Potential for re-emergence of wheat stem rust in the United Kingdom

Wheat stem rust, a devastating disease of wheat and barley caused by the fungal pathogen Puccinia graminis f. sp. tritici, was largely eradicated in Western Europe during the mid-to-late twentieth century. However, isolated outbreaks have occurred in recent years. Here we investigate whether a lack of resistance in modern European varieties, increased presence of its alternate host barberry and changes in climatic conditions could be facilitating its resurgence. We report the first wheat stem rust occurrence in the United Kingdom in nearly 60 years, with only 20% of UK wheat varieties resistant to this strain. Climate changes over the past 25 years also suggest increasingly conducive conditions for infection. Furthermore, we document the first occurrence in decades of P. graminis on barberry in the UK. Our data illustrate that wheat stem rust does occur in the UK and, when climatic conditions are conducive, could severely harm wheat and barley production.</p

Le contournement de résistance par Melampsora Larici-populina l'agent de la rouille du peuplier : impact démographique et déterminisme génétique

Melampsora larici-populina is a pathogenic fungus responsible of poplar leaf rust, causing severe damages in plantations worldwide. Almost all poplar resistances deployed so far in France have been overcome and a major event that occurred in 1994 with the breakdown of resistance R7 mostly used in poplar cultivation. In order to identify candidate genes linked to pathogenicity, I conducted a comparative genomics study based on the sequencing of 15 isolates. This analysis revealed polymorphism patterns correlated to the distribution of virulences among isolates while the necessity of a population genetics study. I then analyzed the genetic structure of a comprehensive collection of 600 isolates of M. larici-populina sampled from 1992 to 2012. This analysis demonstrated the major impact of the R7 breakdown on populations. Finally, I conducted a population genomics analysis to obtain a demographic scenario describing the historical links between populations and to identify genomic regions under selection. This analysis is based on the Illumina sequencing of 86 isolates in four key populations identified by the population genetic analysis. Over 1,000,000 polymorphic positions were identified. The best demographic scenario was assessed using Approximate Bayesian Computation algorithms based on coalescent simulations. Using this demographic scenario, I computed the confidence interval of several population genetic indices. This genome scan analysis was performed on the 86 genomes using this same indices and revealed 20 genomic regions containing 14 genes potentially involving in the resistance 7 breakdownMelampsora larici-populina est un champignon pathogène responsable de la rouille foliaire sur les peupliers, causant de graves dommages dans les plantations du monde entier. Presque toutes les résistances des peupliers déployées en France ont été contournées et l'événement majeur est survenu en 1994 avec le contournement de la résistance R7 largement déployée en populiculture. Dans le but d'identifier des gènes candidats liés à la pathogénicité, j'ai mené une étude de génomique comparative basée sur le séquençage de 15 isolats. Cette analyse a mis à jour des patrons de polymorphisme corrélés à la distribution des virulences au sein des isolats tout en révélant la nécessité d'une étude populationnelle. Pour se faire, une étude de génétique des population basée sur le génotypage de 600 isolats de M. larici-populina échantillonnés de 1992 à 2012 a été conduite. Cette analyse m'a permis de décrire l'histoire démographique des populations de M. larici-populina et de documenter l'impact majeur du contournement de la R7 sur la structure des populations. Enfin, j'ai mené une analyse de génomique des populations afin d'obtenir un scenario démographique décrivant les liens historiques entre les populations et d'identifier les régions sous sélection. Cette analyse est basée sur le séquençage en Illumina de 86 isolats répartis en quatre populations clés mises en évidence par l'analyse de la structure génétique des populations. Plus de 1 000 000 positions polymorphes ont été identifiées. Un scenario fiable a été identifié par ABC à partir duquel les enveloppes de confiance des indices de génétique des populations ont été mesurées. L'analyse du génome scan qui a été réalisée sur les 86 génomes en utilisant ces mêmes indices a révélée 20 régions génomiques contenant 14 gènes candidats potentiellement impliquées dans le contournement de la R7

Resistance breakdown by Melampsora larici-populina, the agent of poplar rust : demographic impact and genetic determinism

