Parasite fauna and community structure of bathydemersal fishes: Notacanthus bonaparte (Osteichthyes), Etmopterus spinax and Deania profundorum (Chondrichthyes)

Resumen El mar profundo es el mayor bioma de la tierra y el menos estudiado (Ramirez-Llodra et al. 2010). Si bien inicialmente el mar profundo se consideró como un ambiente muy estable con variaciones muy leves por debajo de la termoclina permanente, los estudios realizados en las últimas décadas indican que el mar profundo es un ambiente más dinámico de lo que se pensaba (Gage 2003, Ramirez-Llodra et al. 2010). La variabilidad natural de los procesos que tiene lugar en los hábitats del mar profundo tiene su origen en diferentes factores entre los que se encuentran las corrientes horizontales de masas de agua de grandes dimensiones dirigidas por las corrientes circunglobales, las cuales pueden dar lugar a modificaciones en los regímenes de temperatura y salinidad. Por otro lado los accidentes topográficos sumergidos, como por ejemplo las montañas y los cañones submarinos, interaccionan con dichas corrientes dando lugar a unas condiciones ambientales diferentes de las que tienen lugar en el talud continental o en las llanuras abisales; las condiciones específicas que se dan en estas formaciones favorecen el incremento del alimento disponible y también de la diversidad en el mar profundo a escala local (Levin & Dayton 2009 y referencias dentro de este trabajo). Por lo tanto, la alta heterogenidad espacial que pueden presentar los hábitats en el mar profundo, junto con la limitación espaciotemporal del aporte de alimento en estas comunidades (Snelgrove & Grassle 1995) puede dar lugar a una alta variabilidad en la diversidad, incluso a pequeña escala espacial (Levin & Dayton 2009). El conocimiento actual sobre las dinámicas del mar profundo y de sus hábitats es todavía muy limitado y en algunos casos casi inexistente, sobre todo comparado con el conocimiento que se tiene de los ecosistemas costeros y de aguas someras (Ramirez-Llodra et al. 2010, Snelgrove et al. 2016). Esta afirmación es también válida cuando hablamos de las especies ícticas del mar profundo sobre las que existe un conocimiento muy limitado, restringido a aquellas que tienen un valor comercial y que son especies objetivo en zonas determinadas (Snelgrove et al. 2016). Por consiguiente, debido al gran desequilibro en el número de estudios realizados en zonas profundas, se recomienda considerar con cautela las extrapolaciones sobre patrones comunes en el mar profundo (Snelgrove et al. 2016). Dentro de esta información generalmente escasa sobre los ecosistemas profundos, hay una gran falta de conocimiento en lo que respecta a las características de los peces de aguas profundas, incluyendo su parasitofauna. Muchos de los aspectos de la biología de los parásitos, tales como sus ciclos de vida y patrones de distribución en el mar profundo a menudo se han extrapolado basándose en conocimientos preexistentes sobre peces de aguas someras. Los pocos datos existentes sobre los parásitos de los peces de profundidad muestran similitudes con los de las aguas someras, existiendo una cierta relación entre las comunidades parasitarias y las características de los hospedadores. Los ciclos de vida de los parásitos en aguas profundas son a menudo desconocidos. Los estudios existentes parecen mostrar que la diversidad de ciertos grupos de parásitos es claramente menor que la que muestran especies de peces de aguas someras (Klimpel et al. 2009). La menor diversidad puede explicarse parcialmente en algunos taxones superiores, como los digeneos, por el hecho de que pocos parásitos han conseguido seguir y co-evolucionar con sus hospedadores hacia las profundidades oceánicas. Además, la menor densidad de hospedadores en el mar profundo, junto a la inadecuación de ciclos de vida, podrían haber impedido una exitosa colonización de este hábitat (Campbell et al. 1980, Bray et al. 1999,Klimpel et al. 2006). El aumento del conocimiento de la fauna parasitaria de especies ícticas del mar profundo no solo proporciona