Host life-history traits predict haemosporidian parasite prevalence in tanagers (Aves: Thraupidae)

Vector-borne parasites are important ecological drivers influencing life-history evolution in birds by increasing host mortality or susceptibility to new diseases. Therefore, understanding why vulnerability to infection varies within a host clade is a crucial task for conservation biology and for understanding macroecological life-history patterns. Here, we studied the relationship of avian life-history traits and climate on the prevalence of Plasmodium and Parahaemoproteus parasites. We sampled 3569 individual birds belonging to 53 species of the family Thraupidae. Individuals were captured from 2007 to 2018 at 92 locations. We created 2 phylogenetic generalized least-squares models with Plasmodium and Parahaemoproteus prevalence as our response variables, and with the following predictor variables: climate PC1, climate PC2, body size, mixed-species flock participation, incubation period, migration, nest height, foraging height, forest cover, and diet. We found that Parahaemoproteus and Plasmodium prevalence was higher in species inhabiting open habitats. Tanager species with longer incubation periods had higher Parahaemoproteus prevalence as well, and we hypothesize that these longer incubation periods overlap with maximum vector abundances, resulting in a higher probability of infection among adult hosts during their incubation period and among chicks. Lastly, we found that Plasmodium prevalence was higher in species without migratory behaviour, with mixed-species flock participation, and with an omnivorous or animal-derived diet. We discuss the consequences of higher infection prevalence in relation to life-history traits in tanagers.Fil: Aguiar de Souza Penha, Victor. Universidade Federal do Paraná; BrasilFil: Maia Chaves Bicalho Domingos, Fabricius. Universidade Federal do Paraná; BrasilFil: Fecchio, Alan. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Centro Científico Tecnológico Conicet - Patagonia Norte. Centro de Investigación Esquel de Montaña y Estepa Patagónica. Universidad Nacional de la Patagonia "San Juan Bosco". Centro de Investigación Esquel de Montaña y Estepa Patagónica; ArgentinaFil: Bell, Jeffrey A.. University of South Dakota; Estados UnidosFil: Weckstein, Jason D.. No especifíca;Fil: Ricklefs, Robert E.. University of Missouri; Estados UnidosFil: Martins Braga, Erika. Universidade Federal de Minas Gerais; BrasilFil: de Abreu Moreira, Patrícia. Universidade Federal de Ouro Preto; BrasilFil: Soares, Leticia. University of Western Australia; AustraliaFil: Latta, Steven. No especifíca;Fil: Tolesano Pascoli, Graziela. Universidade do Brasília; BrasilFil: Alquezar, Renata Duarte. Universidade do Brasília; BrasilFil: Del Claro, Kleber. Universidade Federal de Uberlandia; BrasilFil: Tonelli Manica, Lilian. Universidade Federal do Paraná; Brasi

Ecologia e macroevolução das aves e a relação com parasitos causadores de malária : implicações sobre a coloração de plumagem e influência da história de vida

