Long-Term Seed Dispersal within an Asymmetric Lizard-Plant Interaction

[EN] During the last 24 years, the mutualistic interaction between the dead horse arum, Helicodiceros muscivorus, and the Balearic lizard, Podarcis lilfordi, was studied on Aire Island (Balearic Islands, Spain). From a small population of a hundred plants, the dead horse arum expanded extraordinarily throughout the island, reaching the highest known densities of the species and occupying areas of the island where it was not previously present. The current abundance of plants is a direct effect of the frugivorous activity of the Balearic lizard, which is the main, if not the only, effective seed disperser of the plant on Aire Island. However, abiotic factors predominated over biotic factors in driving abundance of plants. Over the years, plant densities varied significantly depending on the aridity of the island, with higher densities recorded in drier years. Lizards’ frugivorous activity and dispersal intensity was inversely correlated with annual rainfall. We found higher dispersal intensity in years with lower rainfall. We propose that the years of lower rainfall are those in which there is a lower prey availability. In such years, lizards compensate the shortage of other trophic resources with a more intense consumption of dead horse arum fruits. The mutualistic interaction is therefore asymmetric, since there is a greater influence of the frugivorous activity of the lizards on the plants than of the plants on lizards. It is, in short, a system chronically out of balance.Ministerio de Educación y Ciencia; Ministerio de Economía y Competitividad; Fondos FEDER; Institut Menorquí d'Estudi

Estrategias de obtención de alimento y conducta de forrajeo de un ectotermo en un ambiente impredecible

Resumen de tesis por compendio de publicaciones[ES]Las características de las islas determinan y marcan las de la biota que vive en ellas. El aislamiento, la lejanía al continente, la baja diversidad o simplicidad de sus comunidades, los recursos escasos e impredecibles y, en general, la baja presión de depredación, han marcado el desarrollo de su fauna, y especialmente de los lacértidos (Pérez-Mellado y Pérez-Cembranos, en prensa). Así, Podarcis lilfordi, como otros lacértidos insulares endémicos, es un buen ejemplo de los efectos de la liberación ecológica, es decir, de ciertas modificaciones comportamentales y de la ampliación del rango en el uso del hábitat y los recursos de una especie gracias a la escasez de competidores y de depredadores (MacArthur y Wilson, 1967). Esto no sólo se manifiesta en una dieta omnívora, sino en una extraordinaria variabilidad en el consumo de los recursos según su disponibilidad en las diferentes zonas de la isla del Aire, estaciones o años estudiados (Capítulos 4 y 5). El consumo de elementos vegetales por parte de lacértidos insulares es un fenómeno común (Van Damme, 1999; Cooper y Vitt, 2002) y, así como las diferentes presas animales pueden requerir distintas estrategias de caza y consumo (Pianka, 1966), la amplia variedad de los elementos vegetales consumidos también requerirá el empleo de diferentes estrategias de obtención del alimento, como libar el néctar o el polen accesible, morder o arrancar flores, tragar frutos enteros o arrancar fragmentos de tallos y hojas (Capítulo 5). De este modo, las interacciones entre reptiles y plantas son de muy variada naturaleza (Pérez-Mellado y Traveset, 1999), abarcando desde su consumo hasta complejos mutualismos de polinización y dispersión, que pueden influir en numerosos aspectos del comportamiento de los reptiles implicados. Es el caso del consumo de las flores del cardo cuco, Carlina corymbosa, por parte de P. lilfordi, que no sólo influye en la proporción vegetal que incorpora a la dieta, sino que también va ligado al consumo de una mayor proporción de presas voladoras, probablemente atraídas por las mismas flores de Carlina (Capítulo 5). Es más, su consumo influye de modo significativo en el comportamiento antidepredador de las lagartijas, que emplean el cardo como elemento nutritivo valioso pero que arrostra un incremento en el riesgo de depredación, debido a su mayor visibilidad sobre las plantas, que durante el forrajeo en el suelo. No obstante, las formaciones de cardos tienen la ventaja de servir como un refugio muy cercano y seguro ante los depredadores, al menos para una primera huida (Capítulo 6). En situaciones así, se observa el carácter complejo del comportamiento antidepredador, en el que de forma continua se valoran los riesgos y beneficios de cada actividad y de cada alternativa, tomando decisiones sobre cómo actuar. En definitiva, la toma de decisiones es esencial y cada individuo debe ponerla en práctica de forma continua en relación con múltiples aspectos de su actividad diaria. En ocasiones, tales decisiones están basadas en la experiencia propia, pero también el resto de individuos pueden jugar un papel importante con la información que, de manera voluntaria o involuntaria, brindan a sus conespecíficos (Valone y Templeton, 2002). Incluso en especies solitarias y sin un comportamiento social o jerárquico marcado, como es el caso de numerosos reptiles insulares, se observa el uso de la información social en la toma de decisiones relacionadas con la alimentación (Capítulo 7). Las condiciones ambientales propias de las poblaciones de reptiles insulares, especialmente su elevada densidad poblacional y la escasez de recursos, parecen haber reforzado evolutivamente la capacidad de las especies insulares para aprovechar cualquier nuevo recurso alimenticio. Esta circunstancia parece haber favorecido el uso de la información procedente de los conespecíficos. Ya que el aprendizaje social puede tener lugar en reptiles sin una estructura social (Wilkinson et al., 2010), podríamos pensar que la observación de conespecíficos explotando de manera exitosa diferentes recursos alimenticios novedosos tiene un valor adaptativo. Así, el consumo de subsidios marinos que llegan a la costa durante los temporales, especies vegetales de reciente implantación, o carroña de especies autóctonas como gaviotas o introducidas, como los conejos, e incluso restos de comida de visitantes humanos, podría extenderse rápidamente por una población insular como la de P. lilfordi en la isla del Aire. En resumen, las particulares condiciones ambientales de la isla del Aire y, en general, de los enclaves microinsulares, parecen haber favorecido la aparición de toda una serie de sorprendentes conductas de obtención del alimento en la lagartija balear, de modo que estas poblaciones exhiben una ecología trófica que puede considerarse única en el conjunto de los vertebrados terrestres

