Contributions à une meilleur évaluation de la toxicité des pesticides chez l'abeille domestique (Apis mellifera)

Honeybees (Apis mellifera), as a major pollinator of crops are often exposed to pesticides. As a consequence, within the framework of pesticide risk assessment procedures, test guidelines require toxicological data on honeybees. In this context, the first-tier assessment is based on acute and chronic toxicity tests measuring the survival rate of bees in laboratory conditions. However, the mortality related to a dose or a concentration of pesticide can vary depending on the physiological state of bees. Thus, my first objective was to study this intra-specific variability in order to better assess the risks posed by pesticides to honey bees. I showed that pollen quality can influence the ability of bees to eliminate pesticides as well as their sensitivity to them, indicating that the availability of pollen resources can lead to a large variation in honeybee responses to pesticides. I also showed that foragers are more sensitive to an insecticide (sulfoxaflor) than nurse bees upon acute and chronic exposures. Therefore, to avoid an underestimation of the risk posed by insecticides to honeybees, forager bees should be included in regulatory toxicity tests. Then, if a risk is identified for honeybees in the first-tier assessment, a second or third-tier assessment (semi-field or field conditions) is required. In this context, I wrote a synthesis showing that the measure of bee flight activity, because of its ecological relevance and the data it provides on survival rates, is particularly a relevant endpoint to assess pesticides toxicity within the frame of regulatory tests. Then, my second objective was to determine how the monitoring of bee flight activity at the individual and colony levels could help to improve the assessment of pesticide toxicity. I found that exposure to a single dose of insecticide (sulfoxaflor) can generate delayed effects until foraging activity. This result provides an argument for more long-term toxicity tests (> 48h) upon acute exposure to a pesticide. Finally, the quantification of flight activity at the colony level, with the use of bee counters, proved to be promising to identify population loss rates following exposure to a pesticide (sulfoxaflor here), and consequently determine the risks of colony size reduction. In conclusion, I showed that pesticide risk assessment procedures can be improved by considering physiological factors in Tier 1 tests and by integrating the monitoring of bee flight activity, especially at the colony level, in Tier 2 tests.Les abeilles mellifères (Apis mellifera), en tant que pollinisateurs majeurs des cultures, sont souvent exposées aux pesticides. Par conséquent, dans le cadre des procédures d'évaluation des risques liés aux pesticides, les tests réglementaires exigent des données toxicologiques sur les abeilles mellifères. Dans ce contexte, le premier niveau d'évaluation repose sur des tests de toxicité aiguë et chronique mesurant le taux de survie des abeilles en conditions de laboratoire. Cependant, la mortalité liée à une dose ou concentration de pesticide peut varier en fonction de l’état physiologique des abeilles. Ainsi, mon premier objectif a été d'étudier cette variabilité intraspécifique afin de mieux évaluer les risques posés par les pesticides aux abeilles mellifères. J'ai d'abord mis en évidence que la qualité du pollen peut influencer la capacité des abeilles à métaboliser les pesticides ainsi que leur sensibilité à ces derniers, ce qui indique que la disponibilité des ressources polliniques peut entraîner une grande variation des réponses des abeilles mellifères aux pesticides. J'ai également démontré que les butineuses sont plus sensibles à un insecticide (sulfoxaflor) que les nourrices lors d'expositions aiguës et chroniques. Par conséquent, pour éviter une sous-estimation du risque posé par les insecticides aux abeilles mellifères, les abeilles butineuses devraient être incluses dans les tests réglementaires de toxicité des pesticides. Ensuite, si un risque est identifié lors de l'évaluation de premier niveau, une évaluation de deuxième ou troisième niveau en conditions de terrain est nécessaire. Dans ce contexte, j'ai rédigé une synthèse montrant en particulier que la mesure de l'activité de vol des abeilles, de par sa pertinence écologique et des données qu’elle procure sur les taux de survie, représente une mesure particulièrement pertinente pour évaluer la toxicité des pesticides dans le cadre de tests réglementaires. Mon deuxième objectif a donc été de déterminer comment le suivi de l'activité de vol des abeilles à l’échelle individuelle et coloniale pourrait aider à améliorer l'évaluation de la toxicité des pesticides. J’ai ainsi démontré que l'exposition à une dose unique d'insecticide (sulfoxaflor) peut générer des effets différés jusqu'à l'activité de butinage. Ce résultat constitue un argument en faveur de tests de toxicité à plus long terme (> 48h) lors d'une exposition aiguë à un pesticide. Enfin, la quantification, à l’aide de compteur d’abeille, de l’activité de vol à l’échelle des colonies s’avère être très prometteuse pour identifier les taux de pertes populationnelles suite à une exposition à un pesticide (sulfoxaflor ici), et ainsi déterminer les risques consécutifs d’affaiblissement des colonies. En conclusion, j’ai montré que les procédures d'évaluation des risques liés aux pesticides peuvent être améliorées en prenant en compte les facteurs physiologiques dans les tests de niveau 1 et en intégrant dans les tests de niveau 2 la surveillance de l'activité de vol des abeilles, en particulier à l’échelle coloniale

Multi-scale approach to biodiversity proxies of biological control service in European farmlands

Intensive agriculture has profoundly altered biodiversity and trophic relationships in agricultural landscapes, leading to the deterioration of many ecosystem services such as pollination or biological control. Information on which spatio-temporal factors are simultaneously affecting crop pests and their natural enemies is required to improve conservation biological control practices. We conducted a study in 80 winter wheat crop fields distributed in three regions of North-western Europe (Brittany, Hauts-de-France and Wallonia), along intra-regional gradients of landscape complexity. Five taxa of major crop pests (aphids and slugs) and natural enemies (spiders, carabids, and parasitoids) were sampled three times a year, for two consecutive years. We analysed the influence of regional (meteorology), landscape (structure in both the years n and n-1) and local factors (hedge or grass strip field boundaries, and distance to boundary) on the abundance and species richness of crop-dwelling organisms, as proxies of the service/disservice they provide. Firstly, there was higher biocontrol potential in areas with mild winter climatic conditions. Secondly, natural enemy communities were less diverse and had lower abundances in landscapes with high crop and wooded continuities (sum of interconnected crop or wood surfaces), contrary to slugs and aphids. Finally, field boundaries with grass strips were more favourable to spiders and carabids than boundaries formed by hedges, while the opposite was found for crop pests, with the latter being less abundant towards the centre of the fields. We also revealed temporal modulation—and sometimes reversion—of the impact of local elements on crop biodiversity. To some extent, these results are quite unexpected and cause controversy because they show that hedgerows and woodlots should not be the unique cornerstones of agro-ecological landscape design strategies. We point out that combining woody and grassy habitats to take full advantage of the features and ecosystem services they both provide (biological pest control, windbreak effect, soil stabilization) may promote sustainable agricultural ecosystems. It may be possible to both reduce pest pressure and promote natural enemies by accounting for taxa-specific antagonistic responses to multi-scale environmental characteristics