Uneven abundance of the invasive sun coral over habitat patches of different orientation: An outcome of larval or later benthic processes?

Larval behavior in the water column and preference among natural benthic habitats are known to determine initial spatial distribution patterns in several sessile marine invertebrates. Such larval attributes can be adaptive, promoting adult benthic distributions which maximize their fitness. Further benthic processes may, however, substantially change initial distribution of settlers. In this study, we first characterized spatial distributions of adult colonies and single-polyp recruits of the invasive azooxanthellate coral Tubastraea coccinea over substrates of different orientation, and evaluated their consistency at both small (several tens of meters) and intermediate (a few km) spatial scales. We then assessed, through field and laboratory experiments, larval preferences and relative settlement and recruitment rates on surfaces with different orientations to determine whether processes taking place during the larval and early post-larval stages could help explain the distribution patterns of recruits and adult colonies. Results suggest that larval passive buoyancy and active larval behavior, unrelated to light conditions, determine a clear settlement distribution pattern, in which the density of settlers is highest at undersurfaces and almost nil at upward facing horizontal substrates. Except for an almost absence of settlers, recruits and adult individuals on upward facing horizontal habitat, there is substantial mismatch between the distribution of settlers and that of recruits and adult colonies. The latter were also common in vertical substrate in the field. We speculate that coastal runoff at the study area and subsequent sedimentation may inhibit coral development on flat upward facing habitat, and that competitive interference and pre-emptive interactions with other azooxanthellate corals could constrain abundance of T. coccinea in underface horizontal habitat.CAPES (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior)FAPESP (Fundação de Apoio à Pesquisa do Estado de São Paulo)Research Centre for Marine Biodiversity of theUniversity of São Paulo (NP-Biomar/USP

Ecological traps in shallow coastal waters—Potential effect of heat-waves in tropical and temperate organisms

Mortality of fish has been reported in tide pools during warm days. That means that tide pools are potential ecological traps for coastal organisms, which happen when environmental changes cause maladaptive habitat selection. Heat-waves are predicted to increase in intensity, duration and frequency, making it relevant to investigate the role of tide pools as traps for coastal organisms. However, heat waves can also lead to acclimatization. If organisms undergo acclimatization prior to being trapped in tide pools, their survival chances may increase. Common tide pool species (46 species in total) were collected at a tropical and a temperate area and their upper thermal limits estimated. They were maintained for 10 days at their mean summer sea surface temperature +3°C, mimicking a heat-wave. Their upper thermal limits were estimated again, after this acclimation period, to calculate each species' acclimation response. The upper thermal limits of the organisms were compared to the temperatures attained by tide pool waters to investigate if 1) tide pools could be considered ecological traps and 2) if the increase in upper thermal limits elicited by the acclimation period could make the organisms less vulnerable to this threat. Tropical tide pools were found to be ecological traps for an important number of common coastal species, given that they can attain temperatures higher than the upper thermal limits of most of those species. Tide pools are not ecological traps in temperate zones. Tropical species have higher thermal limits than temperate species, but lower acclimation response, that does not allow them to survive the maximum habitat temperature of tropical tide pools. This way, tropical coastal organisms seem to be, not only more vulnerable to climate warming per se, but also to an increase in the ecological trap effect of tide pools.info:eu-repo/semantics/publishedVersio

Groups travel further: pelagic metamorphosis and polyp clustering allow higher dispersal potential in sun coral propagules

We report that planulae produced by Tubastraea coccinea can metamorphose and aggregate in groups of up to eight polyps in the water column, without previous settlement on benthic substrate. We also evaluated the survival of propagules to test whether different levels of aggregation allowed for longer planktonic life and, therefore, higher dispersal potential. Our results show that pelagic polyps live longer than planulae, probably because they can feed and meet the presumably high-energy demands of swimming. Clusters of two or more individuals lived longer than solitary polyps. However, mortality did not differ between small (2–3 polyps) and large (4–8 polyps) clusters, suggesting the existence of an upper limit to cluster size. Most swimming clusters (80 %) remained alive after 6 months, suggesting that pelagic metamorphosis and cluster formation can be a key life-history feature increasing dispersal potential, population connectivity, and the colonization of new habitats in this invasive species.CAPES (Coordenação de de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior)FAPESP (Fundação de Apoio à Pesquisa do Estado de São Paulo)Research Centre for Marine Biodiversity of the University of São Paulo (NP-Biomar/USP

