Évolution de gènes de la vision et de l'olfaction chez les poissons à nageoires rayonnées

With about 35,000 described species, ray-finned fishes, also called actinopterygians, represent almost half of all vertebrate species and more than 95% of all aquatic vertebrates. These animals have colonized a large number of different environments, both in fresh and salt water, in temperatures ranging from zero to 35°C and at depths of up to 8000 meters. These highly heterogeneous ecological niches within a species group makes it particularly interesting to study the evolution of their sensory systems, which are involved in a number of essential functions such as navigation, feeding and reproduction. In this thesis, I undertook comparative genomic studies to better understand the evolution of olfaction across actinopterygians and vision in cave-dwelling actinopterygians. The detection of odorant molecules is ensured by olfactory receptors, proteins expressed on the surface of the membrane of the sensory neurons in the olfactory epithelium. This epithelium can display a more or less complex organization depending on the species, in particular by the presence of different numbers of lamellae, regulating the size of the exchange surface with the external environment. By analyzing the genome of 185 actinopterygians, we observed a great variability in the number of genes encoding olfactory receptors and a strong correlation between the size of this gene repertoire and the number of lamellae, probably because a large surface area of olfactory epithelium is necessary for a large number of receptors to be expressed. Thus, whereas polypterids (Erpetoichthys calabaricus and Polypterus senegalus) possess more than a thousand different receptors with an olfactory organ that consists of hundreds of lamellae, the sunfish (Mola mola) has only a median fold in a reduced olfactory epithelium and possesses only about thirty different receptors. These coherent morphological and molecular data suggest that the olfactory capacities are probably very variable between actinopterygians. In addition, we have studied the evolution of genes involved in photoreception in cave-dwelling fish with more or less degenerate eyes. By looking for the presence of loss-of-function mutations (mutations that makes a gene non-functional, a pseudogene), we have shown the presence of more or less numerous pseudogenes depending on the species, suggesting that photoreception genes are dispensable in these fishes living in the dark. Conversely, most genes involved in the circadian cycle and pigmentation are under purifying selection, probably because of their pleiotropy (genes involved in multiple biological processes). Only a few genes are recurrently pseudogenized in cavefishes, suggesting that they are dispensable in the darkness of caves and could often be involved in depigmentation and loss of circadian clock in caves. Using different methods relying on the analysis of selective shift on photoreception genes at the time of transition from surface to cave, we estimated that the cavefishes we studied are relatively recent, i.e. they colonized caves between the early Pliocene (~5 million years ago) and the late Pleistocene (~10,000 years ago).Avec environ 35 000 espèces décrites, les poissons à nageoires rayonnées, ou actinoptérygiens, représentent environ la moitié des espèces de vertébrés et plus de 95% des vertébrés aquatiques. Ces animaux ont colonisé un grand nombre de milieux différents, que ce soit en eaux douces ou salées, à des températures de zéro à 35°C et à des profondeurs allant jusqu’à 8000 mètres. Cette grande hétérogénéité écologique au sein d’un groupe d’espèces rend particulièrement intéressant l’étude de l’évolution de leurs systèmes sensoriels qui sont impliqués dans un grand nombre de fonctions essentielles comme le déplacement, l’alimentation et la reproduction. Dans cette thèse, j’ai mené des études de génomique comparative afin de mieux comprendre l’évolution de l’olfaction chez les actinoptérygiens et de la vision chez des actinoptérygiens cavernicoles. La détection de molécules odorantes est assurée par les récepteurs olfactifs, protéines présentes dans la membrane des neurones sensoriels de l’épithélium olfactif. Cet épithélium peut avoir une organisation plus ou moins complexe en fonction de l’espèce, notamment par la présence d’un nombre différent de lamelles, ce qui fait varier la dimension de la surface d’échange avec le milieu extérieur. En analysant le génome de 185 actinoptérygiens, nous avons observé une grande variabilité du nombre de gènes codant les récepteurs olfactifs et une forte corrélation entre la taille de ce répertoire de gènes et le nombre de lamelles, probablement parce qu’une grande surface d’épithélium olfactif est nécessaire pour qu’un grand nombre de récepteurs puisse être exprimés. Ainsi, alors que les polyptères (Erpetoichthys calabaricus et Polypterus senegalus) possèdent plus d’un millier de récepteurs différents et que leur organe olfactif est constitué de centaines de lamelles, le poisson lune (Mola mola) ne présente qu’un repli médian au niveau d’un épithélium olfactif réduit et ne possède qu’une trentaine de récepteurs différents. Ces données, cohérentes au niveau morphologique et moléculaire, suggère que les capacités olfactives sont probablement très différentes entre actinoptérygiens. Par ailleurs, nous avons étudié l’évolution de gènes impliqués dans la photoréception chez des poissons cavernicoles qui ont des yeux plus ou moins dégénérés. En recherchant la présence de mutations perte de fonction (mutations qui rendent un gène non fonctionnel, ou pseudogène), nous avons montré la présence de pseudogènes plus ou moins nombreux en fonction des espèces considérées, et nous en avons déduit que les gènes de photoréception sont dispensables chez ces poissons vivant dans l’obscurité. En revanche, les gènes impliqués dans le cycle circadien et la pigmentation sont pour la plupart sous sélection purificatrice, probablement à cause de leur pléiotropie, c’est-à-dire leur implication dans de multiples processus biologiques. Seuls quelques gènes sont pseudogénisés de façon récurrente chez plusieurs espèces cavernicoles, suggérant qu’ils sont dispensables dans l’obscurité des grottes et seraient souvent impliqués dans la dépigmentation et la perte du cycle circadien dans les grottes. En utilisant différentes méthodes qui reposent sur l’analyse du changement de pression de sélection sur les gènes de la photoréception au moment du passage de la vie épigée à la vie hypogée, nous avons estimé que les poissons cavernicoles étudiés sont relativement récents, c’est-à-dire qu’ils ont colonisé des grottes entre le début du Pliocène (~5 millions d’années) et la fin du Pléistocène (~10 000 ans)