mayor información sobre los parásitos en sí, también proporciona información sobre las características biológicas y la ecología de los hospedadores, por lo que los parásitos pueden emplearse como indicadores biológicos. Este conocimiento contribuye además a mejorar la comprensión del las vías de transmisión de los parásitos en condiciones ambientales extremas con a menudo baja diversidad y densidad de hospedadores (Leung et al. 2015). En particular, el uso de los parásitos como indicadores biológicos es recomendable para especies de hospedadores raras o difíciles de muestrear (MacKenzie & Abaunza 1998), que es en buena parte el caso de las tres especies estudiadas en este trabajo: Notacanthus bonaparte Risso, 1840 (Notacanthiformes: Notacanthidae), Etmopterus spinax L., 1758 (Squaliformes: Etmopteridae), y Deania profundorum Smith & Radcliffe 1912 (Squaliformes: Centrophoridae). La información existente sobre los hábitats profundos y su ictiofauna apunta claramente a ‘historias de vida’ caracterizadas por un crecimiento lento, madurez retardada y baja fecundidad lo que hace que los peces del mar profundo sean en general menos resilientes ante impactos antropogénicos como es el caso de la pesca (Koslow et al. 2000, Bergstad et al. 2013). Estas características son comunes a las tres especies estudiadas en este trabajo, y a pesar de que las tres tienen un bajo valor comercial, todas ellas sufren el impacto de la pesca debido en parte a las altas tasas de mortalidad experimentadas por las especies debido al bycatch. Notacanthus bonaparte se alimenta de organismos bentónicos y en algunas zonas presenta abundancias elevadas. Sin embargo el papel concreto de N. bonaparte en el ecosistema no se conoce, y solo puede especularse que una disminución en sus densidades tendría un ‘efecto cascada’ en el ecosistema. En lo que respecta a las especies de tiburones (E. spinax and D. profundorum), su papel/importancia en los ecosistemas profundos no se conoce con precisión, sin embargo, dadas sus características como especies predadoras y pertenecientes a altos niveles tróficos (Cortés 1999), se ha sugerido que su disminución o extinción podría tener importantes consecuencias para la comunidad local y para la estabilidad del ecosistema. Objetivo principal y específicos El principal objetivo de esta tesis es contribuir al conocimiento de la parasitofauna de peces de profundidad del Mediterráneo y Atlántico nororiental. En concreto se pretende conocer la diversidad, estructura y composición de las comunidades, información imprescindible para la realización de estudios en los que se utilicen a los parásitos como indicadores de diferentes aspectos de la biología y ecología de sus hospedadores y de los ecosistemas en los que habitan. Con este fin se han seleccionado tres especies de peces modelo: un representante de los osteíctios (la anguila de Bonaparte, Notacanthus bonaparte (Teleostei: Notacanthiformes)) y dos condríctios (el negrito, Etmopterus spinax y el tollo flecha Deania profundorum (Chondrichthyes: Squaliformes)). Resumen 28 Para la consecución del objetivo general, se han marcado como objetivos específicos: 1. Estudiar la parasitofauna de N. bonaparte, E.spinax y D. profundorum en el Mediterráneo occidental y el Atlántico nororiental, identificando las especies encontradas y haciendo una revisión bibliográfica detallada de los parásitos encontrados en estos hospedadores y otras especies próximas. 2. Describir especies de parásitos nuevas para la ciencia (N. bonaparte). 3. Describir las comunidades de parásitos de N. bonaparte, E. spinax y D. profundorum, e investigar los factores biológicos que influyen en su composición y estructura. 4. Contribuir al conocimiento sobre la composición y abundancia de las especies de parásitos para su uso como posibles indicadores de los patrones de distribución y conectividad en especies de peces, tanto en el marco de las variaciones estacionales y batimétricas (hospedador modelo N. bonaparte), como geográficas (hospedador modelo E. spinax). 