Mitochondrial genomes and the complex evolutionary history of the cercopithecine tribe Papionini

Die vorliegende Arbeit soll dazu beitragen, Unstimmigkeiten in den Verwandtschaftsverhältnissen innerhalb der Papionini, einem Stamm innerhalb der Altweltaffen (Cercopithecidae), zu klären. Die Papionini, die zusammen mit den Cercopithecini die Unterfamilie der Cercopithecinae bilden, beinhalten sieben Gattungen (Macaca, Cercocebus, Mandrillus, Lophocebus, Papio, Theropithecus, Rungwecebus) und 45 Arten. Sechs der sieben Gattungen kommen heute hauptsächlich in Afrika vor. Eine Ausnahme ist die Gattung Papio, die mit einer Art (P. hamadryas) auch in Südwest-Arabien vorkommt. Im Gegensatz zu den sechs hauptsächlich afrikanischen Gattungen hat die siebte Gattung (Macaca) nur ein kleines Verbreitungsgebiet im Norden Afrikas und kommt sonst hauptsächlich in Asien vor. Fossilfunde belegen allerdings, dass während des Plio- und Pleistozäns die Gattungen Macaca und Theropithecus auch in Europa vorkamen. Von der Gattung Theropithecus, die heute ausschließlich in Afrika beheimatet ist, wurden zudem auch Fossilien aus dem Pliozän im Norden Indiens gefunden. Die Verwandtschaftsbeziehungen innerhalb der Papionini wurden bisher mit Hilfe morphologischer und genetischer Merkmale untersucht, allerdings waren die Ergebnisse nicht immer übereinstimmend und es gibt immer noch viele Unklarheiten. Zum einen ist nicht eindeutig geklärt, wie die Gattungen Papio, Lophocebus und Theropithecus zu einander in Beziehung stehen. Zum anderen ist auch unklar, wie die einzelnen Pavianarten innerhalb der Gattung Papio mit einander verwandt sind. Außerdem sind auch die Verwandtschaftsverhältnisse zwischen und innerhalb der Artgruppen der Makaken nicht eindeutig geklärt. Um mehr Klarheit in die Evolution der Papionini zu bringen, habe ich im Rahmen dieser Arbeit drei Studien durchgeführt (Kapitel 2-4). Ziel dabei war es, Verwandtschaftsbeziehungen auf unterschiedlichen taxonomischen Ebenen (zwischen und innerhalb von Gattungen, sowie innerhalb einer Art) zu untersuchen. Dazu wurden komplette mitochondriale Genome von Vertretern der Papionini sequenziert und damit Phylogenien und Aufspaltungszeiten berechnet. Die Ergebnisse meiner Arbeit zeigen unter anderem drei Hauptkladen innerhalb der Papionini (Kapitel 2): 1) Papio, Theropithecus, Lophocebus; 2) Mandrillus, Cercocebus; 3) Macaca, wobei Macaca in der mitochondrialen Phylogenie näher mit Mandrillus und Cercocebus verwandt zu seien scheint und nicht wie erwartet, als Schwestergruppe der afrikanischen Papionini abgebildet wird; ein Ergebnis, das im Widerspruch zu nukleären und morphologischen Studien steht. Meine Arbeit zeigt auch, dass komplette mitochondriale Genome in manchen Fällen nicht ausreichen, um phylogenetische Beziehungen vollständig zu rekonstruieren. So bleibt weiterhin unklar wie die Gattungen Papio, Theropithecus und Lophocebus zueinander stehen (Kapitel 2). Außerdem zeigen die Ergebnisse Paraphylien für Mandrillus und Cercocebus (Kapitel 2), sowie innerhalb der Paviane (Kapitel 3). Die Paviane werden dabei gemäß ihrer geographischen Verbreitung und nicht nach ihrer taxonomischen Zugehörigkeit abgebildet, wodurch die meisten Pavian-Arten paraphyletisch sind. Der Grund für diese Baumtopologie ist sehr wahrscheinlich sekundärer Genfluss zwischen parapatrisch vorkommenden Pavian-Arten. In der dritten Studie (Kapitel 4), in der innerartliche Verwandtschaftsverhältnisse innerhalb einer südostasiatischen Makaken-Artgruppe (Macaca fascicularis) untersucht wurden, zeigt sich eine klare Unterteilung in eine kontinentale und eine insulare Klade. Sowohl die kontinentale, als auch die insulare Linie sind auf Sumatra zu finden, was für einen sekundären genetischen Austausch zwischen beiden Populationen spricht. Generell kann man sagen, dass komplette mitochondriale Genome robuste Phylogenien mit hoher statistischer Unterstützung ergeben, die eine gute Grundlage für künftige vergleichende Studien bilden. Die berechneten Aufspaltungszeiten stimmen weitestgehend mit vorherigen Studien überein, wobei sich die ermittelten Konfidenzintervalle verkleinert haben. Allerdings zeigt die Arbeit auch, dass Phylogenien basierend auf mitochondrialen Genomen keine hohe Auflösung erzielen wenn sich Taxa innerhalb kurzer Zeit voneinander trennten. Die hier gezeigten Paraphylien und die abweichenden Ergebnisse zu nukleären Studien wurden höchstwahrscheinlich durch sekundären genetischen Austausch hervorgerufen. Um Verwandtschaftsverhältnisse möglichst exakt rekonstruieren zu können, müssen neben der maternal-vererbten, mitochondrialen Linie noch paternal- und biparentalvererbte Merkmale in Betracht gezogen werden. Zu beachten ist in diesem Zusammenhang, dass ein bestimmter molekularer Marker immer nur eine mögliche Phylogenie von vielen wiedergibt