Evolution of vision and olfaction genes in ray-finned fishes

Avec environ 35 000 espèces décrites, les poissons à nageoires rayonnées, ou actinoptérygiens, représentent environ la moitié des espèces de vertébrés et plus de 95% des vertébrés aquatiques. Ces animaux ont colonisé un grand nombre de milieux différents, que ce soit en eaux douces ou salées, à des températures de zéro à 35°C et à des profondeurs allant jusqu’à 8000 mètres. Cette grande hétérogénéité écologique au sein d’un groupe d’espèces rend particulièrement intéressant l’étude de l’évolution de leurs systèmes sensoriels qui sont impliqués dans un grand nombre de fonctions essentielles comme le déplacement, l’alimentation et la reproduction. Dans cette thèse, j’ai mené des études de génomique comparative afin de mieux comprendre l’évolution de l’olfaction chez les actinoptérygiens et de la vision chez des actinoptérygiens cavernicoles. La détection de molécules odorantes est assurée par les récepteurs olfactifs, protéines présentes dans la membrane des neurones sensoriels de l’épithélium olfactif. Cet épithélium peut avoir une organisation plus ou moins complexe en fonction de l’espèce, notamment par la présence d’un nombre différent de lamelles, ce qui fait varier la dimension de la surface d’échange avec le milieu extérieur. En analysant le génome de 185 actinoptérygiens, nous avons observé une grande variabilité du nombre de gènes codant les récepteurs olfactifs et une forte corrélation entre la taille de ce répertoire de gènes et le nombre de lamelles, probablement parce qu’une grande surface d’épithélium olfactif est nécessaire pour qu’un grand nombre de récepteurs puisse être exprimés. Ainsi, alors que les polyptères (Erpetoichthys calabaricus et Polypterus senegalus) possèdent plus d’un millier de récepteurs différents et que leur organe olfactif est constitué de centaines de lamelles, le poisson lune (Mola mola) ne présente qu’un repli médian au niveau d’un épithélium olfactif réduit et ne possède qu’une trentaine de récepteurs différents. Ces données, cohérentes au niveau morphologique et moléculaire, suggère que les capacités olfactives sont probablement très différentes entre actinoptérygiens. Par ailleurs, nous avons étudié l’évolution de gènes impliqués dans la photoréception chez des poissons cavernicoles qui ont des yeux plus ou moins dégénérés. En recherchant la présence de mutations perte de fonction (mutations qui rendent un gène non fonctionnel, ou pseudogène), nous avons montré la présence de pseudogènes plus ou moins nombreux en fonction des espèces considérées, et nous en avons déduit que les gènes de photoréception sont dispensables chez ces poissons vivant dans l’obscurité. En revanche, les gènes impliqués dans le cycle circadien et la pigmentation sont pour la plupart sous sélection purificatrice, probablement à cause de leur pléiotropie, c’est-à-dire leur implication dans de multiples processus biologiques. Seuls quelques gènes sont pseudogénisés de façon récurrente chez plusieurs espèces cavernicoles, suggérant qu’ils sont dispensables dans l’obscurité des grottes et seraient souvent impliqués dans la dépigmentation et la perte du cycle circadien dans les grottes. En utilisant différentes méthodes qui reposent sur l’analyse du changement de pression de sélection sur les gènes de la photoréception au moment du passage de la vie épigée à la vie hypogée, nous avons estimé que les poissons