Evolution within a given virulence phenotype (pathotype) is driven by changes in aggressiveness: a case study of French wheat leaf rust populations

Plant pathogens are constantly evolving and adapting to their environment, including their host. Virulence alleles emerge, and then increase, and sometimes decrease in frequency within pathogen populations in response to the fluctuating selection pressures imposed by the deployment of resistance genes. In some cases, these strong selection pressures cannot fully explain the evolution observed in pathogen populations. A previous study on the French population of Puccinia triticina, the causal agent of wheat leaf rust, showed that two major pathotypes — groups of isolates with a particular combination of virulences — predominated but then declined over the 2005-2016 period. The relative dynamics and the domination of these two pathotypes — 166 317 0 and 106 314 0 —, relative to the other pathotypes present in the population at a low frequency although compatible, i.e. virulent on several varieties deployed, could not be explained solely by the frequency of Lr genes in the landscape. Within these two pathotypes, we identified two main genotypes that emerged in succession. We assessed three components of aggressiveness — infection efficiency, latency period and sporulation capacity — for 44 isolates representative of the four P. triticina pathotype-genotype combinations. We showed, for both pathotypes, that the more recent genotypes were more aggressive than the older ones. Our findings were highly consistent for the various components of aggressiveness for pathotype 166 317 0 grown on Michigan Amber — a ‘naive’ cultivar never grown in the landscape — or on Apache — a ‘neutral’ cultivar, which does not affect the pathotype frequency in the landscape and therefore was postulated to have no or minor selection effect on the population composition. For pathotype 106 314 0, the most recent genotype had a shorter latency period on several of the cultivars most frequently grown in the landscape, but not on ‘neutral’ and ‘naive’ cultivars. We conclude that the quantitative components of aggressiveness can be significant drivers of evolution in pathogen populations. A gain in aggressiveness stopped the decline in frequency of a pathotype, and subsequently allowed an increase in frequency of this pathotype in the pathogen population, providing evidence that adaptation to a changing varietal landscape not only affects virulence but can also lead to changes in aggressiveness

Diversity of thermal aptitude of Middle Eastern and Mediterranean Puccinia striiformis f. sp. tritici isolates from different altitude zones

The worldwide spread of wheat yellow rust lineage PstS1/S2 adapted to higher temperatures prompted us to investigate how diverse temperature responses of this lineage are in the Middle East, where diversity was previously observed within this lineage for pathotypes and genotypes. Here we highlight the diversity of response to temperature within a PstS1/S2 population. Twenty-six isolates from eight countries and different altitudes, which were tested under four combinations of cold and warm incubation and postincubation temperature conditions, showed diversity for infection efficiency (IE) and latency period (LP). IE of the various isolates ranged from 5.8% to 13.7% under cold (5°C) and 0.04% to 1% under warm (20°C) incubation temperatures. LP varied from 10.2 days under warm to 4.43 days under cold incubation. LP of isolates from the same country could differ by 2 days. Significant differences in thermal aptitudes of the isolates were observed between and within countries. IE and LP diversity was not related to altitude origin of the isolates on the whole; however, a trade-off between IE and LP was observed for isolates from low altitude (<400 m) under a warm regime. We showed diversity for thermal aptitude for IE and LP of isolates belonging to the same PstS1/S2 lineage. Understanding Pst temperature aptitude among geographically distant isolates of the same clonal lineage may help to identify the geographic range of pathogens and also to improve forecast models or breeding programmes

"Intérêt de la diversité spécifique et variétale à l’échelle de la parcelle agricole pour limiter la progression d’une maladie : la septoriose du blé"

Prix (2016) de la fondation Xavier Bernard de l’Académie d’agriculture de Franceil s'agit d'un type de produit dont les métadonnées ne correspondent pas aux métadonnées attendues dans les autres types de produit : DISSERTATION"Intérêt de la diversité spécifique et variétale à l’échelle de la parcelle agricole pour limiter la progression d’une maladie : la septoriose du blé

L’hétérogénéité environnementale, un moteur de l’adaptation à la température des populations d’agents phytopathogènes foliaires ?