5. Analizar la relación entre la fauna parasitaria y la dieta/ecología trófica del hospedador (hospedadores modelo E. spinax y D. profundorum). Listado con anotaciones de los parásitos citados en las especies de tres familias de peces de profundidad: Centrophoridae, Etmopteridae and Notacanthidae Se presenta una revisión de la información existente hasta la fecha de los parásitos documentados hasta ahora para las tres familias de hospedadores (Centrophoridae, Etmopteridae y Notacanthidae) a las que pertenecen las tres especies modelo (Tabla 4.1). Se ha realizado un búsqueda detallada consultando diferentes bases de datos (p.ej. Google Scholar, Web of Knowledge, World of Copepods, Global Cestode Database y Host-parasite database of the Natural History Museum, London) así como la amplia revisión realizada por Klimpel et al. (2009). La información encontrada mediante motores de búsqueda de internet fue además verificada con la Fuente original (la publicación) cuando ésta estuvo disponible. Las tres familias presentan un número diferente de especies válidas, estando algunas especies todavía en discusión. El número total de especies de peces válidas (82) se distribuye entre las tres familias de la siguiente manera: 20 centrofóridos, 51 etmoptéridos y 11 notacántidos. Las publicaciones encontradas sobre las especies de parásitos descritas para las tres familias de los tres hospedadores objeto de este estudio son pocas en comparación con las existentes para peces de aguas someras o especies de interés comercial, aunque se detecta un aumento en el número de publicaciones a partir de la década de los setenta (Fig. 4.1). Por otro lado, las publicaciones muestran un claro sesgo geográfico, correspondiendo la mayor parte de los estudios al Noreste Atlántico, seguidos por los estudios en el Noroeste Atlántico, en el Suroeste Pacífico y en el Mar Mediterráneo. El análisis de la información muestra que varias familias de parásitos pertenecientes a diferentes grandes grupos taxonómicos, tienen una relevancia diferente en los hospedadores elasmobranquios y en los teleósteos. Estos grupos taxonómicos fueron: Cestoda, Monogenea, Trematoda (Digenea), Nematoda, Copepoda, Isopoda, Cirripedia y Amphipoda (Fig. 4.2). En las dos especies de elasmobranquios la mayoría de parásitos documentados eran cestodos, seguidos por los copépodos, mientas que en los notacántidos los digeneos fueron el grupo más diverso, seguido de los monogeneos. Se trata de patrones que ya han sido observados en otros elasmobranquios y osteíctios (Campbell et al. 1980, Cribb et al. 2002, Caira & Healy 2004). Los anfípodos y cirrípedos solo se detectaron en los etmoptéridos (Fig. 4.4, 4.5). En general la baja diversidad de monogeneos puede deberse a artefactos asociados al muestreo o a una presencia en general baja de este grupo en el mar profundo, como ya han sugerido otros autores (De Buron & Morand 2004). Los parásitos detectados en las familias de peces analizadas representan parte de las familias que se encuentran con frecuencia en otros peces del mar profundo (Fig. 4.3). Las proporciones de especialistas y generalistas de todos los grupos de parásitos fueron diferentes entre las tres familias de hospedadores, donde los notacántidos mostraron la proporción más elevada de especies especialistas (casi un 58%), seguidos de los etmoptéridos (50%) y los centrofóridos (30%) (Fig. 4.6). Los parásitos especialistas no solo se encontraron en los monogeneos, sino también en los digeneos (en Notacanthidae) y cestodos (en las dos familias de elasmobranquios). Como se ha sugerido previamente, los organismos generalistas, a través de la dieta, pueden infectarse por una fauna parasitaria más diversa con más especies generalistas (Klimpel et al. 2006, Chambers 2008); las diferencias entre las familias de hospedadores se pueden explicar en parte por los diferentes hábitos alimenticios de las mismas, dado que los tiburones presentan, en general, un espectro mayor de presas. En comparación, los notacántidos muestran un espectro de presas más limitado y son también en parte especies de dietas más