cavernicoles étudiés sont relativement récents, c’est-à-dire qu’ils ont colonisé des grottes entre le début du Pliocène (~5 millions d’années) et la fin du Pléistocène (~10 000 ans).With about 35,000 described species, ray-finned fishes, also called actinopterygians, represent almost half of all vertebrate species and more than 95% of all aquatic vertebrates. These animals have colonized a large number of different environments, both in fresh and salt water, in temperatures ranging from zero to 35°C and at depths of up to 8000 meters. These highly heterogeneous ecological niches within a species group makes it particularly interesting to study the evolution of their sensory systems, which are involved in a number of essential functions such as navigation, feeding and reproduction. In this thesis, I undertook comparative genomic studies to better understand the evolution of olfaction across actinopterygians and vision in cave-dwelling actinopterygians. The detection of odorant molecules is ensured by olfactory receptors, proteins expressed on the surface of the membrane of the sensory neurons in the olfactory epithelium. This epithelium can display a more or less complex organization depending on the species, in particular by the presence of different numbers of lamellae, regulating the size of the exchange surface with the external environment. By analyzing the genome of 185 actinopterygians, we observed a great variability in the number of genes encoding olfactory receptors and a strong correlation between the size of this gene repertoire and the number of lamellae, probably because a large surface area of olfactory epithelium is necessary for a large number of receptors to be expressed. Thus, whereas polypterids (Erpetoichthys calabaricus and Polypterus senegalus) possess more than a thousand different receptors with an olfactory organ that consists of hundreds of lamellae, the sunfish (Mola mola) has only a median fold in a reduced olfactory epithelium and possesses only about thirty different receptors. These coherent morphological and molecular data suggest that the olfactory capacities are probably very variable between actinopterygians. In addition, we have studied the evolution of genes involved in photoreception in cave-dwelling fish with more or less degenerate eyes. By looking for the presence of loss-of-function mutations (mutations that makes a gene non-functional, a pseudogene), we have shown the presence of more or less numerous pseudogenes depending on the species, suggesting that photoreception genes are dispensable in these fishes living in the dark. Conversely, most genes involved in the circadian cycle and pigmentation are under purifying selection, probably because of their pleiotropy (genes involved in multiple biological processes). Only a few genes are recurrently pseudogenized in cavefishes, suggesting that they are dispensable in the darkness of caves and could often be involved in depigmentation and loss of circadian clock in caves. Using different methods relying on the analysis of selective shift on photoreception genes at the time of transition from surface to cave, we estimated that the cavefishes we studied are relatively recent, i.e. they colonized caves between the early Pliocene (~5 million years ago) and the late Pleistocene (~10,000 years ago)

Évolution de gènes de la vision et de l'olfaction chez les poissons à nageoires rayonnées

