Disassortative mating prevails in style-dimorphic Narcissus papyraceus despite low reciprocity and compatibility of morphs

Evolution to reduce inbreeding can favor disassortative (inter-morph) over assortative (intramorph) mating in hermaphroditic sexually polymorphic plant species. Heterostyly enhances disassortative pollination through reciprocal placement of stigmas and anthers of morphs and appropriate pollinators. Stylar dimorphism in which there is not reciprocal anther placement may compromise disassortative mating, particularly when there is not intra-morph incompatibility. Variable rates of disassortative mating along with differential female fecundity or siring success among floral morphs could lead to variation in morph ratio. We investigated mating patterns, female fecundity and siring success of style-length morphs in Narcissus papyraceus, a self-incompatible but morph-compatible species with dimorphic (long- and short-styled) and monomorphic (long-styled) populations in central and north regions of its range respectively. We established experimental populations in both regions and exposed them to ambient pollinators. Using paternity analysis, we found similar siring success of morphs and high disassortative mating in most populations. Female fecundity of morphs was similar in all populations. Although these results could not completely explain the loss of dimorphism in the species’ northern range, they provided evidence for the evolutionary stability of stylar dimorphism in N. papyraceus in at least some populations. Our findings support the hypothesis that prevailing inter-morph mating is key for the maintenance of stylar dimorphism.PostprintPeer reviewe

The role of pollinators in floral evolution: a Mediterranean perspective

Los polinizadores son un determinante clave en la evolución floral a escala global. En el ámbito mediterráneo, son muchos los ejemplos de su papel en poblaciones de plantas de nuestra flora. A nivel macroevolutivo o de linajes, hay menos estudios que a nivel poblacional, pero algunos son ilustrativos. Tanto en sistemas generalistas como a través de algunas interacciones altamente especializadas, la literatura nos muestra cómo las flores mediterráneas se adaptan en diversa medida a sus polinizadores mediante el desarrollo de recompensas o el modelado de sus corolas y órganos sexuales. Por tanto, variaciones en el espectro de polinizadores causadas por el cambio global pueden tener consecuencias no solo a escala ecológica, sino también a escala evolutiva. Oponiéndose a fuerzas antagónicas y de la mano de otros factores ambientales de selección, las interacciones de polinización han captado la atención de numerosos biólogos evolutivos en nuestra región.Pollinators are a key determinant of floral evolution on a global scale. In the Mediterranean area, there are many examples of their role in plant populations of our flora. At the macroevolutionary level, in lineages, there are fewer studies than at population level, but some are illustrative. Both in generalist systems and through some highly specialized interactions, the literature shows us how Mediterranean flowers adapt to pollinators in different ways by developing rewards or modelling their corollas and sexual organs. Hence, global change driven effects on pollinator guilds can have not only ecological, but also evolutionary consequences. Opposing antagonistic forces and other environmental selective factors, pollination interactions have captured the attention of numerous evolutionary biologists in our region.Ministerio de Ciencia, Innovación y Universidades CGL2013-45037PMinisterio de Economía y Competitividad (MINECO) CGL2014-59886-JI

Desentrañando la historia y evolución en el principal «hotspot» de biodiversidad vegetal ibérica. Una aproximación multiescalar en el Parque Nacional de Sierra Nevada

