Managed honeybees and South American bumblebees exhibit complementary foraging patterns in highbush blueberry

Despite Apis mellifera being the most widely managed pollinator to enhance crop production, they are not the most suitable species for highbush blueberries, which possess restrictive floral morphology and require buzz-pollination. Thus, the South American bumblebee Bombus pauloensis is increasingly managed as an alternative species in this crop alongside honeybees. Herein, we evaluated the foraging patterns of the two species, concerning the potential pollen transfer between two blueberry co-blooming cultivars grown under open high tunnels during two seasons considering different colony densities. Both managed pollinators showed different foraging patterns, influenced by the cultivar identity which varied in their floral morphology and nectar production. Our results demonstrate that both species are efficient foragers on highbush blueberry and further suggest that they contribute positively to its pollination in complementary ways: while bumblebees were more effective at the individual level (visited more flowers and carried more pollen), the greater densities of honeybee foragers overcame the difficulties imposed by the flower morphology, irrespective of the stocking rate. This study supports the addition of managed native bumblebees alongside honeybees to enhance pollination services and emphasizes the importance of examining behavioural aspects to optimize management practices in pollinator-dependent crops.Instituto de Ingeniería RuralFil: Estravis-Barcala, María Cecilia. Universidad de Buenos Aires. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Departamento de Biodiversidad y Biología Experimental; ArgentinaFil: Estravis-Barcala, María Cecilia. CONICET-Universidad de Buenos Aires. Instituto de Fisiología, Biología Molecular y Neurociencias (IFIBYNE); ArgentinaFil: Macri, Ivana. CONICET-Universidad de Buenos. Instituto de Fisiología, Biología Molecular y Neurociencias; ArgentinaFil: Macri, Ivana. Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria (INTA). Instituto de Ingeniería Rural; ArgentinaFil: Nery, Denise. Universidad de Buenos Aires. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Departamento de Biodiversidad y Biología Experimental; ArgentinaFil: Nery, Denise. CONICET-Universidad de Buenos Aires. Instituto de Fisiología, Biología Molecular y Neurociencias (IFIBYNE); ArgentinaFil: Farina, Walter M. Universidad de Buenos Aires. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Departamento de Biodiversidad y Biología Experimental; ArgentinaFil: Farina, Walter M. CONICET-Universidad de Buenos Aires. Instituto de Fisiología, Biología Molecular y Neurociencias (IFIBYNE); ArgentinaFil: Palottini, Florencia. CONICET-Universidad de Buenos Aires. Instituto de Fisiología, Biología Molecular y Neurociencias (IFIBYNE); ArgentinaFil: Palottini, Florencia. Universidad de Buenos Aires. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Departamento de Biodiversidad y Biología Experimental; Argentin

Cognitive ecology of Apis mellifera in agroecosystems : basic and applied studies in different commercial crops