Influence of pre and post-settlement processes on the occurrence pattern of the sun coral, Tubastraea coccinea, at the north coast of the State of São Saulo

Nesta tese, organizada em capítulos, são apresentados diferentes estudos sobre processos que afetam a história de vida, o potencial de dispersão, as preferências do assentamento larval e o recrutamento efetivo do coral invasor Tubastraea coccinea. No primeiro capítulo, demonstra-se que plânulas produzidas por T. coccinea são capazes de sofrer metamorfose e agregar-se em grupos de até oito pólipos ainda na coluna d´água, sem que ocorra previamente assentamento larval. Nesta seção, foi avaliada também a sobrevivência de propágulos para testar se diferentes níveis de agregação possibilitam uma extensão do período planctônico e, portanto, um aumento do potencial de dispersão. Os resultados obtidos mostram que pólipos natantes sobrevivem mais que plânulas, provavelmente por serem capazes de se alimentar e, assim, suprir a alta demanda energética associada à natação e à procura de um substrato favorável para o assentamento. Grupos de dois ou mais pólipos sobrevivem mais que pólipos solitários. Porém, a mortalidade não diferiu entre agrupamentos pequenos (2-3 pólipos) e grandes (4-8 pólipos), o que sugere que existe um limite para o tamanho ótimo dessas colônias pelágicas. A maioria dos grupos de pólipos que se mantém nadando na coluna d´água (80%) permanece viva após seis meses, o que sugere que a capacidade de sofrer metamorfose no ambiente pelágico e formar colônias de pólipos planctônicos é uma característica chave na história de vida da espécie, incrementando o potencial de dispersão, a conectividade entre populações e a capacidade de colonização de novos ambientes. No segundo capítulo, é caracterizada primeiramente a distribuição espacial de colônias adultas e pólipos fundadores do coral T. coccinea sobre substratos rochosos com diferentes orientações. Para isso, foi avaliada a consistência desses padrões para duas escalas espaciais, uma pequena (de dezenas de metros) e outra intermediária (de unidades de quilômetros). Posteriormente, estudaram-se as preferências durante o assentamento larval e os padrões de recrutamento sobre superfícies com diferentes orientações através de experimentos de campo e laboratório. O objetivo principal desta secção foi determinar se os padrões de distribuição de recrutas e colônias adultas podem ser explicados por processos que ocorrem durante etapas larvais ou pós-larvais iniciais. Os resultados indicam que tanto a flutuabilidade das larvas quanto o comportamento ativo de natação, não relacionado com condições de luminosidade, são fatores que determinam claramente o padrão de distribuição do coral. Como parte desse padrão, observou-se que a densidade de recrutas juvenis é maior em substratos orientados para baixo, sendo quase nula nas superfícies orientadas para cima. Com exceção da quase ausência de indivíduos sobre áreas orientadas para cima, existem diferenças substanciais entre a distribuição de recrutas e adultos para as demais orientações, principalmente para superfícies verticais. Essas diferenças podem estar relacionadas com o escoamento costeiro, o qual é intenso na região de estudo e pode causar depósito excessivo de sedimentos sobre superfícies positivas, inibindo o desenvolvimento de colônias deste coral. Por outro lado, interações competitivas com outras espécies de corais azooxantelados poderiam ser a causa da diminuição da abundância de T. coccinea em substratos negativos. No terceiro e último capítulo desta tese avaliou-se o potencial de interação de Tubastraea coccinea com espécies representativas de uma comunidade bentônica do litoral norte do Estado de São Paulo, recentemente invadida. Amostragens no campo, visando estimar a densidade de recrutas juvenis de T. coccinea sobre diferentes tipos de manchas formadas por organismos incrustantes, foram usadas para obter uma primeira inferência sobre o potencial de facilitação, ou inibição, do recrutamento. Os cnidários Carijoa riisei, Parazoanthus sp e Obelia dichotoma afetaram negativamente o recrutamento do coral sol, enquanto que algas incrustantes coralináceas facilitaram o recrutamento e podem facilitar a colonização do coral. O papel da mediação alelopática foi avaliado a partir de experimentos de laboratório, nos quais foram medidas diferentes componentes do assentamento larval em função da exposição das larvas a extratos brutos de várias espécies acompanhantes. Os testes mostraram a ocorrência geral de alelopatias negativas, as quais em alguns casos levaram apenas à inibição do assentamento, mas em outros à rápida mortalidade das larvas, sugerindo a ação de metabólitos tóxicos. Adicionalmente, foram realizados estudos comparativos de comunidades com a presença, ou ausência, do coral invasor, considerando fatores relevantes para a sua ocorrência, como a orientação do substrato. As comunidades invadidas por T. coccinea tendem a apresentar maior riqueza e equitatividade. A invasão no local de estudo é relativamente recente, pelo que os resultados encontrados devem estar mais relacionados a diferenças na susceptibilidade dessas comunidades à invasão, do que a eventuais efeitos das colônias do coral sol desenvolvidas nas mesmas. Se for assim, o estabelecimento do coral sol no litoral do Estado de São Paulo poderá implicar em uma perda significativa da diversidade biológica de substratos consolidados