Les facteurs environnementaux, au premier rang desquels la température, ont un impact sur la biologie des micro-organismes foliaires. Ils peuvent aussi modifier significativement leurs dynamiques populationnelles, voire leurs trajectoires évolutives. Classiquement, les modèles épidémiologiques, utilisés pour mieux gérer les maladies des plantes, intègrent l’influence des conditions météorologiques. Ils s’intéressent surtout à des réponses et des effets moyennés, ne tenant compte ni des variations des réponses individuelles, ni de l’hétérogénéité des changements environnementaux aux échelles réellement perçues par les agents pathogènes. Ces deux niveaux de simplification sont acceptables lorsque les états individuels et les variables continues qui leur sont associées, peu diversifiés, sont représentatifs de ceux de l'ensemble de la population. Il en va différemment lorsque les populations présentent des niveaux substantiels de variation individuelle susceptibles d’influencer leur capacité à s’adapter à leur environnement, et, par voie de conséquence, la dynamique des épidémies sous un climat fluctuant ou changeant. Pour mettre en évidence les conséquences de ces hypothèses réductrices, j’ai étudié comment la variation individuelle et l'hétérogénéité environnementale affectent simultanément la fitness, la composition phénotypique et la résilience des populations d'un agent pathogène foliaire (Zymoseptoria tritici) dans des couverts de blé. Trois étapes clés ont structuré l’exploration de ce cas d’étude. Tout d’abord, un protocole in vitro de phénotypage haut débit a été spécifiquement développé, validé et utilisé pour caractériser la diversité des réponses à la température de populations de Z. tritici échantillonnées à des échelles climatiques contrastées (variation spatiale et saisonnière) ainsi que leurs patrons d’adaptation. Les variations environnementales spatio-temporelles rencontrées dans les couverts de blé, considérées comme exerçant des pressions sélectives différentielles sur ces sensibilités thermiques individuelles, ont ensuite été examinées. Enfin, la façon dont la sélection de « thermotypes » (groupes fonctionnels rassemblant des individus présentant une même sensibilité thermique) détermine la dynamique adaptative des populations en réponse à l'hétérogénéité environnementale a été étudiée. Pour cela, des approches expérimentales (in vitro, in planta et in natura) et de modélisation (in silico) ont été couplées. Elles ont notamment porté sur plusieurs générations de populations placées dans des environnements sélectifs de plus en plus complexes. Ces travaux ont montré que le fait de négliger l'amplitude réelle de la variation phénotypique inter-individuelle d'une population microbienne et l'hétérogénéité des pressions de sélection, s’exerçant des échelles phyllo- à mésoclimatiques, conduit à sous-estimer la résilience de cette population, et donc son potentiel adaptatif. Les résultats de cette thèse, à l’interface entre épidémiologie, micrométéorologie et écologie, améliorent notre compréhension d’une part, de l'importance de la variation individuelle dans la dynamique adaptative des populations et, d’autre part, de la manière dont l'hétérogénéité environnementale permet de maintenir des populations globalement très diverses. Elle permet finalement d’expliquer l’existence de patrons d’adaptation, à la fois à des échelles locales et à des échelles très larges, par des dynamiques adaptatives «à deux vitesses».Environmental drivers, most notably temperature, affect the biology of phyllosphere microorganisms but also induce changes in their population dynamics, even in their evolutionary trajectories. The impact of climate on foliar plant disease epidemics is usually considered in forecasting models to inform management strategies. Such models focus on averages of environmental drivers but disregard both individual variation within populations and the scale and extent of biologically relevant environmental changes. These simplifications are glossing over substantial levels of individual variation that may have important consequences on the capacity of a population to adapt to environmental changes, and thus on the dynamics of epidemics in a fluctuating or changing climate. To examine the range of validity and consequences of these simplifying assumptions, I investigated how individual variation and environmental heterogeneity jointly affect fitness, phenotypic composition and resilience of populations of a foliar pathogen (Zymoseptoria tritici) inhabiting wheat canopies. Three complementary ways of exploration were adopted in this case study. First, an in vitro high-throughput phenotyping framework was developed, validated, and used to characterise the diversity in patterns of thermal responses existing across Z. tritici populations that were sampled over contrasted scales (spatial and seasonal variation of temperature). Second, the spatio-temporal thermal variations encountered in a wheat canopy, considered as a habitat exerting fluctuating selective pressures on these differential thermal sensitivities of individuals, were investigated in depth. Third, the way selection of “thermotypes” (functional groups of individuals displaying a similar thermal sensitivity) occurs and drives dynamics of Z. tritici populations was examined. To this end, both empirical (in vitro, in planta and in natura) and theoretical (in silico) competition experiments were conducted under increasingly complex selective environments. This research work demonstrates that glossing over the natural extent of individual phenotypic diversity in a phyllosphere microbial population and over the heterogeneity of selective pressures – from phyllo- to mesoclimate – leads to underestimate the resilience of this population, and thus its adaptive potential to environmental variations. In doing so, the results of this thesis, at the interface between epidemiology, micrometeorology, and ecology, improve our understanding of how important is individual variation to population dynamics and how environmental heterogeneity allows to maintain population diversity. Finally, this thesis provides insight into how large-scale patterns and local population processes are interlinked and display a “two-tier” adaptive dynamics

