Evolution within a given virulence phenotype (pathotype) is driven by changes in aggressiveness: a case study of French wheat leaf rust populations

Plant pathogens are constantly evolving and adapting to their environment, including their host. Virulence alleles emerge, and then increase, and sometimes decrease in frequency within pathogen populations in response to the fluctuating selection pressures imposed by the deployment of resistance genes. In some cases, these strong selection pressures cannot fully explain the evolution observed in pathogen populations. A previous study on the French population of Puccinia triticina, the causal agent of wheat leaf rust, showed that two major pathotypes — groups of isolates with a particular combination of virulences — predominated but then declined over the 2005-2016 period. The relative dynamics and the domination of these two pathotypes — 166 317 0 and 106 314 0 —, relative to the other pathotypes present in the population at a low frequency although compatible, i.e. virulent on several varieties deployed, could not be explained solely by the frequency of Lr genes in the landscape. Within these two pathotypes, we identified two main genotypes that emerged in succession. We assessed three components of aggressiveness — infection efficiency, latency period and sporulation capacity — for 44 isolates representative of the four P. triticina pathotype-genotype combinations. We showed, for both pathotypes, that the more recent genotypes were more aggressive than the older ones. Our findings were highly consistent for the various components of aggressiveness for pathotype 166 317 0 grown on Michigan Amber — a ‘naive’ cultivar never grown in the landscape — or on Apache — a ‘neutral’ cultivar, which does not affect the pathotype frequency in the landscape and therefore was postulated to have no or minor selection effect on the population composition. For pathotype 106 314 0, the most recent genotype had a shorter latency period on several of the cultivars most frequently grown in the landscape, but not on ‘neutral’ and ‘naive’ cultivars. We conclude that the quantitative components of aggressiveness can be significant drivers of evolution in pathogen populations. A gain in aggressiveness stopped the decline in frequency of a pathotype, and subsequently allowed an increase in frequency of this pathotype in the pathogen population, providing evidence that adaptation to a changing varietal landscape not only affects virulence but can also lead to changes in aggressiveness

Diversity of thermal aptitude of Middle Eastern and Mediterranean Puccinia striiformis f. sp. tritici isolates from different altitude zones

The worldwide spread of wheat yellow rust lineage PstS1/S2 adapted to higher temperatures prompted us to investigate how diverse temperature responses of this lineage are in the Middle East, where diversity was previously observed within this lineage for pathotypes and genotypes. Here we highlight the diversity of response to temperature within a PstS1/S2 population. Twenty-six isolates from eight countries and different altitudes, which were tested under four combinations of cold and warm incubation and postincubation temperature conditions, showed diversity for infection efficiency (IE) and latency period (LP). IE of the various isolates ranged from 5.8% to 13.7% under cold (5°C) and 0.04% to 1% under warm (20°C) incubation temperatures. LP varied from 10.2 days under warm to 4.43 days under cold incubation. LP of isolates from the same country could differ by 2 days. Significant differences in thermal aptitudes of the isolates were observed between and within countries. IE and LP diversity was not related to altitude origin of the isolates on the whole; however, a trade-off between IE and LP was observed for isolates from low altitude (<400 m) under a warm regime. We showed diversity for thermal aptitude for IE and LP of isolates belonging to the same PstS1/S2 lineage. Understanding Pst temperature aptitude among geographically distant isolates of the same clonal lineage may help to identify the geographic range of pathogens and also to improve forecast models or breeding programmes

"Intérêt de la diversité spécifique et variétale à l’échelle de la parcelle agricole pour limiter la progression d’une maladie : la septoriose du blé"

Prix (2016) de la fondation Xavier Bernard de l’Académie d’agriculture de Franceil s'agit d'un type de produit dont les métadonnées ne correspondent pas aux métadonnées attendues dans les autres types de produit : DISSERTATION"Intérêt de la diversité spécifique et variétale à l’échelle de la parcelle agricole pour limiter la progression d’une maladie : la septoriose du blé

L’hétérogénéité environnementale, un moteur de l’adaptation à la température des populations d’agents phytopathogènes foliaires ?

