Tracking costs of virulence in natural populations of the wheat pathogen, Puccinia striiformis f.sp.tritici

<p>Abstract</p> <p>Background</p> <p>Costs of adaptation play an important role in host-parasite coevolution. For parasites, evolving the ability to circumvent host resistance may trade off with subsequent growth or transmission. Such costs of virulence (<it>sensu </it>plant pathology) limit the spread of all-infectious genotypes and thus facilitate the maintenance of genetic polymorphism in both host and parasite. We investigated costs of three virulence factors in <it>Puccinia striiformis </it>f.sp.<it>tritici</it>, a fungal pathogen of wheat (<it>Triticum aestivum</it>).</p> <p>Results</p> <p>In pairwise competition experiments, we compared the fitness of near-isogenic genotypes that differed by a single virulence factor. Two virulence factors (<it>vir4</it>, <it>vir6</it>) imposed substantial fitness costs in the absence of the corresponding resistance genes. In contrast, the <it>vir9 </it>virulence factor conferred a strong competitive advantage to several isolates, and this for different host cultivars and growing seasons. In part, the experimentally derived fitness costs and benefits are consistent with frequency changes of these virulence factors in the French pathogen population.</p> <p>Conclusion</p> <p>Our results illustrate the variation in the evolutionary trajectories of virulence mutations and the potential role of compensatory mutations. Anticipation of such variable evolutionary outcomes represents a major challenge for plant breeding strategies. More generally, we believe that agro-patho-systems can provide valuable insight in (co)evolutionary processes in host-parasite systems.</p

Diversity of thermal aptitude of Middle Eastern and Mediterranean Puccinia striiformis f. sp. tritici isolates from different altitude zones

The worldwide spread of wheat yellow rust lineage PstS1/S2 adapted to higher temperatures prompted us to investigate how diverse temperature responses of this lineage are in the Middle East, where diversity was previously observed within this lineage for pathotypes and genotypes. Here we highlight the diversity of response to temperature within a PstS1/S2 population. Twenty-six isolates from eight countries and different altitudes, which were tested under four combinations of cold and warm incubation and postincubation temperature conditions, showed diversity for infection efficiency (IE) and latency period (LP). IE of the various isolates ranged from 5.8% to 13.7% under cold (5°C) and 0.04% to 1% under warm (20°C) incubation temperatures. LP varied from 10.2 days under warm to 4.43 days under cold incubation. LP of isolates from the same country could differ by 2 days. Significant differences in thermal aptitudes of the isolates were observed between and within countries. IE and LP diversity was not related to altitude origin of the isolates on the whole; however, a trade-off between IE and LP was observed for isolates from low altitude (<400 m) under a warm regime. We showed diversity for thermal aptitude for IE and LP of isolates belonging to the same PstS1/S2 lineage. Understanding Pst temperature aptitude among geographically distant isolates of the same clonal lineage may help to identify the geographic range of pathogens and also to improve forecast models or breeding programmes

Molecular markers for tracking the origin and worldwide distribution of invasive strains of <i>Puccinia striiformis</i>

Investigating the origin and dispersal pathways is instrumental to mitigate threats and economic and environmental consequences of invasive crop pathogens. In the case of Puccinia striiformis causing yellow rust on wheat, a number of economically important invasions have been reported, e.g., the spreading of two aggressive and high temperature adapted strains to three continents since 2000. The combination of sequence-characterized amplified region (SCAR) markers, which were developed from two specific AFLP fragments, differentiated the two invasive strains, PstS1 and PstS2 from all other P. striiformis strains investigated at a worldwide level. The application of the SCAR markers on 566 isolates showed that PstS1 was present in East Africa in the early 1980s and then detected in the Americas in 2000 and in Australia in 2002. PstS2 which evolved from PstS1 became widespread in the Middle East and Central Asia. In 2000, PstS2 was detected in Europe, where it never became prevalent. Additional SSR genotyping and virulence phenotyping revealed 10 and six variants, respectively, within PstS1 and PstS2, demonstrating the evolutionary potential of the pathogen. Overall, the results suggested East Africa as the most plausible origin of the two invasive strains. The SCAR markers developed in the present study provide a rapid, inexpensive, and efficient tool to track the distribution of P. striiformis invasive strains, PstS1 and PstS2