Environmental heterogeneity, a driver of adaptation to temperature in foliar plant pathogen populations?

Environmental drivers, most notably temperature, affect the biology of phyllosphere microorganisms but also induce changes in their population dynamics, even in their evolutionary trajectories. The impact of climate on foliar plant disease epidemics is usually considered in forecasting models to inform management strategies. Such models focus on averages of environmental drivers but disregard both individual variation within populations and the scale and extent of biologically relevant environmental changes. These simplifications are glossing over substantial levels of individual variation that may have important consequences on the capacity of a population to adapt to environmental changes, and thus on the dynamics of epidemics in a fluctuating or changing climate. To examine the range of validity and consequences of these simplifying assumptions, I investigated how individual variation and environmental heterogeneity jointly affect fitness, phenotypic composition and resilience of populations of a foliar pathogen (Zymoseptoria tritici) inhabiting wheat canopies. Three complementary ways of exploration were adopted in this case study. First, an in vitro high-throughput phenotyping framework was developed, validated, and used to characterise the diversity in patterns of thermal responses existing across Z. tritici populations that were sampled over contrasted scales (spatial and seasonal variation of temperature). Second, the spatio-temporal thermal variations encountered in a wheat canopy, considered as a habitat exerting fluctuating selective pressures on these differential thermal sensitivities of individuals, were investigated in depth. Third, the way selection of “thermotypes” (functional groups of individuals displaying a similar thermal sensitivity) occurs and drives dynamics of Z. tritici populations was examined. To this end, both empirical (in vitro, in planta and in natura) and theoretical (in silico) competition experiments were conducted under increasingly complex selective environments. This research work demonstrates that glossing over the natural extent of individual phenotypic diversity in a phyllosphere microbial population and over the heterogeneity of selective pressures – from phyllo- to mesoclimate – leads to underestimate the resilience of this population, and thus its adaptive potential to environmental variations. In doing so, the results of this thesis, at the interface between epidemiology, micrometeorology, and ecology, improve our understanding of how important is individual variation to population dynamics and how environmental heterogeneity allows to maintain population diversity. Finally, this thesis provides insight into how large-scale patterns and local population processes are interlinked and display a “two-tier” adaptive dynamics.Les facteurs environnementaux, au premier rang desquels la température, ont un impact sur la biologie des micro-organismes foliaires. Ils peuvent aussi modifier significativement leurs dynamiques populationnelles, voire leurs trajectoires évolutives. Classiquement, les modèles épidémiologiques, utilisés pour mieux gérer les maladies des plantes, intègrent l’influence des conditions météorologiques. Ils s’intéressent surtout à des réponses et des effets moyennés, ne tenant compte ni des variations des réponses individuelles, ni de l’hétérogénéité des changements environnementaux aux échelles réellement perçues par les agents pathogènes. Ces deux niveaux de simplification sont acceptables lorsque les états individuels et les variables continues qui leur sont associées, peu diversifiés, sont représentatifs de ceux de l'ensemble de la population. Il en va différemment lorsque les populations présentent des niveaux substantiels de variation individuelle susceptibles d’influencer leur capacité à s’adapter à leur environnement, et, par voie de conséquence, la dynamique des épidémies sous un climat fluctuant ou changeant. Pour mettre en évidence les conséquences de ces hypothèses réductrices, j’ai étudié comment la variation individuelle et l'hétérogénéité environnementale affectent simultanément la fitness, la composition phénotypique et la résilience des populations d'un agent pathogène foliaire (Zymoseptoria tritici) dans des couverts de blé. Trois étapes clés ont structuré l’exploration de ce cas d’étude. Tout d’abord, un protocole in vitro de phénotypage haut débit a été spécifiquement développé, validé et utilisé pour caractériser la diversité des réponses à la température de populations de Z. tritici échantillonnées à des échelles climatiques contrastées (variation spatiale et saisonnière) ainsi que leurs patrons d’adaptation. Les variations environnementales spatio-temporelles rencontrées dans les couverts de blé, considérées comme exerçant des pressions sélectives différentielles sur ces sensibilités thermiques individuelles, ont ensuite été examinées. Enfin, la façon dont la sélection de « thermotypes » (groupes fonctionnels rassemblant des individus présentant une même sensibilité thermique) détermine la dynamique adaptative des populations en réponse à l'hétérogénéité environnementale a été étudiée. Pour cela, des approches expérimentales (in vitro, in planta et in natura) et de modélisation (in silico) ont été couplées. Elles ont notamment porté sur plusieurs générations de populations placées dans des environnements sélectifs de plus en plus complexes. Ces travaux ont montré que le fait de négliger l'amplitude réelle de la variation phénotypique inter-individuelle d'une population microbienne et l'hétérogénéité des pressions de sélection, s’exerçant des échelles phyllo- à mésoclimatiques, conduit à sous-estimer la résilience de cette population, et donc son potentiel adaptatif. Les résultats de cette thèse, à l’interface entre épidémiologie, micrométéorologie et écologie, améliorent notre compréhension d’une part, de l'importance de la variation individuelle dans la dynamique adaptative des populations et, d’autre part, de la manière dont l'hétérogénéité environnementale permet de maintenir des populations globalement très diverses. Elle permet finalement d’expliquer l’existence de patrons d’adaptation, à la fois à des échelles locales et à des échelles très larges, par des dynamiques adaptatives «à deux vitesses»