Dadas las amenazas actuales sobre la biodiversidad del planeta, es crítico desentrañar los mecanismos evolutivos responsables de la formación de los puntos calientes de biodiversidad («hotspots»). Sierra Nevada es un «hotspot» en la cuenca mediterránea, donde una compleja historia geológica y climática ha creado diversos hábitats a los que las plantas se han adaptado, dando lugar a distintas comunidades locales y una flora regional peculiar. En este contexto, las relaciones evolutivas entre las especies son un factor clave para entender la composición final de estas comunidades. En este proyecto se ha desarrollado una aproximación filogenética al estudio de comunidades y la flora leñosa de Sierra Nevada dentro del «hotspot» de rango superior en el que se incluye (el arco Bético-Rifeño, entre el sur de España y el norte de África). Se usan datos florísticos de todo el «hotspot» Bético-Rifeño, de las sierras Béticas y de comunidades leñosas de Sierra Nevada en diferentes altitudes y sustratos, así como megafilogenias regionales de todo el «hotspot» o específicamente elaboradas para Sierra Nevada. En particular, se proporciona información para contestar las siguientes cuestiones: (i) ¿Cómo se distribuye la diversidad filogenética alfa y beta en la región Bético-Rifeña y cuál es la posición de Sierra Nevada en este contexto? (ii) ¿Cómo es la estructura filogenética y funcional de las comunidades de plantas leñosas y cómo varia dicha estructura en los gradientes altitudinales bajo diferentes sustratos? (iii) ¿Cuáles son los correlatos biológicos de estos procesos de adaptación y diferenciación? Además, para comprender mejor los mecanismos del cambio adaptativo que originan diversidad, se estudian (iv) las relaciones filogenéticas y genéticas de un género muy diverso en Sierra Nevada: Helianthemum (Cistaceae). De esta forma se ensamblan los mecanismos macro y microevolutivos que han determinado la alta biodiversidad vegetal de Sierra Nevada dentro de la región donde se encuadra.Given current threats of global change on biodiversity, it is of outstanding importance to unravel the mechanisms that allowed the evolutionary construction of biodiversity hotspots. Sierra Nevada is a hotspot within the Mediterranean basin, where a complex geological and climatic history have promoted a high diversity of habitats, moulding different plant communities and assemblages. In this context, the evolutionary history of species is critical to understand the current composition of communities. In this project, we have developed a phylogenetic approach using the woody flora of Sierra Nevada, which is nested within the Baetic-Rifan hotspot. We use floristic data for the whole Baetic-Rifan hotspot, the Baetic sierras and woody plant communities at different elevations and substrates in Sierra Nevada, as well as regional megaphylogenies for the whole hotspot and phylogenies specifically developed for Sierra Nevada. We specifically address the following key questions: (i) How is alpha and beta phylogenetic diversity distributed in the Baetic-Rifan hotspot and what is the position of Sierra Nevada within this context? (ii) What is the phylogenetic and functional structure of woody plant communities, and how does community structure vary along elevation gradients and different substrates? (iii) What are the biological correlates of these adaptive and differentiation processes? Besides, in order to get a better understanding of the mechanisms driving adaptive change and originating diversity and endemism, we study (iv) the phylogenetic and genetic relationships of a key genus of high diversity in Sierra Nevada, Helianthemum (Cistaceae). Thus, we jointly address the macro- and microevolutionary mechanisms determining the high plant biodiversity of Sierra Nevada and surrounding regions.Ministerio de Agricultura, Alimentación y Medio Ambiente de España (MAGRAMA)Ministerio para la Transición Ecológica y el Reto Demográfico de España (MITECO)Ministerio de Medio Ambiente y Medio Rural de España 296/201

MEDIDAS PARA LA CONSERVACIÓN DE LA BIODIVERSIDAD DE LOS POLINIZADORES SILVESTRES EN LA PENÍNSULA IBÉRICA

Los científicos y científicas abajo firmantes consideramos muy importante hacer llegar a instituciones, agricultores/as y a la sociedad en general, la necesidad urgente de implementar conjuntamente medidas y cambios que consigan frenar el declive de los polinizadores silvestres ocasionado por la actividad humana. Durante la última década, son múltiples los estudios que alertan de la creciente desaparición de los polinizadores por todo el mundo, en concreto de las abejas silvestres, (Biesmeijer et al. 2006; Potts et al. 2010; Burkle et al. 2013), y de las graves consecuencias que su déficit podría provocar sobre la biodiversidad global (Biesmeijer et al. 2006; Burkle et al. 2013; Lundgren et al. 2016) y sobre la producción agrícola (Aizen y Harder 2009; Garibaldi et al. 2013). No debemos olvidar que la península Ibérica es, por su condición mediterránea y su proximidad al continente africano, uno de los lugares con mayor diversidad de polinizadores de la Unión Europea y, en concreto, una de las zonas con mayor diversidad de abejas del mundo (Michener 2007; Nieto et al. 2014). Hasta el momento, el número de especies de abejas en España presentes en la zona íbero-balear es algo superior a 1.100, cifra a la que cabe añadir algunas especies exclusivas de Portugal más los nuevos hallazgos de los últimos años (Ortiz-Sánchez 2011). Esta gran diversidad de abejas y polinizadores en general está asociada al gran número de especies de plantas con flor presentes en la península Ibérica, alrededor de las 7.000 especies (Aguado Martín et al. 2015). En cuanto al número de mariposas y polillas (lepidópteros) se estima que existen en la península Ibérica unas 5.000 especies (Stefanescu et al. 2018). Más difícil es estimar el número exacto de especies de escarabajos florícolas (coleópteros polinizadores), pero atendiendo a la riqueza de los principales géneros podemos estimar su número en más de 750 (Stefanescu et al. 2018). Somos conscientes de que, a pesar del desarrollo explosivo de los últimos 10 años de la investigación en ecología y gestión de la polinización de los cultivos por insectos silvestres, hoy en día son numerosas las lagunas de conocimiento básico y aplicado sobre el estado de conservación de los insectos polinizadores silvestres. Y es, bajo esta premisa, que presentamos este trabajo de revisión de la literatura científica sobre insectos polinizadores desde principios del siglo XX hasta ahora, cuyo resultado ha quedado plasmado en una lista, no exhaustiva, de los aspectos que consideramos fundamentales para el desarrollo y debate de esta relevante cuestió