Diet of the Insular Lizard, Podarcis lilfordi (Günther, 1874): Complementary Morphological and Molecular Approaches

[EN] The diets of insular lizards are extremely varied, depending on the different environmental characteristics of each island population. This is particularly evident in the case of the populations of small coastal islets of the Balearic Islands, where the Balearic lizard, Podarcis lilfordi, is found. The study of trophic ecology carried out by means of traditional tools, such as morphological analysis of feces, has made it possible to detect numerous prey and nutritional elements. However, these methods are clearly insufficient, as some rare groups are not detected. It is also difficult to identify remains of marine subsidies or of foods contributed to these small islands by other predators, such as seabirds. The current study demonstrates the advantages of combining morphological diet analysis with the molecular study of individual feces samples obtained from the same populations. We obtained a greater diversity of prey groups using the combined methodologies, with each method identifying prey items that were not detected using the other method. Particularly, the study of diets at the molecular level identified plant species consumed by lizards that were, occasionally, not identified in morphological analyses. Conversely, the traditional morphological study of an equivalent number of fecal samples allowed for the identification of several prey groups that had not been detected in the molecular study. From this viewpoint, the advantages and disadvantages of each methodology are discussed.Ministerio de Economía y Competitividad; Conselleria d'Educació, Cultura i Universitats (Govern de les Illes Balears); Fondo Europeo de Desarrollo Regional (FEDER

Annual variation of the diet of the Balearic lizard during 2009, 2011 and 2012 by volume.

<p>(see details in the text).</p

Omnivory of an Insular Lizard: Sources of Variation in the Diet of <i>Podarcis lilfordi</i> (Squamata, Lacertidae)

<div><p>Through 17 years and from a sample of 7,790 faecal pellets and 26,346 prey items, we studied the diet of the Balearic lizard <i>Podarcis lilfordi</i> in Aire Island (Menorca, Balearic Islands, Spain). We analysed the diet in terms of prey frequencies, as well as by their volume and biomass contributions. The diet of the Balearic lizard was extremely variable through the years, months and areas under study. The dominance of small clumped prey, particularly ants, was confirmed. However, the main contribution by volume corresponded to beetles, with a relevant role for Diplopoda and terrestrial Isopoda during some months and at particular areas of the island. Several prey items were probably captured at the base of shrubs, under stones or inside rock crevices. Therefore, our estimations of electivity would only be reliable for epigeal and flying prey. The capacity of the Balearic lizard to include marine subsidies in its diet, such as coastal crustaceans, is noteworthy. Also, its consumption of carrion from carcasses of gulls and rabbits and leftovers from human visitors is remarkable. Juvenile conspecifics can also be a sporadic food resource, especially during the second half of summer, whereas the consumption of vegetal matter is constant for each whole year. The shifts of vegetal exploitation among areas of the island and months take place according to availability of different plant species at each area or during a given period. Thus, lizards are able to conduct a thorough monitoring of plant phenology, exploiting a large variety of plant species. Omnivory does not imply the indiscriminate inclusion of any edible food in its diet. Rather, the inclusion of several food items means the adoption of a wide range of foraging behaviours adapted to the exploitation of each food resource.</p></div

The overall diet in Aire Island by volume.

<p>Percentage contribution of each prey type by volume (see details in the text).</p

Identified remains of <i>P</i>. <i>lilfordi</i> found in faecal samples.

<p>(see details in the text).</p

Variation of the diet by volume in five areas of Aire Island (years 2009, 2011 and 2012).

<p>Variation of the diet by volume in five areas of Aire Island (years 2009, 2011 and 2012).</p

Annual variation of the diet of the Balearic lizard during 2009, 2011 and 2012 by biomass.

<p>Annual variation of the diet of the Balearic lizard during 2009, 2011 and 2012 by biomass.</p

The presence of Diptera in the diet of <i>P</i>. <i>lilfordi</i> along the months.

<p>(samples from all studied areas were pooled, see more details in the text).</p