Field pathogenomics reveals the emergence of a diverse wheat yellow rust population

BACKGROUND: Emerging and re-emerging pathogens imperil public health and global food security. Responding to these threats requires improved surveillance and diagnostic systems. Despite their potential, genomic tools have not been readily applied to emerging or re-emerging plant pathogens such as the wheat yellow (stripe) rust pathogen Puccinia striiformis f. sp. tritici (PST). This is due largely to the obligate parasitic nature of PST, as culturing PST isolates for DNA extraction remains slow and tedious. RESULTS: To counteract the limitations associated with culturing PST, we developed and applied a field pathogenomics approach by transcriptome sequencing infected wheat leaves collected from the field in 2013. This enabled us to rapidly gain insights into this emerging pathogen population. We found that the PST population across the United Kingdom (UK) underwent a major shift in recent years. Population genetic structure analyses revealed four distinct lineages that correlated to the phenotypic groups determined through traditional pathology-based virulence assays. Furthermore, the genetic diversity between members of a single population cluster for all 2013 PST field samples was much higher than that displayed by historical UK isolates, revealing a more diverse population of PST. CONCLUSIONS: Our field pathogenomics approach uncovered a dramatic shift in the PST population in the UK, likely due to a recent introduction of a diverse set of exotic PST lineages. The methodology described herein accelerates genetic analysis of pathogen populations and circumvents the difficulties associated with obligate plant pathogens. In principle, this strategy can be widely applied to a variety of plant pathogens

EVOLUTION SAISONNIERE DE POPULATIONS D'OIDIUM DE L'ORGE (BLUMERIA GRAMINIS F.SP. HORDEI) FACE AUX RESISTANCES DES VARIETES D'ORGES D'HIVER ET DE PRINTEMPS