rasos. Os dados obtidos nesse estudo, abordando aspectos relevantes da vida pelágica e bentônica de T. coccinea, constituem um acervo de informação que poderá subsidiar planos de controle e monitoramento da espécie invasora, contribuindo ao estabelecimento de critérios de gestão de áreas de conservação.In this thesis, organized in chapters, we present studies on the processes affecting the life history, dispersal potential, larval settlement preferences, and effective recruitment of the invasive coral Tubastraea coccinea. In the first chapter we report, for the first time, that larvae produced by the sun coral may metamorphose and aggregate in the water column without previous settling on any substrate. We then compared the survival of different types of propagules to test whether alternative development pathways allow longer pelagic life, and thus higher dispersal potential. Our results show that single-polyps live longer than planulae, probably because they can feed and sustain minimal metabolic activity. Clustered polyps live longer than solitary polyps, as expected if per capita polyp mortality rates are similar between these categories. However, mortality rate did not differ between small (2-3 polyps) and large (4-8 polyps) clusters, indicating that, in overall conditions, polyp performance attain a maximum at intermediate aggregations, setting an eventual adaptive upper limit to cluster size. In our experiment, over 80% of swimming colonies remained alive for a period exceeding six months. We conclude that pelagic metamorphosis and cluster formation may be an important mechanism allowing connectivity among populations and the colonization of new habitats. Moreover, founder individuals resulting from pelagic polyp aggregation can generate greater genetic variability in benthic developing colonies. In the second chapter, we first characterized spatial distributions of adult colonies and single-polyp recruits of the invasive azooxanthellate coral Tubastraea coccinea over substrates of different orientation, and evaluated their consistency at both small (several tens of meters) and intermediate (a few km) spatial scales. We then assessed, through field and laboratory experiments, larval preferences and relative settlement and recruitment rates on surfaces with different orientations to determine whether processes taking place during the larval and early post-larval stages could help explain the distribution patterns of recruits and adult colonies. Results suggest that larval passive buoyancy and active larval behavior, unrelated to light conditions, determine a clear settlement distribution pattern, in which the density of settlers is highest at undersurfaces and almost nil at upward facing horizontal substrates. Except for an almost absence of settlers, recruits and adult individuals on upward facing horizontal habitat, there is substantial mismatch between the distribution of settlers and that of recruits and adult colonies. The latter were also common in vertical substrates in the field. We speculate that coastal runoff at the study area and subsequent sedimentation may inhibit coral development on flat upward facing habitat, and that competitive interference and pre-emptive interactions with native azooxanthellate corals could constrain abundance of T. coccinea in underface horizontal habitat. In the third and final chapter of this thesis, the interactions of representative species of the benthic community of the north shore of São Paulo state with the exotic coral, recently introduced at the study site, were evaluated. Field surveys of the density of juvenile recruits of T. coccinea on different types of patches formed by fouling organisms allowed us to detect the effect of competitor species that inhibit coral recruitment. The Cnidarians Carijoa riisei, Parazoanthus sp and Obelia dichotoma negatively affected the juvenile recruitment of the sun coral. Conversely, it was observed that the recruitment of this scleractinian is considerably greater on several other species (chiefly fouling coralline algae), which act as facilitators and promote coral colonization. The role of allelopathic interactions mediating larval settlement was investigated through a settlement experiment using extracts of different companion species. Results indicated a general negative allelopathic response, either limited to settlement inhibition or leading acute mortality, the latter suggesting toxic effects. We also conducted comparative studies of communities with and without the invasive coral, considering other factors that could influence coral occurrence, such as substratum orientation. Species richness and evenness were general higher in invaded communities. The sun coral invasion is relatively recent in the study area and, therefore, these results are probably related to differences in the susceptibility of these assemblages to be invaded, rather than eventual effects of established colonies on them. If this is so, the establishment of T. coccinea in São Paulo state may lead to a significant loss of biological diversity in shallow rocky habitat. Our data give a full account of relevant aspects of the pelagic and benthic life of this invasive coral, and constitute a collection with no precedence that may subsidize plans of control and monitoring of this invasive species, contributing to the establishment of criteria used in the management of conservation areas