Melampsora larici-populina est un champignon pathogène responsable de la rouille foliaire sur les peupliers, causant de graves dommages dans les plantations du monde entier. Presque toutes les résistances des peupliers déployées en France ont été contournées et l'événement majeur est survenu en 1994 avec le contournement de la résistance R7 largement déployée en populiculture. Dans le but d'identifier des gènes candidats liés à la pathogénicité, j'ai mené une étude de génomique comparative basée sur le séquençage de 15 isolats. Cette analyse a mis à jour des patrons de polymorphisme corrélés à la distribution des virulences au sein des isolats tout en révélant la nécessité d'une étude populationnelle. Pour se faire, une étude de génétique des population basée sur le génotypage de 600 isolats de M. larici-populina échantillonnés de 1992 à 2012 a été conduite. Cette analyse m'a permis de décrire l'histoire démographique des populations de M. larici-populina et de documenter l'impact majeur du contournement de la R7 sur la structure des populations. Enfin, j'ai mené une analyse de génomique des populations afin d'obtenir un scenario démographique décrivant les liens historiques entre les populations et d'identifier les régions sous sélection. Cette analyse est basée sur le séquençage en Illumina de 86 isolats répartis en quatre populations clés mises en évidence par l'analyse de la structure génétique des populations. Plus de 1 000 000 positions polymorphes ont été identifiées. Un scenario fiable a été identifié par ABC à partir duquel les enveloppes de confiance des indices de génétique des populations ont été mesurées. L'analyse du génome scan qui a été réalisée sur les 86 génomes en utilisant ces mêmes indices a révélée 20 régions génomiques contenant 14 gènes candidats potentiellement impliquées dans le contournement de la R7.Melampsora larici-populina is a pathogenic fungus responsible of poplar leaf rust, causing severe damages in plantations worldwide. Almost all poplar resistances deployed so far in France have been overcome and a major event that occurred in 1994 with the breakdown of resistance R7 mostly used in poplar cultivation. In order to identify candidate genes linked to pathogenicity, I conducted a comparative genomics study based on the sequencing of 15 isolates. This analysis revealed polymorphism patterns correlated to the distribution of virulences among isolates while the necessity of a population genetics study. I then analyzed the genetic structure of a comprehensive collection of 600 isolates of M. larici-populina sampled from 1992 to 2012. This analysis demonstrated the major impact of the R7 breakdown on populations. Finally, I conducted a population genomics analysis to obtain a demographic scenario describing the historical links between populations and to identify genomic regions under selection. This analysis is based on the Illumina sequencing of 86 isolates in four key populations identified by the population genetic analysis. Over 1,000,000 polymorphic positions were identified. The best demographic scenario was assessed using Approximate Bayesian Computation algorithms based on coalescent simulations. Using this demographic scenario, I computed the confidence interval of several population genetic indices. This genome scan analysis was performed on the 86 genomes using this same indices and revealed 20 genomic regions containing 14 genes potentially involving in the resistance 7 breakdow

Identification of candidate effectors in the poplar rust fungus <em>Melampsora larici-populina</em> through a population genomics approach

International audienc

Identification d’effecteurs de <em>Melampsora larici-populina</em> par une approche originale : de la génomique des populations à la génomique fonctionnelle

National audienceL’interaction hôte-pathogène implique un dialogue moléculaire entre les partenaires, gouverné notamment par la relation gène-pour-gène. Parmi les molécules mises en jeu, les effecteurs produits par l’agent pathogène lui permettent d’interférer avec les réactions de défense de la plante, conduisant au succès de l'infection et à la maladie1. Ces effecteurs font l’objet de nombreuses recherches chez les champignons qu'ils soient pathogènes ou mutualistes. Les effecteurs mis à jour jusqu’à présent ont permis de mettre en évidence des caractéristiques communes et notamment d'en regrouper une large majorité sous le terme de PPS. Des travaux ont par ailleurs permis de montrer que certains effecteurs évoluaient sous la pression des systèmes de reconnaissance de l’hôte1. Cependant les fonctions des effecteurs restent majoritairement inconnues et leurs séquences codantes sont très variées, limitant les approches de génomique comparative. Afin de dépasser cette limitation, nous proposons de rechercher les effecteurs fongiques par une identification des loci soumis à sélection lors d’un évènement de contournement de résistance. Notre modèle d’étude est Melampsora laricipopulina, l’agent de la rouille du peuplier, principale maladie des peupleraies européennes. Son génome est séquencé et assemblé et une recherche systématique des PPS a été réalisée2. Ainsi l’objectif de cette étude est d’identifier l’ensemble des régions génomiques impliquées dans ce contournement en utilisant une étude combinée de génétique et de génomique des populations couplée à une validation des effecteurs candidats par une approche de génomique fonctionnelle3,4. Nous avons appliqué les outils de la génétique des populations sur une collection de 600 isolats issus de populations échantillonnées en France de 1992 à 2012 et typés à l’aide de 25 marqueurs microsatellites5. Cette étude a permis de mettre en évidence trois groupes génétiques distincts dont un groupe pré-contournant aujourd’hui disparu et un groupe formé par les individus contournants. Grâce à l'analyse de la structuration génétique façonnée par cet évènement, nous avons appliqué une approche de génomique des populations, basée sur le reséquençage d’une centaine d’isolats. Les analyses en cours de scan génomique ont d’ores et déjà permis de mettre à jour des régions génomiques d’intérêt, dont certaines codent des PPS qui représentent des effecteurs candidats pour l’analyse fonctionnelle