UNE SITUATION INHABITUELLE AYANT ETE OBSERVEE EN FRANCE DANS LES POPULATIONS D'OIDIUM DE L'ORGE, NOUS AVONS REALISE UNE ETUDE DE LA DYNAMIQUE DES PATHOTYPES POUR COMPRENDRE COMMENT UNE TELLE SITUATION POUVAIT S'ETABLIR. DANS UN PREMIER TEMPS, NOUS AVONS IDENTIFIE LES PERIODES PROPICES A L'EVOLUTION DES FREQUENCES DE PATHOTYPES AU COURS DU CYCLE ANNUEL DU CHAMPIGNON A L'ECHELLE DE LA PARCELLE. A L'AIDE D'INOCULATIONS ARTIFICIELLES SUCCESSIVES DECALEES DE DEUX GENERATIONS, NOUS AVONS MONTRE QUE LA DATE D'ARRIVEE DE L'INOCULUM SUR LA PARCELLE EST DETERMINANTE POUR LA FREQUENCE RESULTANTE DES PATHOTYPES. UN EFFET DE L'ISOLAT UTILISE SUR LA FREQUENCE RESULTANTE DU PATHOTYPE A EGALEMENT ETE DETECTE, ET IL SERA NECESSAIRE D'APPROFONDIR CE RESULTAT. EN COMPARANT DES ECHANTILLONS DE LA POPULATION AERIENNE LOCALE ET DES ECHANTILLONS DE POPULATIONS PARCELLAIRES, NOUS AVONS MONTRE QUE LES CARACTERISTIQUES DES POPULATIONS PARCELLAIRES ETABLIES SUR DES VARIETES DE PRINTEMPS (COMPORTANT DES GENES DE RESISTANCE EFFICACES CONTRE UNE PARTIE DE LA POPULATION D'OIDIUM) DEPENDENT DE LA COMPOSITION DE LA SOUS POPULATION COMPATIBLE (VIRULENTE). L'INITIATION DES EPIDEMIES A PARTIR D'UN FAIBLE NOMBRE D'INDIVIDUS CONSTITUANT L'INOCULUM PRIMAIRE (EFFET BOTTLENECK) N'A PAS INFLUENCE LA COMPOSITION DES POPULATIONS PARCELLAIRES. EN COMPARANT DES ECHANTILLONS SUCCESSIFS PRELEVES SUR ORGES D'HIVER ET DE PRINTEMPS, NOUS AVONS MONTRE LA STABILITE DE LA COMPOSITION DES POPULATIONS PENDANT L'EPIDEMIE ASEXUEE, ET NOUS N'AVONS PAS MIS EN EVIDENCE DE DIFFERENCIATION DES POPULATIONS PARCELLAIRES. AU CONTRAIRE, L'ETE EST UNE PHASE D'EVOLUTION DE LA FREQUENCE DES PATHOTYPES. D'UNE PART, NOUS AVONS CONFIRME QUE LA DIVERSITE EN PATHOTYPES EST PLUS ELEVEE DANS LES POPULATIONS ISSUES D'ASCOSPORES SEXUEES QUE DANS LES POPULATIONS DES CONIDIES ASEXUEES AVANT L'ETE. CEPENDANT, NOUS AVONS EGALEMENT MONTRE QU'UN PATHOTYPE DOMINANT POUVAIT LE RESTER, MEME A TRAVERS LA REPRODUCTION SEXUEE, A CONDITION QUE LES DEUX TYPES SEXUELS SOIENT PRESENTS AU SEIN DU PATHOTYPE. D'AUTRE PART, NOUS AVONS MONTRE QUE LA POPULATION PRESENTE SUR LA CULTURE AVANT L'ETE INFLUENCE LA POPULATION PRESENTE SUR LES REPOUSSES. CEPENDANT, NOUS AVONS REVELE LA TRES FORTE VARIABILITE DES FREQUENCES. EN PARTICULIER, LES FREQUENCES DES PATHOTYPES NE SONT CORRELEES DE MANIERE SIMPLE A AUCUNE DES TROIS POPULATIONS SOURCE POTENTIELLE ETUDIEE. DANS UN SECOND TEMPS, NOUS NOUS SOMMES INTERESSES A L'EVOLUTION DES POPULATIONS AERIENNES D'UNE SAISON CULTURALE A LA SUIVANTE. L'ANALYSE DE DONNEES SUR DES POPULATIONS AERIENNES D'OIDIUM ISSUES DE QUATRE REGIONS AUX SITUATIONS CULTURALES CONTRASTEES, ASSOCIEES A DES SIMULATIONS, A PERMIS DE METTRE EN EVIDENCE L'IMPORTANCE DU CHOIX DE L'ASSORTIMENT VARIETAL MAIS AUSSI DE LA COMPOSITION INITIALE DE LA POPULATION PATHOGENE SUR LA DYNAMIQUE DES ISOLATS INCAPABLES D'INFECTER (AVIRULENTS SUR) LES ORGES DE PRINTEMPS. D'APRES LES SIMULATIONS REALISEES, UNE ADAPTATION DIFFERENTIELLE DE CES ISOLATS N'EST PAS INDISPENSABLE A LEUR AUGMENTATION EN FREQUENCE. PAR CONTRE, LES PRESSIONS DE SELECTION EXERCEES PAR LES ORGES D'HIVER, ET L'EXISTENCE DE DESEQUILIBRE DE LIAISON ENTRE ALLELES DE VIRULENCE SONT IMPORTANTES. LES QUESTIONS AUXQUELLES NOS INTERPRETATIONS SE HEURTENT CONCERNENT LE REGIME DE REPRODUCTION DES INDIVIDUS ET LES FLUX DE SPORES ENTRE LES PARCELLES, EN PARTICULIER COURS DE LA SURVIE ESTIVALE.PARIS-AgroParisTech Centre Paris (751052302) / SudocREIMS-BU Sciences (514542101) / SudocSudocFranceF