Influence of pre and post-settlement processes on the occurrence pattern of the sun coral, Tubastraea coccinea, at the north coast of the State of São Saulo

Nesta tese, organizada em capítulos, são apresentados diferentes estudos sobre processos que afetam a história de vida, o potencial de dispersão, as preferências do assentamento larval e o recrutamento efetivo do coral invasor Tubastraea coccinea. No primeiro capítulo, demonstra-se que plânulas produzidas por T. coccinea são capazes de sofrer metamorfose e agregar-se em grupos de até oito pólipos ainda na coluna d´água, sem que ocorra previamente assentamento larval. Nesta seção, foi avaliada também a sobrevivência de propágulos para testar se diferentes níveis de agregação possibilitam uma extensão do período planctônico e, portanto, um aumento do potencial de dispersão. Os resultados obtidos mostram que pólipos natantes sobrevivem mais que plânulas, provavelmente por serem capazes de se alimentar e, assim, suprir a alta demanda energética associada à natação e à procura de um substrato favorável para o assentamento. Grupos de dois ou mais pólipos sobrevivem mais que pólipos solitários. Porém, a mortalidade não diferiu entre agrupamentos pequenos (2-3 pólipos) e grandes (4-8 pólipos), o que sugere que existe um limite para o tamanho ótimo dessas colônias pelágicas. A maioria dos grupos de pólipos que se mantém nadando na coluna d´água (80%) permanece viva após seis meses, o que sugere que a capacidade de sofrer metamorfose no ambiente pelágico e formar colônias de pólipos planctônicos é uma característica chave na história de vida da espécie, incrementando o potencial de dispersão, a conectividade entre populações e a capacidade de colonização de novos ambientes. No segundo capítulo, é caracterizada primeiramente a distribuição espacial de colônias adultas e pólipos fundadores do coral T. coccinea sobre substratos rochosos com diferentes orientações. Para isso, foi avaliada a consistência desses padrões para duas escalas espaciais, uma pequena (de dezenas de metros) e outra intermediária (de unidades de quilômetros). Posteriormente, estudaram-se as preferências durante o assentamento larval e os padrões de recrutamento sobre superfícies com diferentes orientações através de experimentos de campo e laboratório. O objetivo principal desta secção foi determinar se os padrões de distribuição de recrutas e colônias adultas podem ser explicados por processos que ocorrem durante etapas larvais ou pós-larvais iniciais. Os resultados indicam que tanto a flutuabilidade das larvas quanto o comportamento ativo de natação, não relacionado com condições de luminosidade, são fatores que determinam claramente o padrão de distribuição do coral. Como parte desse padrão, observou-se que a densidade de recrutas juvenis é maior em substratos orientados para baixo, sendo quase nula nas superfícies orientadas para cima. Com exceção da quase ausência de indivíduos sobre áreas orientadas para cima, existem diferenças substanciais entre a distribuição de recrutas e adultos para as demais orientações, principalmente para superfícies verticais. Essas diferenças podem estar relacionadas com o escoamento costeiro, o qual é intenso na região de estudo e pode causar depósito excessivo de sedimentos sobre superfícies positivas, inibindo o desenvolvimento de colônias deste coral. Por outro lado, interações competitivas com outras espécies de corais azooxantelados poderiam ser a causa da diminuição da abundância de T. coccinea em substratos negativos. No terceiro e último capítulo desta tese avaliou-se o potencial de interação de Tubastraea coccinea com espécies representativas de uma comunidade bentônica do litoral norte do Estado de São Paulo, recentemente invadida. Amostragens no campo, visando estimar a densidade de recrutas juvenis de T. coccinea sobre diferentes tipos de manchas formadas por organismos incrustantes, foram usadas para obter uma primeira inferência sobre o potencial de facilitação, ou inibição, do recrutamento. Os cnidários Carijoa riisei, Parazoanthus sp e Obelia dichotoma afetaram negativamente o recrutamento do coral sol, enquanto que algas incrustantes coralináceas facilitaram o recrutamento e podem facilitar a colonização do coral. O papel da mediação alelopática foi avaliado a partir de experimentos de laboratório, nos quais foram medidas diferentes componentes do assentamento larval em função da exposição das larvas a extratos brutos de várias espécies acompanhantes. Os testes mostraram a ocorrência geral de alelopatias negativas, as quais em alguns casos levaram apenas à inibição do assentamento, mas em outros à rápida mortalidade das larvas, sugerindo a ação de metabólitos tóxicos. Adicionalmente, foram realizados estudos comparativos de comunidades com a presença, ou ausência, do coral invasor, considerando fatores relevantes para a sua ocorrência, como a orientação do substrato. As comunidades invadidas por T. coccinea tendem a apresentar maior riqueza e equitatividade. A invasão no local de estudo é relativamente recente, pelo que os resultados encontrados devem estar mais relacionados a diferenças na susceptibilidade dessas comunidades à invasão, do que a eventuais efeitos das colônias do coral sol desenvolvidas nas mesmas. Se for assim, o estabelecimento do coral sol no litoral do Estado de São Paulo poderá implicar em uma perda significativa da diversidade biológica de substratos consolidados