La abeja Apis mellifera es el principal polinizador introducido en sistemas agrícolas, cuya producción depende de la contratación de colmenas trashumantes que son trasladadas temporalmente hacia cultivos para brindar servicios de polinización. Al arribar, las abejas deben aprender las características del nuevo entorno, mostrando una gran plasticidad conductual para encontrar, discriminar y memorizar las fuentes de alimento más productivas. Entre los procesos cognitivos implicados en el comportamiento recolector, el aprendizaje de los olores florales y la formación de memorias olfativas juegan un papel importante en la explotación de recursos. A pesar del rol dominante de A. mellifera como polinizador introducido en sistemas agrícolas, su eficiencia puede verse limitada frente a otras abejas nativas en ciertos cultivos, tales como el girasol Helianthus annuus para la producción de semillas híbridas, el arándano de tipo ‘Southern highbush’ Vaccinuim corymbosum y el kiwi Actinidia chinensis var. deliciosa. En esta Tesis se planteó el estudio del comportamiento recolector de A. mellifera frente a otras especies nativas, silvestres o manejadas, integrando aspectos ecológicos y comportamentales del polinizador así como ecofisiológicos del cultivo a polinizar. En primer lugar, se observó que en cultivos de girasol con un marcado dimorfismo parental, las abejas A. mellifera y las abejas nativas solitarias del género Melissodes presentaron una distribución espacial y una recolección de recursos diferencial entre las líneas parentales dadoras de polen (macho fértil, MF) y las líneas productoras de semillas (macho estéril, ME). En relación con la transferencia de polen desde plantas MF a plantas ME, aunque ambos grupos exhibieron una alta constancia floral en inflorescencias MF, se encontró polen de girasol en el cuerpo de la mayoría de las abejas melíferas capturadas en plantas ME, por lo cual los granos de polen serían transferidos a las inflorescencias productoras de semilla por las abejas sociales. En segundo lugar, en una plantación mixta de dos cultivares de arándano, las abejas A. mellifera y los abejorros nativos Bombus pauloensis (provenientes de colonias comerciales) recolectaron recursos eficientemente de las flores de arándano, mostrando patrones de comportamiento complementarios. Mientras los abejorros mostraron una mayor frecuencia de visitas y una mayor recolección de polen de arándano durante todo el día, las abejas melíferas pudieron compensar las limitaciones que las flores de arándano les imponen, gracias a su superioridad numérica y a una mayor tendencia a alternar entre cultivares en sus sucesivas visitas, lo cual promovería la polinización cruzada. Por otro lado, teniendo en cuenta las habilidades cognitivas de A. mellifera para aprender olores florales, en esta Tesis se propuso desarrollar herramientas que permitan sesgar sus preferencias recolectoras en base a memorias olfativas. Para ello, se colectaron y analizaron los volátiles florales de los cultivos de arándano y kiwi, a partir de los cuales se desarrollaron distintas mezclas sintéticas candidatas. Las mezclas elegidas como los Formulados Específicos fueron aquéllas que las abejas no pudieron discriminar del olor floral natural de cada cultivo en condicionamientos olfativos bajo el paradigma de respuesta de extensión de probóscide (REP). En una segunda etapa a campo, se estimularon colmenas utilizadas para servicios de polinización con el Formulado Específico, evaluando distintas variables relacionadas con la actividad recolectora de las abejas, así como con el rendimiento de los cultivos. Si bien los incrementos no resultaron estadísticamente significativos para todas las variables evaluadas, se observaron tendencias positivas tanto en la actividad recolectora de la abeja como en el rinde de los cultivos. En suma, los resultados de esta Tesis permiten una mayor comprensión del comportamiento recolector de las abejas melíferas en tres cultivos altamente dependientes de polinización entomófila y de su interacción con otros polinizadores nativos silvestres o introducidos. Asimismo, aportan evidencia a favor del uso de la estimulación olfativa como herramienta para sesgar el comportamiento de las abejas hacia el cultivo de interés y así incrementar su eficiencia polinizadora en sistemas agrícolas.The honeybee Apis mellifera is the main managed pollinator in agroecosystems, whose production relies on hundreds of beehives which are temporarily introduced in the fields to provide pollination services. After arrival, honeybees must learn and remember features of a novel environment, showing great behavioural plasticity in the location, discrimination and memorization of profitable food sources. Among the cognitive processes involved in the foraging behaviour, the learning of floral scents and the formation of olfactory memories play a crucial role in the exploitation of resources. Despite the honeybee dominance as managed pollinator in agroecosystems, its efficiency can be limited in certain crops, such as sunflower (Helianthus annuus) for hybrid seed production, Southern highbush blueberry (Vaccinium corymbosum) and kiwifruit (Actinidia chinensis var. deliciosa). In this Thesis, A. mellifera foraging behaviour was studied in relation to other wild or managed native bees, considering ecological and behavioural aspects of the pollinators as well as ecophysiological characteristics of the crops. Firstly, honeybees and native solitary bees of the genus Melissodes visiting a highly dimorphic sunflower hybrid presented differential spatial distribution and foraging patterns between the pollen-donor (male fertile, MF) and the seed-producing (male sterile, MS) parental lines. In regard to the transfer of pollen from MF to MS sunflowers, although both groups exhibited high floral constancy when foraging in MF, sunflower pollen was found on the body of the great majority of honeybees captured on MS inflorescences, thus indicating that sunflower pollen could be potentially transferred by social bees. Secondly, honeybees and managed native bumblebees Bombus pauloensis showed complementary foraging patterns in a mixed blueberry plantation of two co-blooming cultivars. While bumblebees visited more flowers and carried more blueberry pollen throughout the day, the greater the greater worker population of honeybees was able to overcome the difficulties imposed by the specialized flower morphology of this crop. Also, honeybees were more likely to switch between cultivars than bumblebees, thus promoting cross-pollination. On the other hand, given A. mellifera cognitive abilities to learn floral scents, in this Thesis the development of tools which aimed to bias their foraging preferences based on their olfactory memories was proposed. To this end, the volatiles of blueberry and kiwifruit flowers were collected and analysed, and were then considered for the formulation of different synthetic odorant mixtures. The blends selected as Specific Mimic Odours were those which honeybees could not discriminate from the natural floral scent of each crop in olfactory conditioning protocols under the proboscis extension reflex (PER) paradigm. During a second phase in the field, beehives providing pollination services were stimulated with the Specific Mimic Odours and different variables related to honeybee foraging activity, as well as to the crops yield, were assessed. Although the observed increases did not result statistically significant in all variables measured, positive trends were found both in honeybee foraging activity and in crops yields. Altogether, the results provide valuable knowledge for a more thorough understanding of honeybee foraging behaviour in three highly pollinator-dependent crops and their interaction with other wild and managed native bees. Moreover, this Thesis presents evidence supporting the use of olfactory stimulation as a tool to bias honeybees towards a target crop, thus potentially increasing their pollination efficiency in agroecosystems.Fil: Estravis Barcala, María Cecilia. Universidad de Buenos Aires. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales; Argentina