Biologie des populations et histoire des invasions de Puccinia striiformis F.SP. Tritici à l échelle mondiale et locale

L étude de la structure génétique des populations d agents pathogènes à grandes échelles reste très important dans la contexte de nouvelles invasions. Puccinia striiformis f.sp. tritici (PST), responsable de la rouille jaune du blé, constitue un modèle fongique d intérêt pour les études d invasion étant donné sa capacité de migration et l apparition récurrente de nouvelles souches localement. Nous avons analysé la structure des populations de PST à l échelle mondiale, à l aide de marqueurs microsatellites sur un échantillon de 409 isolats issus des six continents. Les génotypes ont été répartis en six groupes génétiques correspondant à leur origine géographique. Les analyses indiquent une forte hétérogénéité géographique de diversité génotypique, avec des signatures de recombinaison dans les régions de l'Himalaya (Népal et Pakistan) et à proximité en Chine. La structure reste clonale pour les populations des autres régions. L assignation des isolats aux différents groupes génétiques a permis de déterminer l origine des invasions (récentes ou anciennes). Ainsi, les souches agressives adaptées à de hautes températures, répandues de par le monde depuis 2000, sont originaires de Mer rouge-Moyen Orient ; les isolats d'Amérique du Nord et du Sud et d Australie proviennent d Europe du Nord-Ouest. Par ailleurs, les isolats d'Afrique du Sud appartiennent au groupe génétique de la zone méditerranéenne. La subdivision marquée entre les différentes zones géographiques indique qu elles ne sont pas fortement marquées par les migrations récentes. De plus, les voies de migration identifiées attestent de l'importance des activités humaines dans la dispersion de PST à longue distance. La biologie des populations des zones les plus diverses (Chine et Pakistan) a été finement étudiée à l aide d échantillonnages réalisés deux années consécutives. Une population échantillonnée en 2004 et 2005 dans la vallée de Tianshui, (province de Gansu, Chine), s est révélée très diverse, fortement recombinante et non structurée spatialement et temporellement. L observation de clones identiques entre les deux échantillons temporels a permis de développer un estimateur du taux de sexualité, i.e. du rôle relatif de la reproduction sexuée par rapport à celui de la reproduction asexuée dans le maintien de la population. Ce taux de reproduction sexuée est estimé à 74 %, alors que la taille efficace de la population est de 1735, ce qui donne les premières indications du rôle du cycle sexué. L échantillonnage réalisé au Nord du Pakistan a permis de décrire quatre groupes génétiques ayant tous une grande diversité génotypique et une structure recombinante. Le très faible taux de ré-échantillonnage de génotypes identiques au cours de deux années suggère le rôle prédominant de la reproduction sexuée dans le maintien temporel des populations locales. La forte diversité génétique et génotypique, la signature de recombinaison et la capacité à la reproduction sexuée de PST dans la région himalayenne suggèrent que cette zone est le centre d'origine potentielle de PST. Les analyses d approximations bayésiennes confirment la thèse d une dispersion à partir de l Himalaya vers les autres régions du monde. La variabilité pour la capacité à produire des téleutosores, spores indispensables à l initiation de la phase sexuée, a été analysée (56 isolats mondiaux), et s avère liée à la variabilité génotypique et au taux de recombinaison. Ce résultat conforte la thèse de l'apparition de la sexualité dans la zone himalayenne et à proximité de cette zone et de la perte de sexualité lors de migrations dans les zones où l hôte alternant est absent et où le cycle épidémique est essentiellement asexué. La description de l'origine, des voies mondiale de migration de PST ainsi que de son centre de diversité contribue à la compréhension du potentiel évolutif de PST et à la construction de stratégies de gestion de lutte contre l agent pathogène.Analyses of the large-scale population structure of pathogens enable the identification of migration patterns, diversity reservoirs or longevity of populations, the understanding of current evolutionary trajectories and the anticipation of future ones. A detailed analysis of populations in centre of diversity should enable to infer the adaptive