Evolutionary ecology of stylar polymorphism in narcissus papyraceus ker-gawl (amaryllidaceae)

Narcissus papyraceus es un geófito del oeste del Mediterráneo que posee dimorfismo estilar, un polimorfismo similar a la heterostilia pero que carece tanto de reciprocidad sexual perfecta entre morfos como de sistema de incompatibilidad heteromórfico. Sin embargo, como en la heterostilia, la estabilidad evolutiva del dimorfismo estilar depende de las tasas de cruzamiento entre morfos. Las poblac iones de N. papyraceus son dimórficas (con morfos longistilo y brevistilo) en el centro y sur de su distribución, pero monomórficas (con morfo longistilo) en su límite norte. Con el fin de encontrar las causas de este patrón espacial, en esta Tesis Doctoral se estudian en detalle (i) el sistema de incompatibilidad de la especie y (ii) los patrones de polinización y de cruzamientos efectivos de los morfos florales, y se infieren (iii) los procesos demográficos poblacionales. Se muestra que, dado su sistema de autoincompatibilidad totalmente homomórfico, los patrones de polinización son altamente determinantes del éxito reproductor de los morfos florales. La mayor reciprocidad sexual dentro del morfo longistilo que dentro del morfo brevistilo favorece mayores tasas de cruzamientos entre los individuos del morfo longistilo. Además, el morfo brevistilo sufre una merma de su éxito reproductor femenino cuando actúan los polinizadores de probóscide corta. Las desventajas del morfo brevistilo se ven acentuadas por posibles eventos demográficos históricos en las poblaciones y por la selección dependiente de la frecuencia, lo cual puede haber abocado a este morfo a la extinción en las poblaciones del norte de la distribución de la especie

Evolutionary ecology of stilar polymorphism in Narcissus papyraceaus Ker-Gawl (Amaryllidaceae)

Narcissus papyraceus es un geófito del oeste del Mediterráneo que posee dimorfismo estilar, un polimorfismo similar a la heterostilia pero que carece tanto de reciprocidad sexual perfecta entre morfos como de sistema de incompatibilidad heteromórfico. Sin embargo, como en la heterostilia, la estabilidad evolutiva del dimorfismo estilar depende de las tasas de cruzamiento entre morfos. Las poblaciones de N . papyraceus son dimórficas (con morfos longistilo y brevistilo) en el centro y sur de su distribución, pero monomórficas (con morfo longistilo) en su límite norte. Con el fin de encontrar las causas de este patrón espacial, en esta Tesis Doctoral se estudian en detalle (i) el sistema de incompatibilidad de la especie y (ii) los patrones de polinización y de cruzamientos efectivos de los morfos florales, y se infieren (iii) los procesos demográficos poblacionales. Se muestra que, dado su sistema de autoincompatibilidad totalmente homomórfico, los patrones de polinización son altamente determinantes del éxito reproductor de los morfos florales. La mayor reciprocidad sexual dentro del morfo longistilo que dentro del morfo brevistilo favorece mayores tasas de cruzamientos entre los individuos del morfo longistilo. Además, el morfo brevistilo sufre una merma de su éxito reproductor femenino cuando actúan los polinizadores de probóscide corta. Las desventajas del morfo brevistilo se ven acentuadas por posibles eventos demográficos históricos en las poblaciones y por la selección dependiente de la frecuencia, lo cual puede haber abocado a este morfo a la extinción en las poblaciones del norte de la distribución de la especieNarcissus papyraceus is a western Mediterranean geophyte having stylar dimorphism, a polymorphism similar to heterostyly but lacking both perfect sexual reciprocity between morphs and heteromorphic incompatibility system. However, as in heterostyly, evolutionary maintenance of stylar dimorphism depends on disassortative mating rates. Populations of N. papyraceus are dimorphic (with long- and short-styled morphs) in the center and south of its range, but monomorphic (with the long-styled morph) in its northern boundary. In order to find the causes of this geographical pattern, in this PhD thesis they are studied in detail (i) the incompatibility system of the species and (ii) the patterns of pollination and effective mating of floral morphs, and they are inferred (iii) the population demographic processes. It is find out that, given their fully homomorphic self-incompatibility system, pollination patterns are highly determinant of reproductive success of floral morphs. Higher sexual reciprocity within L-morph than within S-morph favors higher rates of assortative mating in the L-morph. In addition, the S-morph suffers depletion of female reproductive success under the action of short-tongued pollinators. The disadvantages of the S-morph are accentuated by possible historical demographic events in populations and the frequency-dependent selection, which may have doomed this morph to extinction in northern populations of the species’ distribution.Peer reviewe