especializadas. La proporción de parásitos heteroxenos y monoxenos fue similar en las tres familias. La proporción más elevada de parásitos heteroxenos fue detectada en notacántidos, probablemente debido en parte a su dieta estrictamente bentónica. En etmoptéridos, los taxones de parásitos monoxenos contribuyeron en mayor medida, en parte debido a dos taxones encontrados exclusivamente en esta familia de peces. Este hecho puede también estar relacionado con el hecho de que haya registrado una mayor proporción de parásitos adultos en etmoptéridos, mientras que en los otros tiburones, los centrofóridos, la proporción de heteroxenos y monoxenos fue prácticamente la misma. En etmoptéridos se detectaron más especies monoxenas que infectan a sus hospedadores mayoritariamente en estado adulto (excepto Gnathiidae). La mayor proporción de adultos en notacántidos está representada mayoritariamente por digeneos, lo que puede estar relacionado con su dieta bentónica especializada. Cabe destacar el elevado número de estadios larvarios detectados en los centrofóridos, la familia que presenta mayores tamaños corporales, indicando un papel importante de la misma como hospedador intermediario o, por lo menos, paraténico. Consecuentemente, deben de existir depredadores de estos centrofóridos, de al menos un tamaño similar, en sus hábitats. Se necesitan más estudios para analizar si algunas larvas de cestodos podrían parasitar exclusivamente a tiburones pequeños y/o jóvenes, siendo menos frecuentes en hospedadores adultos. Una nueva especie de Tinrovia Mamaev, 1987 (Monogenea: Microcotylidae) en el pez de profundidad Notacanthus bonaparte Risso (Notacanthiformes: Notacanthidae) en el Mediterráneo occidental y el Noreste Atlántico Durante el análisis de las comunidades parasitarias de la anguila de Bonaparte, Notacanthus bonaparte Risso, 1840, una nueva especie de monogeneo fue detectada y descrita. La fauna parasita del pez de profundidad N. bonaparte es poco conocida y hasta la fecha solo se han descrito dos especies: el trematodo Steringovermes notacanthi Bray, 2004 y el cestodo Bathycestus brayi Kuchta & Scholz, 2004. Este nuevo microcotílido, Tinrovia mamaevi n. sp. (Monogenea: Polyopisthocotylea), se describió en las branquias de especímenes muestreados en el Mediterráneo occidental y el Noreste Atlántico. Los especímenes obtenidos se emplearon para realizar un análisis morfológico detallado mediante microscopio óptico y confocal. Las características morfológicas observadas en los especímenes de monogeneos analizados de las dos áreas justifican su clasificación como una única especie. Esta especie se asigna a la subfamilia Syncoelicotylinae Mamaev & Zubchenko 1978 debido a la posesión de un háptor asimétrico con dos salientes longitudinales separados. Esta especie se incluye en el género Tinrovia que incluye únicamente a la especie tipo T. papiliocauda Mamaev, 1987. Tinrovia mamaevi se diferencia de T. papiliocauda por la presencia de un háptor más estrecho, con un menor número de pinzas. Las pinzas son menores en esta nueva especie, los testículos más numerosos, el atrio genital es menor y con un menor número de espinas y los huevos tienen un filamento largo y uno corto (Tabla 5.1). Las pinzas en T. mamaevi n. sp. son de tipo ‘microcotílido’, organizadas sobre dos salientes longitudinales laterales (Fig. 5.1). Las publicaciones previas sobre Syncoelicotylinae han sugerido que sus pinzas son robustas (Mamaev & Zubchenko 1978, Mamaev 1987, Mamaev & Brashovian 1989), sin embargo las pinzas de T. mamaevi son ligeramente menores que las de T. papiliocauda y sus escleritos son delgados y más delicados. Por ello si bien en estos casos las descripciones pueden ser ambiguas, deben referirse al tamaño total de la pinzas en relación con el tamaño del cuerpo o al tamaño relativo de los escleritos. Esto también es aplicable a la descripción del haptor hecha para dos especies de Syncoelicotylinae. En este estudio hemos podido observar un háptor menor en T. mamaevi comparado con T. papiliocauda, mientras que los salientes laterales