Les facteurs environnementaux, au premier rang desquels la température, ont un impact sur la biologie des micro-organismes foliaires. Ils peuvent aussi modifier significativement leurs dynamiques populationnelles, voire leurs trajectoires évolutives. Classiquement, les modèles épidémiologiques, utilisés pour mieux gérer les maladies des plantes, intègrent l’influence des conditions météorologiques. Ils s’intéressent surtout à des réponses et des effets moyennés, ne tenant compte ni des variations des réponses individuelles, ni de l’hétérogénéité des changements environnementaux aux échelles réellement perçues par les agents pathogènes. Ces deux niveaux de simplification sont acceptables lorsque les états individuels et les variables continues qui leur sont associées, peu diversifiés, sont représentatifs de ceux de l'ensemble de la population. Il en va différemment lorsque les populations présentent des niveaux substantiels de variation individuelle susceptibles d’influencer leur capacité à s’adapter à leur environnement, et, par voie de conséquence, la dynamique des épidémies sous un climat fluctuant ou changeant. Pour mettre en évidence les conséquences de ces hypothèses réductrices, j’ai étudié comment la variation individuelle et l'hétérogénéité environnementale affectent simultanément la fitness, la composition phénotypique et la résilience des populations d'un agent pathogène foliaire (Zymoseptoria tritici) dans des couverts de blé. Trois étapes clés ont structuré l’exploration de ce cas d’étude. Tout d’abord, un protocole in vitro de phénotypage haut débit a été spécifiquement développé, validé et utilisé pour caractériser la diversité des réponses à la température de populations de Z. tritici échantillonnées à des échelles climatiques contrastées (variation spatiale et saisonnière) ainsi que leurs patrons d’adaptation. Les variations environnementales spatio-temporelles rencontrées dans les couverts de blé, considérées comme exerçant des pressions sélectives différentielles sur ces sensibilités thermiques individuelles, ont ensuite été examinées. Enfin, la façon dont la sélection de « thermotypes » (groupes fonctionnels rassemblant des individus présentant une même sensibilité thermique) détermine la dynamique adaptative des populations en réponse à l'hétérogénéité environnementale a été étudiée. Pour cela, des approches expérimentales (in vitro, in planta et in natura) et de modélisation (in silico) ont été couplées. Elles ont notamment porté sur plusieurs générations de populations placées dans des environnements sélectifs de plus en plus complexes. Ces travaux ont montré que le fait de négliger l'amplitude réelle de la variation phénotypique inter-individuelle d'une population microbienne et l'hétérogénéité des pressions de sélection, s’exerçant des échelles phyllo- à mésoclimatiques, conduit à sous-estimer la résilience de cette population, et donc son potentiel adaptatif. Les résultats de cette thèse, à l’interface entre épidémiologie, micrométéorologie et écologie, améliorent notre compréhension d’une part, de l'importance de la variation individuelle dans la dynamique adaptative des populations et, d’autre part, de la manière dont l'hétérogénéité environnementale permet de maintenir des populations globalement très diverses. Elle permet finalement d’expliquer l’existence de patrons d’adaptation, à la fois à des échelles locales et à des échelles très larges, par des dynamiques adaptatives «à deux vitesses».Environmental drivers, most notably temperature, affect the biology of phyllosphere microorganisms but also induce changes in their population dynamics, even in their evolutionary trajectories. The impact of climate on foliar plant disease epidemics is usually considered in forecasting models to inform management strategies. Such models focus on averages of environmental drivers but disregard both individual variation within populations and the scale and extent of biologically relevant environmental changes. These simplifications are glossing over substantial levels of individual variation that may have important consequences on the capacity of a population to adapt to environmental changes, and thus on the dynamics of epidemics in a fluctuating or changing climate. To examine the range of validity and consequences of these simplifying assumptions, I investigated how individual variation and environmental heterogeneity jointly affect fitness, phenotypic composition and resilience of populations of a foliar pathogen (Zymoseptoria tritici) inhabiting wheat canopies. Three complementary ways of exploration were adopted in this case study. First, an in vitro high-throughput phenotyping framework was developed, validated, and used to characterise the diversity in patterns of thermal responses existing across Z. tritici populations that were sampled over contrasted scales (spatial and seasonal variation of temperature). Second, the spatio-temporal thermal variations encountered in a wheat canopy, considered as a habitat exerting fluctuating selective pressures on these differential thermal sensitivities of individuals, were investigated in depth. Third, the way selection of “thermotypes” (functional groups of individuals displaying a similar thermal sensitivity) occurs and drives dynamics of Z. tritici populations was examined. To this end, both empirical (in vitro, in planta and in natura) and theoretical (in silico) competition experiments were conducted under increasingly complex selective environments. This research work demonstrates that glossing over the natural extent of individual phenotypic diversity in a phyllosphere microbial population and over the heterogeneity of selective pressures – from phyllo- to mesoclimate – leads to underestimate the resilience of this population, and thus its adaptive potential to environmental variations. In doing so, the results of this thesis, at the interface between epidemiology, micrometeorology, and ecology, improve our understanding of how important is individual variation to population dynamics and how environmental heterogeneity allows to maintain population diversity. Finally, this thesis provides insight into how large-scale patterns and local population processes are interlinked and display a “two-tier” adaptive dynamics