With about 35,000 described species, ray-finned fishes, also called actinopterygians, represent almost half of all vertebrate species and more than 95% of all aquatic vertebrates. These animals have colonized a large number of different environments, both in fresh and salt water, in temperatures ranging from zero to 35°C and at depths of up to 8000 meters. These highly heterogeneous ecological niches within a species group makes it particularly interesting to study the evolution of their sensory systems, which are involved in a number of essential functions such as navigation, feeding and reproduction. In this thesis, I undertook comparative genomic studies to better understand the evolution of olfaction across actinopterygians and vision in cave-dwelling actinopterygians. The detection of odorant molecules is ensured by olfactory receptors, proteins expressed on the surface of the membrane of the sensory neurons in the olfactory epithelium. This epithelium can display a more or less complex organization depending on the species, in particular by the presence of different numbers of lamellae, regulating the size of the exchange surface with the external environment. By analyzing the genome of 185 actinopterygians, we observed a great variability in the number of genes encoding olfactory receptors and a strong correlation between the size of this gene repertoire and the number of lamellae, probably because a large surface area of olfactory epithelium is necessary for a large number of receptors to be expressed. Thus, whereas polypterids (Erpetoichthys calabaricus and Polypterus senegalus) possess more than a thousand different receptors with an olfactory organ that consists of hundreds of lamellae, the sunfish (Mola mola) has only a median fold in a reduced olfactory epithelium and possesses only about thirty different receptors. These coherent morphological and molecular data suggest that the olfactory capacities are probably very variable between actinopterygians. In addition, we have studied the evolution of genes involved in photoreception in cave-dwelling fish with more or less degenerate eyes. By looking for the presence of loss-of-function mutations (mutations that makes a gene non-functional, a pseudogene), we have shown the presence of more or less numerous pseudogenes depending on the species, suggesting that photoreception genes are dispensable in these fishes living in the dark. Conversely, most genes involved in the circadian cycle and pigmentation are under purifying selection, probably because of their pleiotropy (genes involved in multiple biological processes). Only a few genes are recurrently pseudogenized in cavefishes, suggesting that they are dispensable in the darkness of caves and could often be involved in depigmentation and loss of circadian clock in caves. Using different methods relying on the analysis of selective shift on photoreception genes at the time of transition from surface to cave, we estimated that the cavefishes we studied are relatively recent, i.e. they colonized caves between the early Pliocene (~5 million years ago) and the late Pleistocene (~10,000 years ago).Avec environ 35 000 espèces décrites, les poissons à nageoires rayonnées, ou actinoptérygiens, représentent environ la moitié des espèces de vertébrés et plus de 95% des vertébrés aquatiques. Ces animaux ont colonisé un grand nombre de milieux différents, que ce soit en eaux douces ou salées, à des températures de zéro à 35°C et à des profondeurs allant jusqu’à 8000 mètres. Cette grande hétérogénéité écologique au sein d’un groupe d’espèces rend particulièrement intéressant l’étude de l’évolution de leurs systèmes sensoriels qui sont impliqués dans un grand nombre de fonctions essentielles comme le déplacement, l’alimentation et la reproduction. Dans cette thèse, j’ai mené des études de génomique comparative afin de mieux comprendre l’évolution de l’olfaction chez les actinoptérygiens et de la vision chez des actinoptérygiens cavernicoles. La détection de molécules odorantes est assurée par les récepteurs olfactifs, protéines présentes dans la membrane des neurones sensoriels de l’épithélium olfactif. Cet épithélium peut avoir une organisation plus ou moins complexe en fonction de l’espèce, notamment par la présence d’un nombre différent de lamelles, ce qui fait varier la dimension de la surface d’échange avec le milieu extérieur. En analysant le génome de 185 actinoptérygiens, nous avons observé une grande variabilité du nombre de gènes codant les récepteurs olfactifs et une forte corrélation entre la taille de ce répertoire de gènes et le nombre de lamelles, probablement parce qu’une grande surface d’épithélium olfactif est nécessaire pour qu’un grand nombre de récepteurs puisse être exprimés. Ainsi, alors que les polyptères (Erpetoichthys calabaricus et Polypterus senegalus) possèdent plus d’un millier de récepteurs différents et que leur organe olfactif est constitué de centaines de lamelles, le poisson lune (Mola mola) ne présente qu’un repli médian au niveau d’un épithélium olfactif réduit et ne possède qu’une trentaine de récepteurs différents. Ces données, cohérentes au niveau morphologique et moléculaire, suggère que les capacités olfactives sont probablement très différentes entre actinoptérygiens. Par ailleurs, nous avons étudié l’évolution de gènes impliqués dans la photoréception chez des poissons cavernicoles qui ont des yeux plus ou moins dégénérés. En recherchant la présence de mutations perte de fonction (mutations qui rendent un gène non fonctionnel, ou pseudogène), nous avons montré la présence de pseudogènes plus ou moins nombreux en fonction des espèces considérées, et nous en avons déduit que les gènes de photoréception sont dispensables chez ces poissons vivant dans l’obscurité. En revanche, les gènes impliqués dans le cycle circadien et la pigmentation sont pour la plupart sous sélection purificatrice, probablement à cause de leur pléiotropie, c’est-à-dire leur implication dans de multiples processus biologiques. Seuls quelques gènes sont pseudogénisés de façon récurrente chez plusieurs espèces cavernicoles, suggérant qu’ils sont dispensables dans l’obscurité des grottes et seraient souvent impliqués dans la dépigmentation et la perte du cycle circadien dans les grottes. En utilisant différentes méthodes qui reposent sur l’analyse du changement de pression de sélection sur les gènes de la photoréception au moment du passage de la vie épigée à la vie hypogée, nous avons estimé que les poissons cavernicoles étudiés sont relativement récents, c’est-à-dire qu’ils ont colonisé des grottes entre le début du Pliocène (~5 millions d’années) et la fin du Pléistocène (~10 000 ans)

Pourquoi le taux de mutation n’est-il jamais égal à zéro ?