parecen ser relativamente menores y más estrechos. En la diagnosis genérica de dos especies de los géneros Syncoelicotyle y Tinrovia, el háptor se describe como ’con forma de mariposa’, es decir, compuesto por salientes anchos y separados (Mamaev & Zubchenko 1978, Mamaev 1987) (Figs.5.1, 5.2). Sugerimos que las descripciones de estas especies de Syncoelicotylinae hacen referencia a aspectos que pueden ser controvertidos. En primer lugar se observa, que los salientes del háptor de la nueva especie no son anchos, sugiriendo que este carácter no es ya válido para la diagnosis de todo el género Tinrovia. En segundo lugar, sugerimos el uso de un término más genérico para hacer referencia a caracteres como salientes laterales del háptor anchos, dado que descripciones que hacen referencia a una forma muy particular pueden ser mal interpretados dependiendo del observador. Junto con el menor número de espinas, el atrio genital en T. mamaevi es menor y presenta un patrón diferente de almohadillas musculares armadas en comparación con el órgano genital descrito para T. papiliocauda. Sin embargo, debido a las dificultades para describir estas estructuras de arquitecturas complejas, se recomienda interpretar con cautela a la supuesta diferencia en la lobulación del atrio genital. Las técnicas aplicadas empleando el microscopio confocal fueron muy útiles, especialmente para interpretar la estructura tridimensional del atrio genital (Fig. 5.3). El uso de estas técnicas puede ayudar a reducir las posibles controversias en la interpretación de las características e incrementar la fiabilidad de los diagnósticos. En este estudio se observó que los huevos de la nueva especie (con un filamento polar largo y uno corto) no se correspondían con la descripción en la diagnosis del género (dos filamentos cortos). No se pudieron distinguir la anastomosis de los ciegos ramificados, supuestamente características de este género, debido a la elevada densidad de los folículos de las glándulas vitelógenas. Las descripciones de estos caracteres son típicamente controvertidas en otras descripciones de poliopistocotileos, por ello son, en general, aspectos morfológicos poco fiables para diagnósticos taxonómicos. Sugerimos la siguiente diagnosis corregida para el género Tinrovia: como en Mamaev (1987) excepto por el háptor con dos salientes laterales que no se unen posteriormente, marcadamente alados cuando éstos son anchos, y huevos con dos filamentos (cortos o largos). Resumen 31 Dichelyne (Cucullanellus) romani n. sp. (Nematoda: Cucullanidae) en especies de notacántidos del Noreste Atlántico y del Mediterráneo occidental Se describe un nuevo nematodo, Dichelyne (Cucullanellus) romani n. sp. (Nematoda: Cucullanidae), en el tracto digestivo de dos peces notacántidos, Notacanthus chemnitzii Bloch, 1788 y N. bonaparte Risso, 1840 (Notacanthiformes: Notacanthidae), del Noreste Atlántico y del Mediterráneo occidental. En la actualidad, la fauna parasitaria de estos notacántidos se conoce muy poco y, hasta la fecha, se ha registrado un solo cuculánido en N. chemnitzii, mientras que no existe ningún nematodo citado en N. bonaparte (Gibson et al. 2005, Soares 2007). Esta es la primera especie de Dichelyne Jägerskiöld, 1902 descrita en un notacántido, uno de los dos únicos registros en especies de mar profundo, y la cuarta especie de Dichelyne (Cucullanellus) descrita para el Mar Mediterráneo. El estudio morfológico detallado de estos especímenes se realizó mediante el uso de microscopía óptica y electrónica de barrido. Los individuos de esta especie de nematodo poseen una ventosa precloacal, 10 pares de papilas caudales y un ciego intestinal, todas éstas, características típicas para especies pertenecientes a Dichelyne (Cucullanellus) (Figs. 6.1 – 6.3). La nueva especie se diferencia de otros miembros de este subgénero, registrado en otras especies de peces de áreas geográficas del Oceáno Atlántico y el Mar Mediterráneo, por las siguientes características morfológicas: la nueva especie tiene un cuerpo más largo, una relación entre longitud