Mitogenomic phylogeny of the common long-tailed macaque (Macaca fascicularis fascicularis)

Background Long-tailed macaques (Macaca fascicularis) are an important model species in biomedical research and reliable knowledge about their evolutionary history is essential for biomedical inferences. Ten subspecies have been recognized, of which most are restricted to small islands of Southeast Asia. In contrast, the common long-tailed macaque (M. f. fascicularis) is distributed over large parts of the Southeast Asian mainland and the Sundaland region. To shed more light on the phylogeny of M. f. fascicularis, we sequenced complete mitochondrial (mtDNA) genomes of 40 individuals from all over the taxon’s range, either by classical PCR-amplification and Sanger sequencing or by DNA-capture and high-throughput sequencing. Results Both laboratory approaches yielded complete mtDNA genomes from M. f. fascicularis with high accuracy and/or coverage. According to our phylogenetic reconstructions, M. f. fascicularis initially diverged into two clades 1.70 million years ago (Ma), with one including haplotypes from mainland Southeast Asia, the Malay Peninsula and North Sumatra (Clade A) and the other, haplotypes from the islands of Bangka, Java, Borneo, Timor, and the Philippines (Clade B). The three geographical populations of Clade A appear as paraphyletic groups, while local populations of Clade B form monophyletic clades with the exception of a Philippine individual which is nested within the Borneo clade. Further, in Clade B the branching pattern among main clades/lineages remains largely unresolved, most likely due to their relatively rapid diversification 0.93-0.84 Ma. Conclusions Both laboratory methods have proven to be powerful to generate complete mtDNA genome data with similarly high accuracy, with the DNA-capture and high-throughput sequencing approach as the most promising and only practical option to obtain such data from highly degraded DNA, in time and with relatively low costs. The application of complete mtDNA genomes yields new insights into the evolutionary history of M. f. fascicularis by providing a more robust phylogeny and more reliable divergence age estimations than earlier studies

Evolutionary History of the Odd-Nosed Monkeys and the Phylogenetic Position of the Newly Described Myanmar Snub-Nosed Monkey Rhinopithecus strykeri

Odd-nosed monkeys represent one of the two major groups of Asian colobines. Our knowledge about this primate group is still limited as it is highlighted by the recent discovery of a new species in Northern Myanmar. Although a common origin of the group is now widely accepted, the phylogenetic relationships among its genera and species, and the biogeographic processes leading to their current distribution are largely unknown. To address these issues, we have analyzed complete mitochondrial genomes and 12 nuclear loci, including one X chromosomal, six Y chromosomal and five autosomal loci, from all ten odd-nosed monkey species. The gene tree topologies and divergence age estimates derived from different markers were highly similar, but differed in placing various species or haplogroups within the genera Rhinopithecus and Pygathrix. Based on our data, Rhinopithecus represent the most basal lineage, and Nasalis and Simias form closely related sister taxa, suggesting a Northern origin of odd-nosed monkeys and a later invasion into Indochina and Sundaland. According to our divergence age estimates, the lineages leading to the genera Rhinopithecus, Pygathrix and Nasalis+Simias originated in the late Miocene, while differentiation events within these genera and also the split between Nasalis and Simias occurred in the Pleistocene. Observed gene tree discordances between mitochondrial and nuclear datasets, and paraphylies in the mitochondrial dataset for some species of the genera Rhinopithecus and Pygathrix suggest secondary gene flow after the taxa initially diverged. Most likely such events were triggered by dramatic changes in geology and climate within the region. Overall, our study provides the most comprehensive view on odd-nosed monkey evolution and emphasizes that data from differentially inherited markers are crucial to better understand evolutionary relationships and to trace secondary gene flow

Liedigk_Add.file-3_FigS1

Additional file 3: Figure S1. Nucleotide composition among Papionini and outroup taxa. (pptx

Liedigk_Add.file-4_FigS2

Additional file 4: Figure S2. Ultrametric tree of Papionini and outgroup taxa as inferred from dataset 2. Tree topologies as inferred from Bayesian (MrBayes) as well as from ML (RAxML) estimations were mainly identical with some exceptions. All unlabelled branches show ML BP of 100% and Bayesian PP of 1.0. Values below are indicated at respective nodes. Taxa indicated with a are arranged differently in the ML (RAxML) and Bayesian tree (MrBayes): ((P. anubis west2, P. anubis west1) P. papio); ((C. torquatus, C. atys), ((C. chrysogaster, M. leucophaeus), M. sphinx)). Red ellipse indicates main difference to figure 1. * = sequences were newly generated in this study. (pptx

Liedigk_Add.file-6_FigS4

Additional file 6: Figure S4: Tree topology including divergence dates as estimated with an uncorrelated relaxed clock model as implemented in PhyloBayes 3.3. Time scale shows million years before present. * = sequences were newly generated in this study. (pptx

Liedigk Add.file-1 Alignment mtDNA 38.nex

Additional file 1: Basic alignment of complete mitochondrial genomes from 38 catarrhine primate taxa. (nexus format

Liedigk_Add.file-2_TabS1

Additional file 2: Table S1. Divergence ages among catarrhine primates in Ma (95% credibility intervals) estimated with uncorrelated and auto-correlated relaxed clock models. (docx

Liedigk_Add.file-5_FigS3

Additional file 5: Figure S3: Tree topology including divergence dates as estimated with an auto-correlated relaxed clock model as implemented in PhyloBayes 3.3. Time scale shows million years before present. * = sequences were newly generated in this study. (pptx

Liedigk_Add.file-7_TabS2

Additional file 7: Table S2. Studied species and individuals along with their GenBank accession numbers. (xls