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    Contribution to the study on sound production in clownfishes (Perciformes, Pomacentridae): a multidisciplinary approach

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    Clownfishes (Amphiprion spp.) are brightly colored fishes that are members of the Pomacentridae family. They are well known for their mutualistic relationship with tropical sea anemones. These fishes live in social groups in which there is a size-based dominance hierarchy. In this structure where sex is socially controlled, agonistic interactions are numerous and serve to maintain size differences between individuals adjacent in rank. Several studies have reported that vocalizations are associated with agonistic interactions but precise data are lacking and further investigations are needed. The nature of the sound-producing mechanisms also remained unresolved, only resting on few assumptions. Thereby, the main aim of the present thesis is (1) to determine the fundamental components of the acoustic communication in clownfishes, and (2) to explain the mechanisms of sound production. In order to achieve these objectives, the research has been divided into three different axes. Firstly, the study of the acoustic behaviors shows that no acoustic signal is associated with reproductive activities in clownfishes. Sound recordings during agonistic interactions indicate that these fishes produce two types of sounds. Aggressive sounds are produced during chases and threat displays while submissive (or head shaking) sounds are emitted in reaction to aggressive acts by dominant. Both types of sounds show size-related intraspecific differences in dominant frequency and pulse duration: smaller individuals produce higher frequency and shorter duration pulses than larger individuals, and inversely. Consequently, these sonic features might be useful cues for individual recognition and maintenance of cohesion within the group. Secondly, the study of the sound-producing mechanism highlights that aggressive sounds are initiated by buccal jaw teeth snapping caused by rapid mouth closure attributed to a sonic ligament. It appears that the swimbladder does not function as a resonator that amplifies and changes the quality of sounds. This structure is a highly damped sound source prevented from prolonged resonant vibrations. On the other hand, the rib cage might be the major acoustic radiator and its resonant properties might explain the size-related variations observed in pulse duration and dominant frequency. Thirdly, the comparison of aggressive sounds among fourteen clownfish species indicates that the same relationship between fish size and both dominant frequency and pulse duration is spread over the entire group (i.e. tribe Amphiprionini). These results highlight all species use a highly conservative mechanism of vocalization. Pulse period appears to be the most variable acoustic feature and could be involved in species-specific recognition, as well as pulse duration and dominant frequency in a lesser extent through their relationship with body size. Although sound production appears to be restricted to some agonistic behaviors, these sounds seem to constitute an integral part of the peculiar way of life of clownfishes. The aggressive and submissive sounds would also result from two different mechanisms.  Les poissons clowns (Amphiprion spp.), bien connus pour leur relation de mutualisme avec les anémones de mer, font partie de la famille des Pomacentridae. Ces poissons vivent en groupes hiérarchisés sur la base de la taille. Dans cette structure sociale impliquant le respect de la hiérarchie et de la territorialité, les interactions agonistiques sont nombreuses et ont pour but de maintenir des différences de tailles entre les individus de rang adjacent. Plusieurs études ont indiqué la présence de sons au cours des interactions agonistiques mais celles-ci souffrent d’un manque de caractérisation et des investigations plus poussées s’avèrent nécessaires. Seules quelques hypothèses du mécanisme producteur de sons ont été formulées, mais jamais vérifiées. Ainsi, la présente thèse vise à (1) étudier les composantes fondamentales de la communication acoustique chez les poissons clowns, et (2) comprendre les mécanismes de production de sons. Afin de répondre à ces objectifs, la recherche a été divisée en trois volets principaux. Premièrement, l’étude des comportements acoustiques montre qu’aucun son n’est associé aux différentes activités liées à la reproduction chez les poissons clowns. Les enregistrements au cours des interactions agonistiques indiquent que ces poissons produisent deux types de sons. Les sons d’agression sont émis durant les poursuites et autres comportements de menace alors que les sons de soumission sont produits en réponse à une agression de la part d’un dominant. Ces deux types de sons montrent des variations intraspécifiques liées à la taille : les petits individus produisent des pulsations de courtes durées associées à des fréquences élevées, et inversement. Par conséquent, ces caractéristiques acoustiques pourraient être des signaux utiles dans la reconnaissance de l’individu et le maintien de la cohésion au sein du groupe. Deuxièmement, l’étude du mécanisme de production des sons d’agression montre qu’ils résultent du claquement des dents portées par les mâchoires buccales suite à la fermeture rapide de la bouche produite par l’action d’un ligament sonique. Il apparaît que la vessie natatoire ne fonctionne pas comme un résonateur qui amplifie et change la qualité des sons. Cette structure est une source sonore hautement amortie et dépourvue de vibrations prolongées. En revanche, la cage thoracique pourrait être le principal radiateur acoustique et ses propriétés résonantes pourraient expliquer les variations liées à la taille observées dans la durée et la fréquence des pulsations. Troisièmement, la comparaison des sons d’agression entre 14 espèces de poissons clowns indique que la même relation entre la taille du poisson et la fréquence dominante ainsi qu’entre la taille et la durée des pulsations s’applique à l’ensemble du groupe (i.e. la tribu des Amphiprionini). Ces résultats révèlent que les espèces utilisent toutes un mécanisme très conservé. La période des pulsations semble être la caractéristique acoustique majeure pour l’identification des espèces. La durée des pulsations et la fréquence dominante seraient également impliquées en raison de leurs variations liées à la taille. Bien que la production de sons ne soit associée qu’à quelques comportements agonistiques, les sons semblent être indispensable au mode de vie particulier des poissons clowns. En outre, ces sons d’agression et de soumission résulteraient de deux mécanismes différents