Conditioning honeybees to a specific mimic odor increases foraging activity on a self-compatible almond variety

Almond is a high-market value crop that benefits from honeybee pollination services, even for self-compatible varieties. Besides, it has been recently shown that the offering of food scented with floral mimic odors specific to different crops biased honeybee foraging preferences towards sunflowers, pear or apple trees. Herein, we analyzed the floral volatiles of two almond self-compatible varieties to propose potential mimic odors. The mixture which bees discriminated the least from the natural floral scent in olfactory conditioning assays was chosen as almond mimic (AM). In the field, colonies fed AM-scented sucrose solution increased their foraging activity and amounts of stored pollen compared with colonies fed unscented food. Our results support the conditioning of honeybees to a floral mimic odor as a potential tool to bias their foraging preferences in almond, even applicable to self-compatible varieties. Future studies should address its effect on yield.Fil: Farina, Walter Marcelo. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Oficina de Coordinación Administrativa Ciudad Universitaria. Instituto de Fisiología, Biología Molecular y Neurociencias. Universidad de Buenos Aires. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Instituto de Fisiología, Biología Molecular y Neurociencias; ArgentinaFil: Palottini, Florencia. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Oficina de Coordinación Administrativa Ciudad Universitaria. Instituto de Fisiología, Biología Molecular y Neurociencias. Universidad de Buenos Aires. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Instituto de Fisiología, Biología Molecular y Neurociencias; ArgentinaFil: Estravis Barcala, Maria Cecilia. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Oficina de Coordinación Administrativa Ciudad Universitaria. Instituto de Fisiología, Biología Molecular y Neurociencias. Universidad de Buenos Aires. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Instituto de Fisiología, Biología Molecular y Neurociencias; ArgentinaFil: Arenas, Andres. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Oficina de Coordinación Administrativa Ciudad Universitaria. Instituto de Fisiología, Biología Molecular y Neurociencias. Universidad de Buenos Aires. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Instituto de Fisiología, Biología Molecular y Neurociencias; ArgentinaFil: Balbuena, María Sol. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Oficina de Coordinación Administrativa Ciudad Universitaria. Instituto de Fisiología, Biología Molecular y Neurociencias. Universidad de Buenos Aires. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Instituto de Fisiología, Biología Molecular y Neurociencias; ArgentinaFil: Gonzalez, Andrés. Universidad de la República; Urugua