Diversifier les paysages cultivés : état des connaissances et perspectives de recherche

International audienceDiversifier les paysages cultivés : état des connaissances et perspectives de recherche Chapitre tiré de l'ouvrage « L'immunité des plantes » Edition Quae, 2021

Diversifier les paysages cultivés : état des connaissances et perspectives de recherche

International audienceDiversifier les paysages cultivés : état des connaissances et perspectives de recherche Chapitre 19tiré de l'ouvrage « L'immunité des plantes »Présentation de l'ouvrageLes plantes disposent d’une immunité naturelle qui leur permet de résister aux maladies et aux agressions parasitaires dans leur environnement. L’invention puis le développement de l’agriculture ont cependant créé des milieux très favorables à l’émergence de nouvelles maladies et au développement des épidémies. Cette vulnérabilité sanitaire s’est ensuite accentuée avec l’intensification agricole, à partir des années 1950, de sorte que le recours généralisé aux pesticides de synthèse est devenu un pilier essentiel de la production. Ce modèle est désormais remis en cause et le développement d’une protection agroécologique des cultures devient une nécessité.Comprendre comment fonctionne l’immunité des plantes et déchiffrer leur arsenal de défense face aux agressions parasitaires est essentiel pour produire des variétés résistantes et réduire la dépendance de l’agriculture à la protection chimique. Mais il faut compter avec la formidable capacité d’adaptation des populations pathogènes, qui conduit les chercheurs à imaginer des stratégies complexes pour maintenir efficace la résistance des variétés cultivées. Les gènes qui confèrent la résistance aux plantes commencent à être perçus comme un bien commun à préserver absolument.Cet ouvrage explicite les concepts fondamentaux et s’appuie sur des études de cas pour réaliser une synthèse très complète des travaux en biologie, en modélisation et en sciences sociales sur ce qu’est l’immunité végétale et sur la manière dont elle pourrait concourir à une agriculture respectueuse de l’environnement