    Interspecific variation of calls in clownfishes: degree of similarity in closely related species

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    Clownfishes are colorful coral reef fishes living in groups in association with sea anemones throughout the Indo-Pacific Ocean. Within their small societies, size hierarchy determines which fish have access to reproduction. These fishes are also prolific callers whose aggressive sounds seem to play an important role in the social hierarchy. Agonistic interactions being involved in daily behaviour suggest how acoustic communication might play an important role in clownfish group. Sounds were recorded and compared in fourteen clownfish species (some of which have never been recorded before) to evaluate the potential role of acoustic communication as an evolutionary driving force. Surprisingly, the relationship between fish size and both dominant frequency and pulse duration is not only species-specific; all the specimens of the 14 species are situated on exactly the same slope, which means the size of any Amphiprion can be predicted by both acoustic features. The number of pulses broadly overlaps among species, whereas the pulse period displays the most variation even if it shows overlap among sympatric species. Sound comparisons between three species (A. akallopisos, A. ocellaris and A. frenatus) having different types of teeth and body shape do not show differences neither in the acoustic waveform nor in the power spectrum. Significant overlap in acoustic features demonstrates that the sound-producing mechanism is highly conservative among species. Differences in the calls of some species are due to size dimorphism and the sound variation might be in this case a by-product. This morphological constraint does not permit a consideration of acoustic communication as the main driving force in the diversification of clownfishes. Moreover, calls are not produced to find mate and consequently are less subject to variations due to partner preference, which restricts the constraints of diversification. Calls are produced to reach and defend the competition to mate access. However, differences in the pulse period between cohabiting species show that, in some case, sounds can help to differentiate the species, to prevent competition between cohabiting species and to promote the diversification of taxa

    Histological study of the sex-change in the skunk clownfish Amphiprion akallopisos

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    peer reviewedSex change in the protandrous fish Amphiprion akallopisos Bleeker, 1853 (F.Pomacentridae) has been analysed. Experiments consisted of placing males together after being separated from their mates, and observe changes in gonad histology at different periods, in order to identify signs of the sex change process. The presence of a first invagination on the male gonad wall, and the observation of the first cortical alveoli oocytes as an indication of the beginning of the vitellogenesis process, was the first symptom of the sex change, which has been detected after 18 days in one of the males. Period needed for the sex changing process was size independent. The process by which wall invagination is converted into ovarian lumen in the future mature ovary is also described

    Sound production in the clownfish Amphiprion clarkii

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    Although clownfish sounds were recorded as early as 1930, the mechanism of sound production has remained obscure. Yet, clownfish are prolific "singers" that produce a wide variety of sounds, described as "chirps" and "pops" in both reproductive and agonistic behavioral contexts. Here, we describe the sonic mechanism of the clownfish Amphiprion clarkii

    The Role of MCM9 in the Etiology of Sertoli Cell-Only Syndrome and Premature Ovarian Insufficiency

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    peer reviewedInfertility in couples is a common problem, with both female and male factors contributing to similar extents. Severe, congenital disorders affecting fertility are, however, rare. While folliculogenesis and spermatogenesis are generally orchestrated via different mechanisms, some genetic anomalies can impair both female and male gametogenesis. Minichromosome maintenance complex component 9 (MCM9) is involved in DNA repair and mutations of the MCM9 gene have been previously reported in females with premature ovarian insufficiency (POI). MCM9 is also an emerging cancer risk gene. We performed next-generation and Sanger sequencing of fertility and related genes and hormonal and imaging studies in a kindred whose members had POI and disordered spermatogenesis. We identified a homozygous pathogenic MCM9 variant, c.394C>T (p.Arg132*) in three sisters affected by POI due to ovarian dysgenesis and their brother who had normal pubertal development but suffered from non-obstructive azoospermia. Testicular biopsy revealed Sertoli cell-only testicular histopathology. No evidence of early onset cancer was found in the homozygotic family members, but they were all young (<30 years) at the time of the study. In the male patient the homozygous MCM9 variant led to normal pubertal development and hormonal levels but caused a Sertoli-cell-only syndrome with non-obstructive azoospermia. In the homozygous females studied, the clinical, hormonal, and gonadal phenotypes revealed ovarian dysgenesis consistent with previous reports. Active screening for potential colorectal and other cancer risks in the homozygotic MCM9 subjects has been instigated