Microsatellite profiles for the Melampsora larici-populina individuals analyzed in Persoons et al. MEC16-1416

Genotypes at 25 microsatellite markers for 594 individuals of Melampsora larici-populina sampled in France and Belgium from 1982 to 2011. Columns labels are detailed in the Read Me fil

Identification d’effecteurs de Melampsora larici-populina par une approche originale : de la génomique des populations à la génomique fonctionnelle

L’interaction hôte-pathogène implique un dialogue moléculaire entre les partenaires, gouverné notamment par la relation gène-pour-gène. Parmi les molécules mises en jeu, les effecteurs produits par l’agent pathogène lui permettent d’interférer avec les réactions de défense de la plante, conduisant au succès de l'infection et à la maladie1. Ces effecteurs font l’objet de nombreuses recherches chez les champignons qu'ils soient pathogènes ou mutualistes. Les effecteurs mis à jour jusqu’à présent ont permis de mettre en évidence des caractéristiques communes et notamment d'en regrouper une large majorité sous le terme de PPS. Des travaux ont par ailleurs permis de montrer que certains effecteurs évoluaient sous la pression des systèmes de reconnaissance de l’hôte1. Cependant les fonctions des effecteurs restent majoritairement inconnues et leurs séquences codantes sont très variées, limitant les approches de génomique comparative. Afin de dépasser cette limitation, nous proposons de rechercher les effecteurs fongiques par une identification des loci soumis à sélection lors d’un évènement de contournement de résistance. Notre modèle d’étude est Melampsora laricipopulina, l’agent de la rouille du peuplier, principale maladie des peupleraies européennes. Son génome est séquencé et assemblé et une recherche systématique des PPS a été réalisée2. Ainsi l’objectif de cette étude est d’identifier l’ensemble des régions génomiques impliquées dans ce contournement en utilisant une étude combinée de génétique et de génomique des populations couplée à une validation des effecteurs candidats par une approche de génomique fonctionnelle3,4. Nous avons appliqué les outils de la génétique des populations sur une collection de 600 isolats issus de populations échantillonnées en France de 1992 à 2012 et typés à l’aide de 25 marqueurs microsatellites5. Cette étude a permis de mettre en évidence trois groupes génétiques distincts dont un groupe pré-contournant aujourd’hui disparu et un groupe formé par les individus contournants. Grâce à l'analyse de la structuration génétique façonnée par cet évènement, nous avons appliqué une approche de génomique des populations, basée sur le reséquençage d’une centaine d’isolats. Les analyses en cours de scan génomique ont d’ores et déjà permis de mettre à jour des régions génomiques d’intérêt, dont certaines codent des PPS qui représentent des effecteurs candidats pour l’analyse fonctionnelle

Demographic and genomic consequences of a major selective event in the poplar rust

International audienc

The escalatory Red Queen: Population extinction and replacement following arms race dynamics in poplar rust

Host–parasite systems provide convincing examples of Red Queen co-evolutionary dynamics.Yet, a key process underscored in Van Valen's theory – that arms race dynamics can result in extinction – has never been documented.One reason for this may be that most sampling designs lack the breadth needed to illuminate the rapid pace of adaptation by pathogen populations. In this study, we used a 25-year temporal sampling to decipher the demographic history of a plant pathogen: the poplar rust fungus, Melampsora larici-populina. A major adaptive event occurred in 1994 with the breakdown of R7 resistance carried by several poplar cultivars widely planted in Western Europe since 1982.The corresponding virulence rapidly spread in M. larici-populina populations and nearly reached fixation in northern France, even on susceptible hosts. Using both temporal records of virulence profiles and temporal population genetic data, our analyses revealed that (i) R7 resistance breakdown resulted in the emergence of a unique and homogeneous genetic group, the so-called cultivated population, which predominated in northern France for about 20 years, (ii) selection for Vir7 individuals brought with it multiple other virulence types via hitchhiking, resulting in an overall increase in the population-wide number of virulence types and (iii) – above all – the emergence of the cultivated population superseded the initial population which predominated at the same place before R7 resistance breakdown.Our temporal analysis illustrates how antagonistic co-evolution can lead to population extinction and replacement, hence providing direct evidence for the escalation process which is at the core of Red Queen dynamics