Hunting for sources of durable resistance in crop cultivar evaluation data: The case of wheat yellow rust in France

International audienceAbstract Cultivar resistance is a major asset for the management of crop diseases and can play an important role in agroecological transition. However, the wide deployment of a reduced number of resistance genes can lead to a rapid adaptation of pathogen populations and to a loss of resistance efficiency. The objective of this study was to characterize and discuss different trajectories of adult plant ratings for resistance to yellow rust in French wheat cultivars between 1963 and 2018. Among 719 cultivars assessed for at least 2 years, 590 cultivars showed no variation in their resistance scores, despite a mean of 4.3 years and up to 33 years of assessment. A set of descriptive variables was computed in order to compare the evolution of resistance score of 129 cultivars that experienced resistance variation. We applied a principal component analysis and a hierarchical clustering on principal components to this subdataset to constitute clusters corresponding to different cultivar profiles. Clusters C1 and C2 had small resistance variations (1–2 points on a 1–9 scale); Cluster C3 had long assessment durations and several small drops in resistance score and could be associated with quantitative resistance erosion; Cluster C4 included major drops in resistance score (4–5 points), often associated with known breakdowns of major resistance genes. Cases of limited drops in resistance score as a known resistance gene was broken down suggest the presence of efficient adult plant resistance. We discuss the use of information extracted from this dataset and methods to further explore sources of resistance to yellow rust present in French cultivars

Taking advantage of architectural diversity to improve control of splash dispersed disease in cultivar mixtures : a modelling study based on field experimentation

oral communication abstractUsing cultivar mixtures, i.e. growing several cultivars with different resistance traits in a same field, allows protection of susceptible cultivars and fungicide use reduction. Protective mixture effect against splash dispersed diseases such as septoria tritici blotch is variable depending on environmental conditions. Understanding disease reduction mechanisms is critical for improvement of mixture design and efficiency. Major mechanisms are related to modification of disease dispersal patterns within the mixture. Increased distance between two susceptible plants reduces spore transfer, while the presence of resistant plants provides a barrier to spore dispersal. Common mixture design recommendations include choice of cultivars with similar architecture in order to constitute homogeneous canopies which should minimize competition and ease agronomical management. However, no information is available on the possible impact of mixing cultivars with contrasted architecture on disease dispersal. We used a mechanistic modelling approach based on experimental results to characterize splash dispersal patterns in wheat cultivar mixtures with either uniform (homogeneous canopies) or contrasted straw height (heterogeneous canopies). We then performed numerical experiments to study the impact of variations in location of susceptible and resistant tissues within the canopy. Dispersal events were simulated based on field observations. Chosen rain dispersal events occurred during the post-flowering phase of wheat cycle, where disease develops on top leaves and reduces yield. At this stage, canopy structure is fully developed and fixed. Architectural measurements of individual plants were used to reconstruct static 3D mockups of pure stands and mixed canopies. Mockups provided information on resistant and susceptible tissue location within the canopies and were used to compute splash dispersal. Model inputs also included leaf disease severity and rain characteristics measured during studied dispersal events. Simulated spore dispersal was consistent with spore fluxes measured in the field. Disease reduction mechanisms that are specific to heterogeneous canopies were identified. Upper leaves of the tall cultivar acted as umbrellas by intercepting raindrops and reducing splash on diseased leaves at the bottom of the canopy. On the other hand, contaminated splash droplets produced at the same location were trapped by leaves of the lowest cultivar, thus reducing contamination of upper leaves of the tallest cultivar. Modelling results allowed quantification and hierarchisation of dispersal processes occurring in heterogeneous mixed canopies and outlined the importance of the location of resistant and susceptible organs within the canopy