    Temporal variability of settlement in Carapidae larvae at Rangiroa atoll

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    Carapidae (or pearlfish) are eel-like fishes living inside different invertebrates, such as holothurians, sea stars or bivalves. In some Polynesian areas where they live in sympatry, several species (Carapus homei, Carapus mourlani, Carapus boraborensis and Encheliophis gracilis) are able to inhabit the same host species. The heterospecific infestation rate is very rare, suggesting that the four species can compete for their hosts. Some differences in settlement period, breeding period and in pelagic larval duration (PLD) could allow better characterisation of the life history of each species. More than 700 larvae were collected during an entire year on the Rangiroa atoll (French Polynesia). Each species was identified; their settlement pattern was examined and their PLD was deduced from otolith (sagittae) increments. In the four collected species, the settlement pattern differed: C. homei and C. mourlani settle on the reef during the entire year, and show an asynchronous and diffuse breeding cycle. C. boraborensis and E. gracilis have a shorter settlement period which could be compatible with breeding synchronisation. As most reef fishes, Carapidae larvae mainly settle during moonless nights. Moreover, each species presents some plasticity, allowing it to settle on the reef under suitable conditions

    Etude du mécanisme de production de sons chez Amphiprion clarkii (Pomacentridae)

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    Les Pomacentridae constituent une des familles de l’ordre des Perciformes pour lesquels le comportement acoustique a déjà été avéré chez de nombreuses espèces. A l’heure actuelle, sept genres sont référencés comme étant des producteurs de sons : Amphiprion, Dascyllus, Stegastes, Chromis, Abudefduf, Plectroglyphidodon et Hemichromis. Les émissions sonores interviennent principalement dans la reproduction et la défense de territoire ; contribuant ainsi à la survie et au succès reproducteur des individus. Les Amphiprioninae, mieux connus sous le nom de poissons-clowns, créent de véritables clans familiaux au sein d’une même actinie autour de laquelle ils déterminent leur territoire. Ainsi, la production de sons semble jouer un rôle important dans leur comportement ; la structure sociale qui règne chez ces poissons impliquant le respect de la territorialité et de la hiérarchie, les émissions sonores pourraient notamment avoir comme rôle de maintenir une bonne cohésion au sein du groupe. Malgré plusieurs études réalisées sur la production de sons chez les Amphiprion, aucune explication satisfaisante du mécanisme producteur de sons n’a été développée, seules quelques hypothèses ont été formulées. Ce travail repose sur une approche biomécanique de la production de sons basée sur la réalisation de films aux rayons X à l’aide d’une caméra à haute vitesse, combinée à une étude de morphologie fonctionnelle. Le mécanisme sonore serait autre que ceux habituellement proposés (l’action de la vessie natatoire et le grincement des dents des mâchoires pharyngiennes). Il impliquerait la mise en mouvement de nombreuses structures squelettiques, notamment la dépression du plancher pharyngien ; ce dernier engendrerait alors la tension du ligament angulo-cératohyal dont la mise en vibration pourrait être à l’origine des émissions sonore

    Etude de la variabilité temporelle de la colonisation du récif de l'atoll de Rangiroa par des larves de Carapidae (Poissons téléostéens)

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    Le cycle de vie des Carapidae est, comme celui de la majorité des poissons de récifs coralliens, constitué de deux phases. L'une, lagonaire concerne les stades juvénile et adulte alors que l'autre, océanique, implique les stades larvaires auxquels est consacré ce travail. La phase pélagique est achevée lorsque les larves colonisent le récif. De nombreux auteurs ont montré que la colonisation pouvait être sous l'influence de divers facteurs abiotiques (lunaison, température, courants océaniques) et biotiques (prédation, compétitions inter- et intraspécifiques). Les échantillons ont été récoltés dans un hoa de l'atoll de Rangiroa durant une période de un an entre mai 2004 et mai 2005. Les larves ont été capturées de nuit lors du franchissement de la crête récifale. Sur les six espèces de Carapidae symbiontes recensées en Polynésie française, seules quatre (Carapus homei, C. mourlani, C. boraborensis et Encheliophis gracilis) ont été capturées. Le profil de colonisation n'est pas identique pour chaque Carapini et, au sein de chaque espèce, présente des variations d'abondance au cours de l'année. Carapus homei et C. mourlani présentent un cycle de reproduction étalé sur l'année et asynchrone. A l'opposé, C. boraborensis et E. gracilis ont une période de reproduction plus étroite ce qui plaide en faveur de l'existence d'une synchronisation de la reproduction. L'observation du nombre de stries de croissance dans les sagittae (otolithes) a en plus permis de tirer des enseignements sur les modes de vie de Carapini. Les périodes de vie larvaire, de ponte et de de colonisation sont différentes et devraient être tributaires d'un déterminisme génétique. Cependant, chaque espèce présente aussi une certaine plasticité de la vie larvaire lui permettant de choisir le moment de colonisation du récif et assurer ainsi au mieux leur chance de survie. Ainsi, les larves entrent majoritairement en période de nouvelle lune et, ont une croissance accélérée en saison chaude. L'ensemble de ces informations est de nature à contribuer à une meilleure compréhension du cycle de vie complexe des Carapidae. Plus précisément, elles permettent d'appréhender les différentes stratégies mises en place par les Carapini pour maintenir une cohabitation dans les mêmes espèces d'hôtes au sein des mêmes eaux récifales
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