Environmental heterogeneity, a driver of adaptation to temperature in foliar plant pathogen populations?

Environmental drivers, most notably temperature, affect the biology of phyllosphere microorganisms but also induce changes in their population dynamics, even in their evolutionary trajectories. The impact of climate on foliar plant disease epidemics is usually considered in forecasting models to inform management strategies. Such models focus on averages of environmental drivers but disregard both individual variation within populations and the scale and extent of biologically relevant environmental changes. These simplifications are glossing over substantial levels of individual variation that may have important consequences on the capacity of a population to adapt to environmental changes, and thus on the dynamics of epidemics in a fluctuating or changing climate. To examine the range of validity and consequences of these simplifying assumptions, I investigated how individual variation and environmental heterogeneity jointly affect fitness, phenotypic composition and resilience of populations of a foliar pathogen (Zymoseptoria tritici) inhabiting wheat canopies. Three complementary ways of exploration were adopted in this case study. First, an in vitro high-throughput phenotyping framework was developed, validated, and used to characterise the diversity in patterns of thermal responses existing across Z. tritici populations that were sampled over contrasted scales (spatial and seasonal variation of temperature). Second, the spatio-temporal thermal variations encountered in a wheat canopy, considered as a habitat exerting fluctuating selective pressures on these differential thermal sensitivities of individuals, were investigated in depth. Third, the way selection of “thermotypes” (functional groups of individuals displaying a similar thermal sensitivity) occurs and drives dynamics of Z. tritici populations was examined. To this end, both empirical (in vitro, in planta and in natura) and theoretical (in silico) competition experiments were conducted under increasingly complex selective environments. This research work demonstrates that glossing over the natural extent of individual phenotypic diversity in a phyllosphere microbial population and over the heterogeneity of selective pressures – from phyllo- to mesoclimate – leads to underestimate the resilience of this population, and thus its adaptive potential to environmental variations. In doing so, the results of this thesis, at the interface between epidemiology, micrometeorology, and ecology, improve our understanding of how important is individual variation to population dynamics and how environmental heterogeneity allows to maintain population diversity. Finally, this thesis provides insight into how large-scale patterns and local population processes are interlinked and display a “two-tier” adaptive dynamics.Les facteurs environnementaux, au premier rang desquels la température, ont un impact sur la biologie des micro-organismes foliaires. Ils peuvent aussi modifier significativement leurs dynamiques populationnelles, voire leurs trajectoires évolutives. Classiquement, les modèles épidémiologiques, utilisés pour mieux gérer les maladies des plantes, intègrent l’influence des conditions météorologiques. Ils s’intéressent surtout à des réponses et des effets