Orientadora: Profa. Dra. Lilian Tonelli ManicaTese (doutorado) - Universidade Federal do Paraná, Setor de Ciências Biológicas, Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação. Defesa : Curitiba, 31/08/2022Inclui referênciasResumo: Parasitos causadores de malária aviária ocorrem em uma alta diversidade de hospedeiros e podem influenciar muitas características, como a coloração da plumagem. Assim, o presente trabalho teve quatro capítulos, dois macroecológicos e dois estudos locais. O primeiro capítulo estudou a relação entre as características da história de vida das aves e o clima na prevalência de Plasmodium e Parahaemoproteus, ambos protistas transmitidos por vetores e que causam malária aviária. Amostramos 2.315 indivíduos pertencentes a 47 espécies de traupídeos (Passeriformes: Thraupidae) e rastreamos todos os indivíduos quanto à presença de hemosporídeos. Descobrimos que a prevalência de Parahaemoproteus foi maior em espécies que habitam habitats abertos, locais com temperaturas mais baixas e com incubação mais longa. A prevalência de Plasmodium foi maior nas espécies que se juntam a bandos mistos e habitam locais mais quentes. O segundo capítulo também utilizou os traupídeos como grupo de estudo para entender como o parasitismo por hemosporídeos afeta a coloração da plumagem. Para isso, amostramos 4.234 indivíduos de 53 espécies de traupídeos e usamos dados públicos e disponíveis para a coloração da plumagem, filogenia das aves e características da história de vida. Descobrimos que o dicromatismo da plumagem foi maior nas espécies com maior prevalência de parasitos causadores de malária. Traupídeos machos e fêmeas com maior complexidade de plumagem tiveram maior prevalência e riqueza de hemosporídeos, respectivamente. Por fim, espécies menores foram mais associadas com o dicromatismo que espécies maiores. No terceiro capítulo estudamos a relação entre coloração da plumagem, condição corporal, corticosterona e hemosporidiose em duas espécies, o pulapula assobiador (Myiothlypis leucoblephara) e o chupa-dente (Conopophaga lineata) em uma reserva de Mata Atlântica no sul do Brasil. Encontramos associação positiva entre hemosporidiose e corticosterona de penas para o pula-pula assobiador. Em contrapartida, para o chupa-dente, encontramos que a ocorrência de parasitos explicou negativamente a saturação da coloração de plumagem do ventre dessa espécie. Por fim, como os parasitos raramente ocorrem isoladamente, estudamos o efeito de infecções por hemosporidioses e parasitos intestinais em um estudo de caso usando pintarroxo-caseiro (Haemorhous mexicanus) como sistema modelo. Realizamos o estudo em um campus da Arizona State University, Tempe, Arizona, Estados Unidos da América. Descobrimos que indivíduos infectados por Plasmodium tiveram maiores níveis de heterófilos / linfócitos (H/L) no sangue, o que indica maior estresse. Indivíduos com maior parasitemia de Plasmodium também foram associados com maior índice H/L, sugerindo que não só a infecção, mas a severidade da doença aumenta o H/L. Encontramos também que indivíduos infectados por hemosporídeos tiveram maiores concentrações de luteína circulante. Por outro lado, indivíduos infectados por coccídeos tiveram uma supressão de vitamina E, sugerindo que deve haver uma função de estimulante imune para essa vitamina em aves. Por fim, machos mais com coloração mais avermelhada tiveram maiores concentrações de 3-hidroxi-equinenona, um importante carotenoide para a produção da coloração vermelha em aves. Em resumo, esta tese de doutorado é uma contribuição importante para uma melhor compreensão da relação ave-parasito, em especial a relação intrínseca de hemosporídeos, coloração da plumagem e os hormônios do estresse, além da relação entre hemosporídeos e coccídea em pintarroxo-caseiros.Abstract: Avian malarial parasites occur in a high taxonomic diversity of hosts, and can influence many traits, such as the plumage coloration. This present work had four chapters, two macroecological and two local study cases. The first chapter studied the relationship between avian life-history traits and climate on the prevalence of Plasmodium and Parahaemoproteus parasites, vector-borne protists. We sampled 2,315 individuals belonging to 47 tanager species (Passeriformes: Thraupidae) and screened all individuals for the presence of haemosporidian parasites. We found that the Parahaemoproteus prevalence was higher in species inhabiting open habitats and in locations with lower temperatures and having a longer incubation. Plasmodium prevalence was higher in species joining mixed-species flocks and from hotter locations. The second chapter also used tanagers as the study group to understand how haemosporidian parasites affect the plumage coloration. To this end, we screened the blood samples of 4,234 individuals from 53 tanager species, and used publicly available data for the plumage coloration, bird phylogeny, and life-history traits. We found that the plumage dichromatism was higher in species with an increased prevalence of haemosporidian parasites. Male and female tanagers with higher plumage complexities had higher haemosporidian prevalence and richness, respectively. Lastly, dichromatic species had also a smaller body size, compared to larger species. In the third chapter we studied the relationship between plumage coloration, body condition, corticosterone and haemosporidioses in two species, the white-browed warbler (Myiothlypis leucoblephara), and the rufous gnateater (Conopophaga lineata) in an Atlantic Forest protected area in south Brazil. We found a significant positive association between hemosporidioses and feather corticosterone for the white-browed warbler. On the other hand, we found that parasites negatively explained the saturation of the plumage coloration in rufous gnateaters. Finally, as the parasites rarely occur in isolation, we studied the effect of haemosporidian and intestinal parasites infections in a case study using house finches (Haemorhous mexicanus) as a model system, located at Arizona State University. We found that Plasmodium-infected individuals had higher levels of heterophils/lymphocytes (H/L) in their blood, which indicates greater stress. Individuals with higher Plasmodium parasitemia were also associated with a higher H/L index, suggesting that not only infection, but the severity of the disease increases H/L. We also found that individuals infected with haemosporidioses also had higher concentrations of circulating lutein. On the other hand, individuals infected with coccidia had a suppression of vitamin E, suggesting an immune stimulant function for this vitamin in birds. Finally, redder males had higher concentrations of 3-hydroxy-echinenone, an important carotenoid for producing red coloration in birds. In summary, this study is an important contribution to the understanding of the bird-parasite relationship, specially and the intrinsic relationship of haemosporidian parasites, plumage coloration and stress hormones, as well as between haemosporidioses and coccidiosis in house finches

Ecology of the host-parasite interaction: effects of malaria parasites in the plumage carotenoid coloration and body condition in birds from an area of Cerrado

Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP) Sistema de Bibliotecas da UFU, MG, Brasil. P399e 2017 Penha, Victor Aguiar de Souza, 1990 Ecologia da interação parasito-hospedeiro: efeitos da malária sobre a coloração de carotenoides na plumagem e condição corporal de aves em área de cerrado: saturação de coloração e deposição de carotenoides: como parasitos afetam coloração de plumagem em / Victor Aguiar de Souza Penha. - 2017. 39 f. : il. Orientador: Kleber Del-Claro. Dissertação (mestrado) - Universidade Federal de Uberlândia, Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais. Disponível em: http://dx.doi.org/10.14393/ufu.di.2018.146 Inclui bibliografia. 1. Ecologia - Teses. 2. Relação hospedeiro-parasito - Teses. 3. Plasmodium - Teses. 4. - Teses. I. Del Claro, Kleber. II. Universidade Federal de Uberlândia. Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais. III. Título. CDU: 574 Angela Aparecida Vicentini Tzi Tziboy – CRB-6/947Malaria parasites and birds have been a model study system of parasite-host interaction, being one of the reasons the parasite collection can be performed without causing damage to the host population. Chronic infections, with low parasitemia, can cause damage to the hosts, since it would be allocated a greater amount of resources (energy) to the immune system, reducing body mass. The body condition index is used to characterize one individual's nutritional status. In addition to being able to affect body condition, parasites can also influence the carotenoid coloration of birds' plumage, since carotenoids are obtained through diet, depending on the ability to forage. The main objective of this study was to measure the effects of malaria parasites on body condition and carotenoid coloration of pectoral plumage of birds in a Cerrado’s area in the Clube do Caça e Pesca Itororó’s Reserve, in the city of Uberlândia, Minas Gerais, Brazil. Individuals were captured using mist nets. The parasites were identified by microscopy and nested PCR. The plumage coloration was determined by reflectance using a portable spectrophotometer, generating the following variables: carotenoid chroma; chroma/saturation and hue. The analyzes were done using generalized linear mixed model, with parasitemia and/or presence/absence of parasites as explanatory variable and both body condition indices and coloration variables as response. As data were collected from several bird species, the identity of each was placed as the random factor in the models. The results showed that the parasitized individuals had lower concentrations of chroma of carotenoids and less saturated pectoral feathers when compared with uninfected individuals. This indicates, therefore, a trade-off between carotenoid deposition for plumage coloration and for immune response, since carotenoids are also used as immune system stimulators. Neither the presence of parasites nor the proportion of infected cells explained differences in body condition indexes. As female birds possibly discriminate differences in carotenoid saturation and prefer more saturated males, the results suggest the direct negative influence of parasites that cause malaria in the sexual selection of the bird populations in a Cerrado’s area.CAPES - Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível SuperiorDissertação (Mestrado)Parasitos causadores de malária e Aves tem sido um sistema modelo de estudo da relação parasito-hospedeiro, sendo uma das razões a coleta dos parasitos poder ser realizada sem causar danos à população hospedeira. Infecções crônicas, com baixa parasitemia, podem causar danos aos hospedeiros, já que seria alocada uma maior quantidade de recursos (energia) para o sistema imunológico, diminuindo a massa corporal. O índice de condição corporal é utilizado para caracterizar o estado nutricional do indivíduo. Além de poder afetar a condição corporal, parasitos podem influenciar também na coloração de carotenoides da plumagem de Aves, já que carotenoides são obtidos por meio da dieta, dependendo da capacidade para forragear. O principal objetivo desse estudo foi medir os efeitos de parasitos causadores de malária na condição corporal e na coloração da plumagem peitoral de aves em área de na Cerrado na Reserva do Clube Caça e Pesca Itororó, no município de Uberlândia, Minas Gerais, Brasil. Indivíduos foram capturados usando redes de neblina. Os parasitos foram identificados através de microscopia e PCR aninhado. A coloração foi determinada pela reflectância usando um aparelho de espectrofotômetro portátil, gerando as variáveis: croma de carotenoide; croma/saturação; matiz. As análises foram feitas usando modelo linear generalizado misto, com a parasitemia e/ou presença/ausência de parasitos como variável explicativa e ambos índices de condição corporal e variáveis de coloração como variáveis respostas. Como foram coletados dados de várias espécies de aves, a identidade de cada uma foi colocada como o fator aleatório nos modelos. Os resultados mostraram que os indivíduos parasitados tiveram menores concentrações de croma de carotenoides e penas peitorais menos saturadas quando comparados com indivíduos não infectados. Isso indica, portanto, um tradeoff entre deposição de carotenoides para coloração de plumagem e para resposta imune, uma vez que os carotenoides também são utilizados como estimuladores do sistema imune. Nem a presença de parasitos, nem a proporção de células infectadas explicou diferenças nos índices de condição corporal. Como fêmeas discriminam possivelmente diferenças na saturação de carotenoides e preferem machos mais saturados, os resultados sugerem a influência negativa direta de parasitos causadores de malária na seleção sexual das populações de aves em área de Cerrado