. Oxygen optodes, DET gel probes), and (iii) estimate the consequences of these interactions on pelagic organisms via genotoxicity measurements (micronuclei assay and molecular biomarkers analysis on Xenopus laevis). The results demonstrate that bioturbation intensity of macroinvertebrates can be affected in uranium-contaminated sediments, but the two species studied in this work show a relative tolerance. For high uranium concentrations (>100 times the geochemical background level), corresponding however to realistic concentrations in highly contaminated sites, T. Tubifex worms are able to maintain a sufficient bioturbation activity that induces a high remobilization of uranium initially associated with sediments to the overlying water (factor 2 to 10). That represents therefore a potential risk for the remaining aquatic biocenosis. However, by testing this assumption on X. Laevis, it was surprisingly noticed that the worms’ behaviour can be modified in presence of this organism in the water column. The effect of bioturbation on uranium release from the sediments was thus altered conducing to lower uranium concentrations in the water column. Nevertheless, sediment-associated uranium, without the effect of bioturbation, induces negative effects on this pelagic organism. Finally, this PhD work illustrates the interactions that can exist between aquatic organisms, sediment biogeochemistry and a metallic pollutant as uranium. The novel results obtained permit to view more precisely the consequences of uranium pollution in aquatic environment. More globally, this work will contribute to a better assessment of ecological risks in polluted aquatic ecosystems.Dans les écosystèmes aquatiques continentaux, les sédiments représentent un compartiment d’accumulation pour les polluants métalliques comme l’uranium. Secondairement, ils peuvent également se comporter comme des sources endogènes de contamination, par remise en suspension (e. G. Crues, bioturbation) ou par évolution de la spéciation des métaux, laquelle va également jouer sur leur biodisponibilité. En effet, les composés métalliques peuvent être transformés en composés plus ou moins toxiques ou inertes sous l’effet de modifications des conditions physico-chimiques (pH, conditions rédox, force ionique) et microbiologiques du sédiment. Ces conditions sont elles-mêmes sous le contrôle de l’activité des macro-invertébrés benthiques via les processus de bioturbation. L’objectif principal de ce doctorat a été de déterminer l’influence de la bioturbation de deux espèces de macro-invertébrés benthiques (Chironomus riparius et Tubifex tubifex) sur la répartition et les transferts de l’uranium dans le sédiment des écosystèmes aquatiques continentaux. Pour cela, des expériences en laboratoire avec des dispositifs de type microcosmes, ont été réalisées pour (i) évaluer les effets de l’uranium sur les macro-invertébrés benthiques, plus particulièrement sur leur activité de bioturbation, (ii) déterminer l’influence de ces organismes sur le comportement de l’uranium grâce à des mesures physico-chimiques à haute résolution (e. G. Optodes à oxygène, gels DET), et (iii) appréhender les conséquences de ces interactions sur un organisme de la colonne d’eau, Xenopus laevis, via des mesures de génotoxicité (essai micronoyaux) et de biomarqueurs moléculaires (taux d'expression d'un certain nombre de gènes codant pour des protéines induites lors de stress environnementaux). Les principaux résultats obtenus montrent que l’intensité de la bioturbation des macro-invertébrés peut être diminuée dans un sédiment contaminé par de l’uranium, mais que les espèces étudiées dans cette étude présentent une bonne tolérance. Pour des concentrations en uranium élevées (>100 fois le bruit de fond géochimique naturel), les vers T. Tubifex sont capables de maintenir une activité de bioturbation suffisante pour entraîner une forte remobilisation de l’uranium initialement associé au sédiment vers la colonne d’eau. Ceci représente donc un risque potentiel pour le reste de la biocénose aquatique. Cependant, en voulant tester cette hypothèse, il a été constaté de façon surprenante que le comportement des vers pouvait être modifié en présence d’un autre organisme dans la colonne d’eau et qu’ainsi il n’entraînait plus de relargage d’uranium vers la colonne. Toutefois, l’uranium associé au sédiment, sans l’effet de la bioturbation, induit des effets négatifs sur cet organisme. Au final, ce travail de thèse a permis de décrire les interactions pouvant exister entre les organismes aquatiques, la biogéochimie du sédiment et un polluant métallique comme l’uranium. Les informations apportées sont originales et permettent d’envisager de façon plus précise les conséquences d’une pollution à l’uranium dans l’environnement aquatique. Plus globalement, les travaux de recherche entrepris dans le cadre de cette thèse contribueront à améliorer les connaissances actuelles en vue d’une meilleure évaluation des risques écologiques des écosystèmes aquatiques contaminés par des polluant

Influence de la bioturbation des macro-invertébrés benthiques sur le comportement biogéochimique de l'uranium au sein des sédiments d'eau douce