International audienceAlfred H. Sturtevant fut le premier à s’en étonner : le taux de mutation est faible mais n’atteint jamais zéro. Pourtant, la plupart des mutations qui modifient le phénotype ont un effet délétère, les individus qui produisent le moins de mutants génèrent donc plus de descendants viables et fertiles. La sélection naturelle devrait ainsi progressivement faire tendre le taux de mutation vers zéro au cours des générations. Des analyses récentes suggèrent que ce taux dépend principalement de la taille efficace des génomes et de l’effectif efficace des populations. Le maintien de taux de mutation plus élevés que nécessaire illustrerait les limites de la sélection naturelle dans un monde vivant constitué de populations de taille finie

Diversity and evolution of the vertebrate chemoreceptor gene repertoire

Abstract Chemoreception – the ability to smell and taste – is an essential sensory modality of most animals. The number and type of chemical stimuli that animals can perceive depends primarily on the diversity of chemoreceptors they possess and express. In vertebrates, six families of G protein-coupled receptors form the core of their chemosensory system, the olfactory/pheromone receptor gene families OR, TAAR, V1R and V2R, and the taste receptors T1R and T2R. Here, we study the vertebrate chemoreceptor gene repertoire and its evolutionary history. Through the examination of 1,527 vertebrate genomes, we uncover substantial differences in the number and composition of chemoreceptors across vertebrates. We show that the chemoreceptor gene families are co-evolving, highly dynamic, and characterized by lineage-specific expansions (for example, OR in tetrapods; TAAR, T1R in teleosts; V1R in mammals; V2R, T2R in amphibians) and losses. Overall, amphibians, followed by mammals, are the vertebrate clades with the largest chemoreceptor repertoires. While marine tetrapods feature a convergent reduction of chemoreceptor numbers, the number of OR genes correlates with habitat in mammals and birds and with migratory behavior in birds, and the taste receptor repertoire correlates with diet in mammals and with aquatic environment in fish

Ancient and Nonuniform Loss of Olfactory Receptor Expression Renders the Shark Nose a De Facto Vomeronasal Organ

International audienceCartilaginous fishes are renowned for a keen sense of smell, a reputation based on behavioral observations and supported by the presence of large and morphologically complex olfactory organs. At the molecular level, genes belonging to the four families coding for most olfactory chemosensory receptors in other vertebrates have been identified in a chimera and a shark, but it was unknown whether they actually code for olfactory receptors in these species. Here, we describe the evolutionary dynamics of these gene families in cartilaginous fishes using genomes of a chimera, a skate, a sawfish, and eight sharks. The number of putative OR, TAAR, and V1R/ORA receptors is very low and stable, whereas the number of putative V2R/OlfC receptors is higher and much more dynamic. In the catshark Scyliorhinus canicula, we show that many V2R/OlfC receptors are expressed in the olfactory epithelium in the sparsely distributed pattern characteristic for olfactory receptors. In contrast, the other three vertebrate olfactory receptor families are either not expressed (OR) or only represented with a single receptor (V1R/ORA and TAAR). The complete overlap of markers of microvillous olfactory sensory neurons with pan-neuronal marker HuC in the olfactory organ suggests the same cell-type specificity of V2R/OlfC expression as for bony fishes, that is, in microvillous neurons. The relatively low number of olfactory receptors in cartilaginous fishes compared with bony fishes could be the result of an ancient and constant selection in favor of a high olfactory sensitivity at the expense of a high discrimination capability

The nature and distribution of putative non-functional alleles suggest only two independent events at the origins of Astyanax mexicanus cavefish populations