rasos. Os dados obtidos nesse estudo, abordando aspectos relevantes da vida pelágica e bentônica de T. coccinea, constituem um acervo de informação que poderá subsidiar planos de controle e monitoramento da espécie invasora, contribuindo ao estabelecimento de critérios de gestão de áreas de conservação.In this thesis, organized in chapters, we present studies on the processes affecting the life history, dispersal potential, larval settlement preferences, and effective recruitment of the invasive coral Tubastraea coccinea. In the first chapter we report, for the first time, that larvae produced by the sun coral may metamorphose and aggregate in the water column without previous settling on any substrate. We then compared the survival of different types of propagules to test whether alternative development pathways allow longer pelagic life, and thus higher dispersal potential. Our results show that single-polyps live longer than planulae, probably because they can feed and sustain minimal metabolic activity. Clustered polyps live longer than solitary polyps, as expected if per capita polyp mortality rates are similar between these categories. However, mortality rate did not differ between small (2-3 polyps) and large (4-8 polyps) clusters, indicating that, in overall conditions, polyp performance attain a maximum at intermediate aggregations, setting an eventual adaptive upper limit to cluster size. In our experiment, over 80% of swimming colonies remained alive for a period exceeding six months. We conclude that pelagic metamorphosis and cluster formation may be an important mechanism allowing connectivity among populations and the colonization of new habitats. Moreover, founder individuals resulting from pelagic polyp aggregation can generate greater genetic variability in benthic developing colonies. In the second chapter, we first characterized spatial distributions of adult colonies and single-polyp recruits of the invasive azooxanthellate coral Tubastraea coccinea over substrates of different orientation, and evaluated their consistency at both small (several tens of meters) and intermediate (a few km) spatial scales. We then assessed, through field and laboratory experiments, larval preferences and relative settlement and recruitment rates on surfaces with different orientations to determine whether processes taking place during the larval and early post-larval stages could help explain the distribution patterns of recruits and adult colonies. Results suggest that larval passive buoyancy and active larval behavior, unrelated to light conditions, determine a clear settlement distribution pattern, in which the density of settlers is highest at undersurfaces and almost nil at upward facing horizontal substrates. Except for an almost absence of settlers, recruits and adult individuals on upward facing horizontal habitat, there is substantial mismatch between the distribution of settlers and that of recruits and adult colonies. The latter were also common in vertical substrates in the field. We speculate that coastal runoff at the study area and subsequent sedimentation may inhibit coral development on flat upward facing habitat, and that competitive interference and pre-emptive interactions with native azooxanthellate corals could constrain abundance of T. coccinea in underface horizontal habitat. In the third and final chapter of this thesis, the interactions of representative species of the benthic community of the north shore of São Paulo state with the exotic coral, recently introduced at the study site, were evaluated. Field surveys of the density of juvenile recruits of T. coccinea on different types of patches formed by fouling organisms allowed us to detect the effect of competitor species that inhibit coral recruitment. The Cnidarians Carijoa riisei, Parazoanthus sp and Obelia dichotoma negatively affected the juvenile recruitment of the sun coral. Conversely, it was observed that the recruitment of this scleractinian is considerably greater on several other species (chiefly fouling coralline algae), which act as facilitators and promote coral colonization. The role of allelopathic interactions mediating larval settlement was investigated through a settlement experiment using extracts of different companion species. Results indicated a general negative allelopathic response, either limited to settlement inhibition or leading acute mortality, the latter suggesting toxic effects. We also conducted comparative studies of communities with and without the invasive coral, considering other factors that could influence coral occurrence, such as substratum orientation. Species richness and evenness were general higher in invaded communities. The sun coral invasion is relatively recent in the study area and, therefore, these results are probably related to differences in the susceptibility of these assemblages to be invaded, rather than eventual effects of established colonies on them. If this is so, the establishment of T. coccinea in São Paulo state may lead to a significant loss of biological diversity in shallow rocky habitat. Our data give a full account of relevant aspects of the pelagic and benthic life of this invasive coral, and constitute a collection with no precedence that may subsidize plans of control and monitoring of this invasive species, contributing to the establishment of criteria used in the management of conservation areas