de la espícula y cuerpo menor, la posición de los deiridios y el poro excretor, así como en la distribución de las papilas caudales (Tabla 6.1). Cabe destacar que en el presente estudio los especímenes recolectados en el Mar Mediterráneo fueron menores que los del Océano Atlántico, así mismo los machos encontrados en N. bonaparte eran de menor tamaño que los obtenidos para la especie N. chemnitzii, siendo ambos atlánticos. A pesar de las diferencias biométricas, los especímenes encontrados en ambos hospedadores y áreas fueron considerados como pertenecientes a la misma especie, dado que la mayoría de las proporciones corporales y otros valores fueron idénticos entre ellos. Las diferencias detectadas en este trabajo sobre el desarrollo de los nematodos concuerdan con otros estudios, estando dichas diferencias supuestamente relacionadas con diferentes factores biológicos y ambientales como, por ejemplo, la especie hospedadora, el tamaño y la condición del hospedador, así como la temperatura (Sasal et al. 2000, Timi et al. 2009). Teniendo en cuenta las publicaciones previas en el Noreste Atlántico y el Mar Mediterráneo (Stefanescu et al. 1992), se supone que el menor tamaño de N. bonaparte en el Mediterráneo afectaría también al tamaño de los nematodos (Poulin 1998). En este estudio hemos observado un amplio rango de variabilidad intraespecífica en ciertas características morfológicas, en particular en lo referente la presencia o ausencia de un ciego intestinal y la distribución de las papilas

Comparative study of the parasite fauna of Pagellus erythrinus and Diplodus sargus inside and outside the Marine Reserve of Medes Islands (NW Mediterranean)

Parasites are used as biological tags in marine organisms, e.g. invertebrates, fishes and mammals. Some of these studies focus on migration events and/or stock separation of fishes, but they are also used as bio-markers for pollution events. In frame of the project “Una aproximación interdisciplinar al manejo y conservación marina: experiencias divergentes como base de estrategias globales” (Marine Protected Units in Chile and España, MAPUCHE), supported by the BBVA foundation, we studied the parasitic fauna of two fish species in the Marine Reserve of Medes Islands and its surroundings. The main goal of the study was to evaluate possible differences in the parasitic fauna of two fish species (taxonomic groups and abundance) inside and outside the reserve of Medes, in order to use parasites as a tag of the “reserve effect”. Both fish species were captured in the buffer zone (partially protected) and outside of the marine reserve of Medes Islands (NW Mediterranean). The selected species were the common pandora (Pagellus erythrinus) and the white seabream (Diplodus sargus). Fish specimens were all captured by long line or gillnet by artisanal fishermen from L’Estartit. The whole metazoan parasite fauna (ecto- and endoparasites) have been studied for 46 specimens of the common pandora and 42 of the white seabream throughout the four year seasons during 2008 and 2009. The buffer zone of Medes exhibit a minor anthropogenic impact (artisanal fisheries, recreational diving), whereas the unprotected areas in the surrounding waters are subjected to a higher degree of anthropogenic impacts (bottom trawling, recreational fisheries, spearfishing, among others). The results showed slight differences considering the presence and abundance of single parasite groups between fishes of the two studied zones. However, a general tendency of a distinct parasitic fauna in both zones (protected and unprotected) has not been observed. Statistical significant differences were detectable only for an Isopoda-species, which was more abundant in the buffer zone and very scarce in the unprotected area. Regarding the parasitic fauna and its connection to the existent whole fauna (invertebrates and vertebrates) in both areas, results will be discussed under consideration of the different degree of anthropogenic impact and the usefulness of parasites as indicators for the “reserve effect