International audienceAbstract Background Several studies suggested that cavefish populations of Astyanax mexicanus settled during the Late Pleistocene. This implies that the cavefish’s most conspicuous phenotypic changes, blindness and depigmentation, and more cryptic characters important for cave life, evolved rapidly. Results Using the published genomes of 47 Astyanax cavefish from la Cueva de El Pachón, El Sótano de la Tinaja, La Cueva Chica and El Sótano de Molino, we searched for putative loss-of-function mutations in previously defined sets of genes, i.e. , vision, circadian clock and pigmentation genes. Putative non-functional alleles for four vision genes were identified. Then, we searched genome-wide for putative non-functional alleles in these four cave populations. Among 512 genes with segregating putative non-functional alleles in cavefish that are absent in surface fish, we found an enrichment in visual perception genes. Among cavefish populations, different levels of shared putative non-functional alleles were found. Using a subset of 12 genes for which putative loss-of-function mutations were found, we extend the analysis of shared pseudogenes to 11 cave populations. Using a subset of six genes for which putative loss-of-function mutations were found in the El Sótano del Toro population, where extensive hybridization with surface fish occurs, we found a correlation between the level of eye regression and the amount of putative non-functional alleles. Conclusions We confirm that very few putative non-functional alleles are present in a large set of vision genes, in accordance with the recent origin of Astyanax mexicanus cavefish. Furthermore, the genome-wide analysis indicates an enrichment of putative loss-of-function alleles in genes with vision-related GO-terms, suggesting that visual perception may be the function chiefly impacted by gene losses related to the shift from a surface to a cave environment. The geographic distribution of putative loss-of-function alleles newly suggests that cave populations from Sierra de Guatemala and Sierra de El Abra share a common origin, albeit followed by independent evolution for a long period. It also supports that populations from the Micos area have an independent origin. In El Sótano del Toro, the troglomorphic phenotype is maintained despite massive introgression of the surface genome

The nature and distribution of non-functional alleles suggest only two independent events at the origins of Astyanax mexicanus cavefish populations

Background: Several studies suggested that cavefish populations of Astyanax mexicanus settled during the Late Pleistocene. This implies that the cavefish’s most conspicuous phenotypic changes, blindness and depigmentation, and more cryptic characters important for cave life, evolved rapidly.Results Using the published genomes of 47 Astyanax cavefish from la Cueva de El Pachón, El Sótano de la Tinaja, La Cueva Chica and El Sótano de Molino, we searched for loss-of-function mutations in previously defined sets of genes, i.e., vision, circadian clock and pigmentation genes — non-functional alleles for four vision genes were identified. Then, we searched genome-wide for non-functional alleles in these four cave populations. Among 512 genes with segregating non-functional alleles, we found an enrichment in visual perception genes. Among cavefish populations, different levels of shared non-functional alleles were found. Using a subset of 12 genes for which loss-of-function mutations were found, we extend the analysis of shared pseudogenes to 11 cave populations. Using a subset of six genes for which loss-of-function mutations were found in the El Sótano del Toro population, where extensive hybridization with surface fish occurs, we found a correlation between the level of eye regression and the amount of non-functional alleles.Conclusions We can confirm that very few non-functional alleles are present in a large set of vision genes, in accordance with the recent origin of Astyanax mexicanus cavefish. Nevertheless, the genome-wide analysis indicates an enrichment of loss-of-function alleles in genes with vision-related GO-terms, suggesting that visual perception may be the function chiefly impacted by gene losses related to the shift from a surface to a cave environment. The geographic distribution of the loss-of-function alleles supports the hypothesis that cave populations from Sierra de Guatemala and Sierra de El Abra share a common origin, albeit followed by independent evolution for a long period of time. It also supports that populations from the Micos area have an independent origin. In El Sótano del Toro, the troglomorphic phenotype is maintained despite massive introgression of the surface genome

Coevolution of the olfactory organ and its receptor repertoire in ray-finned fishes

International audienceBackground Ray-finned fishes (Actinopterygii) perceive their environment through a range of sensory modalities, including olfaction. Anatomical diversity of the olfactory organ suggests that olfaction is differentially important among species. To explore this topic, we studied the evolutionary dynamics of the four main gene families (OR, TAAR, ORA/VR1 and OlfC/VR2) coding for olfactory receptors in 185 species of ray-finned fishes. Results The large variation in the number of functional genes, between 28 in the ocean sunfish Mola mola and 1317 in the reedfish Erpetoichthys calabaricus , is the result of parallel expansions and contractions of the four main gene families. Several ancient and independent simplifications of the olfactory organ are associated with massive gene losses. In contrast, Polypteriformes, which have a unique and complex olfactory organ, have almost twice as many olfactory receptor genes as any other ray-finned fish. Conclusions We document a functional link between morphology of the olfactory organ and richness of the olfactory receptor repertoire. Further, our results demonstrate that the genomic underpinning of olfaction in ray-finned fishes is heterogeneous and presents a dynamic pattern of evolutionary expansions, simplifications, and reacquisitions