Distribution of the values of acclimation response of tropical and temperate organisms.

<p>Distribution of the values of acclimation response of tropical and temperate organisms.</p

ANOVA results for the effect of latitude (tropical <i>vs</i> temperate) and taxonomic group (Mollusca <i>vs</i> Crustacea <i>vs</i> Fish) on CTMax_control, 95% confidence interval (CI) and acclimation.

<p>ANOVA results for the effect of latitude (tropical <i>vs</i> temperate) and taxonomic group (Mollusca <i>vs</i> Crustacea <i>vs</i> Fish) on CTMax_control, 95% confidence interval (CI) and acclimation.</p

Critical thermal maximum (CTMax) of the control (CTMax_control), in green dots, and after 10 days at a +3°C temperature (CTMax_{10 days}), in orange dots, for each species.

<p>Tropical species are presented in the red background area, while temperate species are presented in the blue background area. The red dotted line indicates the highest recorded water temperature in tropical (41.5°C) and temperate (30.6°C) tide pools. The orange dotted line indicates the percentile 99.5 of water temperature in tropical (37.9°C) and temperate (29.0°C) tide pools (<a href="http://www.plosone.org/article/info:doi/10.1371/journal.pone.0192700#pone.0192700.g001" target="_blank">Fig 1</a>).</p

Overall temperature frequency distributions at tide-pools continuously monitored at Avencas (Portugal) and Calhetas (Brazil) during summer.

<p>Data from Avencas was obtained from six replicate pools; two sampled at 15 min intervals in 2014 over 4 d and four sampled hourly in 2015 over 2d. Data from Calhetas was obtained from six replicate pools sampled continuously over 56 d at 2 h intervals during the summer of 2015/6.</p

Distribution of the values of CTMax_control of tropical and temperate organisms.

<p>Distribution of the values of CTMax_control of tropical and temperate organisms.</p