capacity of the pathogen and identify potential sources for new invasions. Puccinia striiformis f.sp. tritici (PST) is the causal agent of wheat yellow/stripe rust, and despite a worldwide distribution, this fungus remains a model species for invasion studies, due to its long-distance migration capacity and recurrent local emergence of new strains. Little is known about the ancestral relationship of the worldwide PST population with unknown center of origin. We used multilocus microsatellite genotyping to infer the worldwide population structure of PST and the origin of new invasions, analysing a set of isolates representative of sampling performed over six continents. Bayesian and multivariate clustering methods partitioned the isolates into six distinct genetic groups, corresponding to distinct geographic areas. The assignment analysis confirmed the Middle East-Red Sea Area as the most likely source of newly spreading, high-temperature-adapted strains; Europe as the source of South American, North American and Australian populations; and Mediterranean-Central Asian populations as the origin of South African populations. The existence of strong population subdivision at worldwide level shows that major genetic groups are not markedly affected by recent dispersal events. However, the sources for recent invasions and the migration routes identified emphasize the importance of human activities on the recent long-distance spread of the disease. The analyses of linkage disequilibrium and genotypic diversity indicated a strong regional heterogeneity in levels of recombination, with clear signatures of recombination in the Himalayan (Nepal and Pakistan) and near-Himalayan (China) regions and a predominant clonal population structure in other regions. To explain the variability in diversity and recombination of worldwide PST populations, we assessed their sex ability in terms of telial production, the sex-specific structures that are obligatory for PST sexual cycle, in a set of 56 isolates representative of these worldwide geographical origins. We confirmed that the variability in genotypic diversity/ recombination was linked with the sex ability, pinpointing the Himalayan region as the possible center of origin of PST, from where it then spread worldwide. The reduced sex ability in clonal populations certainly reflects a loss of sexual function, associated to migration in areas where sexual alternate host is lacking, or not necessary for the completion of epidemic cycle. Approximate Bayesian computation analyses confirmed an out of Himalaya spread of PST, with Pakistan and China being the most ancestral population. A detailed analysis of Pakistani population at regional level revealed the existence of a strong population subdivision, a high genotypic diversity and the existence of recombination signature at each location reflecting the role of sexual recombination in the temporal maintenance at local level. A time spaced sampling of PST in the valley of Tianshui (China) inspired the development of a new estimator, allowing to quantify the relative contribution of sexual reproduction and effective population size on the basis of clonal resampling within and between years. A sexual reproduction rate of 74% (95% confidence interval [CI]: 38-95%) and effective population size of 1735 (95% CI: 675-2800) was quantified in Chinese PST population. The description of the origin and migration routes of PST populations worldwide and at its centre of diversity contributes to our understanding of PST evolutionary potential, and is helpful to build disease management strategies.PARIS11-SCD-Bib. électronique (914719901) / SudocSudocFranceF

Evolution of barley powdery mildew pathotype frequencies in field populations between sowing and oversummering

International audienc

Evolution de la rouile jaune sur blé en France en 2014-2015. La pression de la maladie a été moindre que ce que l'on craignait. Par ailleurs, la race Warrior du pathogène se révèle être... deux races.

La rouille jaune due à Puccinia striiformis avait exercé une pression particulièrement forte sur les blés français durant la campagne 2013-2014, l'automne 2014 a été favorable à la maladie, et l'apparition d'une nouvelle race du pathogène, aux côtés de la race Warrior dominante depuis 2012 en France, était soupçonnée début 2015. Un point s'impose à l'issue de la campagne céréalière 2014-2015