In freshwater ecosystems, sediments act as an accumulation compartment for metallic pollutants as uranium. Secondary, there can also represent endogenous sources of contamination by resuspension (e. G. Flood, bioturbation) or changes of metal speciation that acts upon their bioavailability. Indeed, metallic compounds can be transformed in more or less toxic or inert compounds through physico-chemical (e. G. PH, redox conditions, ionic force) and microbiological variations. These conditions are themselves under the effects of benthic macro-invertebrate activities via bioturbation processes. The main objective of this PhD was to determinate the influence of two benthic macroinvertebrate species (Chironomus riparius and Tubifex tubifex) on the distribution and the transfers of uranium within freshwater sediments. To reach this goal, laboratory experiments were performed in order to (i) assess the effects of uranium on benthic macroinvertebrates, more particularly on their bioturbation activity, (ii) determine the influence of these organisms on uranium behaviour through high resolution physico-chemical measurements (e. G. Oxygen optodes, DET gel probes), and (iii) estimate the consequences of these interactions on pelagic organisms via genotoxicity measurements (micronuclei assay and molecular biomarkers analysis on Xenopus laevis). The results demonstrate that bioturbation intensity of macroinvertebrates can be affected in uranium-contaminated sediments, but the two species studied in this work show a relative tolerance. For high uranium concentrations (>100 times the geochemical background level), corresponding however to realistic concentrations in highly contaminated sites, T. Tubifex worms are able to maintain a sufficient bioturbation activity that induces a high remobilization of uranium initially associated with sediments to the overlying water (factor 2 to 10). That represents therefore a potential risk for the remaining aquatic biocenosis. However, by testing this assumption on X. Laevis, it was surprisingly noticed that the worms’ behaviour can be modified in presence of this organism in the water column. The effect of bioturbation on uranium release from the sediments was thus altered conducing to lower uranium concentrations in the water column. Nevertheless, sediment-associated uranium, without the effect of bioturbation, induces negative effects on this pelagic organism. Finally, this PhD work illustrates the interactions that can exist between aquatic organisms, sediment biogeochemistry and a metallic pollutant as uranium. The novel results obtained permit to view more precisely the consequences of uranium pollution in aquatic environment. More globally, this work will contribute to a better assessment of ecological risks in polluted aquatic ecosystems.Dans les écosystèmes aquatiques continentaux, les sédiments représentent un compartiment d’accumulation pour les polluants métalliques comme l’uranium. Secondairement, ils peuvent également se comporter comme des sources endogènes de contamination, par remise en suspension (e. G. Crues, bioturbation) ou par évolution de la spéciation des métaux, laquelle va également jouer sur leur biodisponibilité. En effet, les composés métalliques peuvent être transformés en composés plus ou moins toxiques ou inertes sous l’effet de modifications des conditions physico-chimiques (pH, conditions rédox, force ionique) et microbiologiques du sédiment. Ces conditions sont elles-mêmes sous le contrôle de l’activité des macro-invertébrés benthiques via les processus de bioturbation. L’objectif principal de ce doctorat a été de déterminer l’influence de la bioturbation de deux espèces de macro-invertébrés benthiques (Chironomus riparius et Tubifex tubifex) sur la répartition et les transferts de l’uranium dans le sédiment des écosystèmes aquatiques continentaux. Pour cela, des expériences en laboratoire avec des dispositifs de type microcosmes, ont été réalisées pour (i) évaluer les effets de l’uranium sur les macro-invertébrés benthiques, plus particulièrement sur leur activité de bioturbation, (ii) déterminer l’influence de ces organismes sur le comportement de l’uranium grâce à des mesures physico-chimiques à haute résolution (e. G. Optodes à oxygène, gels DET), et (iii) appréhender les conséquences de ces interactions sur un organisme de la colonne d’eau, Xenopus laevis, via des mesures de génotoxicité (essai micronoyaux) et de biomarqueurs moléculaires (taux d'expression d'un certain nombre de gènes codant pour des protéines induites lors de stress environnementaux). Les principaux résultats obtenus montrent que l’intensité de la bioturbation des macro-invertébrés peut être diminuée dans un sédiment contaminé par de l’uranium, mais que les espèces étudiées dans cette étude présentent une bonne tolérance. Pour des concentrations en uranium élevées (>100 fois le bruit de fond géochimique naturel), les vers T. Tubifex sont capables de maintenir une activité de bioturbation suffisante pour entraîner une forte remobilisation de l’uranium initialement associé au sédiment vers la colonne d’eau. Ceci représente donc un risque potentiel pour le reste de la biocénose aquatique. Cependant, en voulant tester cette hypothèse, il a été constaté de façon surprenante que le comportement des vers pouvait être modifié en présence d’un autre organisme dans la colonne d’eau et qu’ainsi il n’entraînait plus de relargage d’uranium vers la colonne. Toutefois, l’uranium associé au sédiment, sans l’effet de la bioturbation, induit des effets négatifs sur cet organisme. Au final, ce travail de thèse a permis de décrire les interactions pouvant exister entre les organismes aquatiques, la biogéochimie du sédiment et un polluant métallique comme l’uranium. Les informations apportées sont originales et permettent d’envisager de façon plus précise les conséquences d’une pollution à l’uranium dans l’environnement aquatique. Plus globalement, les travaux de recherche entrepris dans le cadre de cette thèse contribueront à améliorer les connaissances actuelles en vue d’une meilleure évaluation des risques écologiques des écosystèmes aquatiques contaminés par des polluant

Effects of uranium-contaminated sediments on the bioturbation activity of Chironomus riparius larvae (Insecta, Diptera) and Tubifex tubifex worms (Annelida, Tubificidae)

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An alternative method of particulate fluorescent tracer analysis in sediments using a microplate fluorimeter

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