Late-acting self-incompatibility and a narrow floral tube as underlying stylar dimorphism in Narcissus (Amaryllidaceae)

Most heterostylous species show self- and intra-morph incompatibility and models established for such taxa have traditionally been applied to the evolution of stylar dimorphism and heterostyly in Narcissus, a genus with late-acting self-incompatibility. The model of Lloyd and Webb (1992a,b) proposed that, in an approach-herkogamous ancestor, stylar dimorphism and heterostyly appeared consecutively as a result of two single mutations selected positively to enhance cross-pollination. Most polymorphic Narcissus are stylar dimorphic with two anther whorls, the lower positioned in the middle of a narrow floral tube, and style lengths that locate the stigmas above or below the low-level anthers. Here, I propose that in an ancestor with open-tubed flowers, late-acting self-incompatibility and variable style length, the narrowing of the floral tube increased self-pollination and ovule discounting in individuals with the stigma at the same height as the low-level anthers, imposing gradual disruptive selection against this phenotype and causing the bimodal distribution of style lengths. This hypothesis stresses the need of avoiding self-interference for the selection of stylar dimorphism, but excludes neither the promotion of cross-pollination as a force for subsequent evolutionary steps towards heterostyly in the genus nor the need of inter-morph pollination for the maintenance of polymorphism

Range-wide population genetics and variation in morph ratio in style-dimorphic Narcissus papyraceus

• Premise of the study: Theoretical models state that natural selection and mating patterns account for fl oral morph ratio in stylepolymorphic plants. However, the demographic history of populations can also infl uence variation in morph ratios. If so, we hypothesize an association between the morph ratios and the genetic structure across populations. • Methods: We used nuclear microsatellites to assess genetic variation and structure in populations of Narcissus papyraceus, a style-dimorphic plant whose fl oral morph ratios (L-morph to S-morph) gradually vary throughout its distribution range in the southwestern Mediterranean Basin. We implemented analyses to relate the genetic features of populations with their morph ratios. • Key results: We found greater frequencies of the S-morph in central populations and declining frequencies toward the periphery. This geographic pattern was not associated with the genetic structure of populations. Instead, we found two distinct genetic groups, mainly separated by the Strait of Gibraltar, with a mixture of morph ratios within each one. Overall, there was a weak genetic structure. Genetic diversity was greater in central and southern dimorphic populations than in northern L-monomorphic populations. • Conclusions: Altogether, our results do not support the hypothesis that the demographic history of populations can account for the observed geographical pattern of morph ratios in N. papyraceus. We suggest that adaptive processes shown in previous studies in the species are the main determinant of the existing variation in the morph composition of populations.Spanish Ministerio de Ciencia e Innovación. Grant Numbers: CGL-2006-13847-C02-01, CGL-2009-12565 Regional Government of Andalusia. Grant Numbers: P07-RNM-02869, P09-RNM-5280 Ministerio de Ciencia e Innovación of Spain. Grant Number: BES-2008-005014Peer reviewe