moyennés, ne tenant compte ni des variations des réponses individuelles, ni de l’hétérogénéité des changements environnementaux aux échelles réellement perçues par les agents pathogènes. Ces deux niveaux de simplification sont acceptables lorsque les états individuels et les variables continues qui leur sont associées, peu diversifiés, sont représentatifs de ceux de l'ensemble de la population. Il en va différemment lorsque les populations présentent des niveaux substantiels de variation individuelle susceptibles d’influencer leur capacité à s’adapter à leur environnement, et, par voie de conséquence, la dynamique des épidémies sous un climat fluctuant ou changeant. Pour mettre en évidence les conséquences de ces hypothèses réductrices, j’ai étudié comment la variation individuelle et l'hétérogénéité environnementale affectent simultanément la fitness, la composition phénotypique et la résilience des populations d'un agent pathogène foliaire (Zymoseptoria tritici) dans des couverts de blé. Trois étapes clés ont structuré l’exploration de ce cas d’étude. Tout d’abord, un protocole in vitro de phénotypage haut débit a été spécifiquement développé, validé et utilisé pour caractériser la diversité des réponses à la température de populations de Z. tritici échantillonnées à des échelles climatiques contrastées (variation spatiale et saisonnière) ainsi que leurs patrons d’adaptation. Les variations environnementales spatio-temporelles rencontrées dans les couverts de blé, considérées comme exerçant des pressions sélectives différentielles sur ces sensibilités thermiques individuelles, ont ensuite été examinées. Enfin, la façon dont la sélection de « thermotypes » (groupes fonctionnels rassemblant des individus présentant une même sensibilité thermique) détermine la dynamique adaptative des populations en réponse à l'hétérogénéité environnementale a été étudiée. Pour cela, des approches expérimentales (in vitro, in planta et in natura) et de modélisation (in silico) ont été couplées. Elles ont notamment porté sur plusieurs générations de populations placées dans des environnements sélectifs de plus en plus complexes. Ces travaux ont montré que le fait de négliger l'amplitude réelle de la variation phénotypique inter-individuelle d'une population microbienne et l'hétérogénéité des pressions de sélection, s’exerçant des échelles phyllo- à mésoclimatiques, conduit à sous-estimer la résilience de cette population, et donc son potentiel adaptatif. Les résultats de cette thèse, à l’interface entre épidémiologie, micrométéorologie et écologie, améliorent notre compréhension d’une part, de l'importance de la variation individuelle dans la dynamique adaptative des populations et, d’autre part, de la manière dont l'hétérogénéité environnementale permet de maintenir des populations globalement très diverses. Elle permet finalement d’expliquer l’existence de patrons d’adaptation, à la fois à des échelles locales et à des échelles très larges, par des dynamiques adaptatives «à deux vitesses»

Diversifier les paysages cultivés : état des connaissances et perspectives de recherche

International audienceDiversifier les paysages cultivés : état des connaissances et perspectives de recherche Chapitre tiré de l'ouvrage « L'immunité des plantes » Edition Quae, 2021

Diversifier les paysages cultivés : état des connaissances et perspectives de recherche

International audienceDiversifier les paysages cultivés : état des connaissances et perspectives de recherche Chapitre 19tiré de l'ouvrage « L'immunité des plantes »Présentation de l'ouvrageLes plantes disposent d’une immunité naturelle qui leur permet de résister aux maladies et aux agressions parasitaires dans leur environnement. L’invention puis le développement de l’agriculture ont cependant créé des milieux très favorables à l’émergence de nouvelles maladies et au développement des épidémies. Cette vulnérabilité sanitaire s’est ensuite accentuée avec l’intensification agricole, à partir des années 1950, de sorte que le recours généralisé aux pesticides de synthèse est devenu un pilier essentiel de la production. Ce modèle est désormais remis en cause et le développement d’une protection agroécologique des cultures devient une nécessité.Comprendre comment fonctionne l’immunité des plantes et déchiffrer leur arsenal de défense face aux agressions parasitaires est essentiel pour produire des variétés résistantes et réduire la dépendance de l’agriculture à la protection chimique. Mais il faut compter avec la formidable capacité d’adaptation des populations pathogènes, qui conduit les chercheurs à imaginer des stratégies complexes pour maintenir efficace la résistance des variétés cultivées. Les gènes qui confèrent la résistance aux plantes commencent à être perçus comme un bien commun à préserver absolument.Cet ouvrage explicite les concepts fondamentaux et s’appuie sur des études de cas pour réaliser une synthèse très complète des travaux en biologie, en modélisation et en sciences sociales sur ce qu’est l’immunité végétale et sur la manière dont elle pourrait concourir à une agriculture respectueuse de l’environnement

Slipping through the cracks: Challenges and prospects for investigating fungal plant disease complexes

International audiencePlant pathogens frequently do not operate alone when causing diseases. Since the infection process is affected by the interaction between members of the parasite community, this question asks about the efficiency of disease control strategies which are usually tailored to manage only one microbial pathogen at a time. Fungi and oomycetes are among plant disease's most prevalent and damaging causal agents. With the increasing ability to distinguish individual species, thanks to new high-throughput molecular tools, numerous diseases once attributed to a single species are now recognized as being caused by complexes of fungal phytopathogens. How should we approach the study of these complexes? What tools and methodologies are needed to characterize them and decipher their functional interactions? How can we understand and master the drivers of these coinfections and their dynamics under field conditions? Here, we review the current literature on fungal disease complexes to define their commonalities and address some of the current challenges regarding the identification of preferential associations among fungal species indicative of a disease complex and its community dynamics and regulation. This review highlights that fungal species complexes are highly dynamic at geographic and temporal scales and that human actions contributed to the dissemination of new members of species complexes worldwide and to disequilibrium within species complexes, often resulting in more damaging diseases. This review also points to the generally insufficient (or lacking) knowledge of the diversity, dynamics, and functioning of fungal disease complexes, and the risks linked with inappropriate management strategies focusing on only one dominant member of the complex

Hunting for sources of durable resistance in crop cultivar evaluation data: The case of wheat yellow rust in France

International audienceAbstract Cultivar resistance is a major asset for the management of crop diseases and can play an important role in agroecological transition. However, the wide deployment of a reduced number of resistance genes can lead to a rapid adaptation of pathogen populations and to a loss of resistance efficiency. The objective of this study was to characterize and discuss different trajectories of adult plant ratings for resistance to yellow rust in French wheat cultivars between 1963 and 2018. Among 719 cultivars assessed for at least 2 years, 590 cultivars showed no variation in their resistance scores, despite a mean of 4.3 years and up to 33 years of assessment. A set of descriptive variables was computed in order to compare the evolution of resistance score of 129 cultivars that experienced resistance variation. We applied a principal component analysis and a hierarchical clustering on principal components to this subdataset to constitute clusters corresponding to different cultivar profiles. Clusters C1 and C2 had small resistance variations (1–2 points on a 1–9 scale); Cluster C3 had long assessment durations and several small drops in resistance score and could be associated with quantitative resistance erosion; Cluster C4 included major drops in resistance score (4–5 points), often associated with known breakdowns of major resistance genes. Cases of limited drops in resistance score as a known resistance gene was broken down suggest the presence of efficient adult plant resistance. We discuss the use of information extracted from this dataset and methods to further explore sources of resistance to yellow rust present in French cultivars