Coevolution of the Tlx homeobox gene with medusa development (Cnidaria: Medusozoa)

Cnidarians display a wide diversity of life cycles. Among the main cnidarian clades, only Medusozoa possesses a swimming life cycle stage called the medusa, alternating with a benthic polyp stage. The medusa stage was repeatedly lost during medusozoan evolution, notably in the most diverse medusozoan class, Hydrozoa. Here, we show that the presence of the homeobox gene Tlx in Cnidaria is correlated with the presence of the medusa stage, the gene having been lost in clades that ancestrally lack a medusa (anthozoans, endocnidozoans) and in medusozoans that secondarily lost the medusa stage. Our characterization of Tlx expression indicate an upregulation of Tlx during medusa development in three distantly related medusozoans, and spatially restricted expression patterns in developing medusae in two distantly related species, the hydrozoan Podocoryna carnea and the scyphozoan Pelagia noctiluca. These results suggest that Tlx plays a key role in medusa development and that the loss of this gene is likely linked to the repeated loss of the medusa life cycle stage in the evolution of Hydrozoa

Genomic and ecological consequences of the loss of a life cycle stage : Pelagia noctiluca as a case study

Les cnidaires, groupe frère des bilatériens, sont des invertébrés principalement marins divisés en deux classes : les anthozoaires, des organismes benthiques regroupant les anémones de mer et les coraux, et les médusozoaires, caractérisés par la présence d’un stade nageant, la méduse. Les médusozoaires sont ubiquitaires et présentent une grande diversité de formes, de développement et de cycle de vie. Le cycle de vie ancestral, appelé méroplanctonique, alterne entre une larve planula, un stade polype benthique à reproduction asexuée, et une méduse pélagique assurant la reproduction sexuée. Au cours de l'évolution, de nombreux taxons de médusozoaires ont acquis un cycle holoplanctonique par perte du stade benthique. C’est notamment le cas du scyphozoaire Pelagia noctiluca, méduse la plus abondante de la mer Méditerranée, dont les juvéniles appelées éphyrules se développent directement à partir d’un œuf fécondé sans passer par un stade polype. Au cours de ma thèse, je me suis intéressé aux conséquences écologiques et génomiques de la perte du stade fixé en utilisant P. noctiluca comme modèle d’étude. Afin de déterminer l’impact écologique de la perte du polype à l’échelle globale et à l’échelle des médusozoaires, j’ai exploité les données de metabarcoding et environnementales générées durant l’expédition Tara Oceans. En intégrant ces données dans un contexte phylogénétique, nous avons pu montrer que chaque acquisition indépendante d’un cycle de vie holoplanctonique est corrélée avec la colonisation de l’océan ouvert. Nous avons également mis en évidence que les méduses holoplanctoniques représentent une abondance relative supérieure, mais une plus faible diversité que les méduses méroplanctoniques et qu’elles sont également moins centrales dans le réseau de cooccurrence du plancton. Afin d’étudier les conséquences génomiques de la perte du stade benthique, je me suis concentré sur le cas de la perte du polype chez Pelagia noctiluca. J’ai généré des ressources génomiques et transcriptomiques aux différents stades du développement chez P. noctiluca, et chez l’espèce la plus proche présentant un stade polype, Chrysaora colorata. La comparaison de ces données a permis de montrer que le génome de P. noctiluca n’a pas subi d’importants réarrangements interchromosomiques, malgré de nombreux réarrangements intrachromosomiques. L’analyse des gènes perdus chez P. noctiluca a révélé une perte privilégiée des gènes spécifiquement exprimés au stade polype chez des espèces présentant ce stade. J’ai de plus étudié l'expression temporelle et spatiale de gènes impliqués dans le développement des cnidaires pendant l'embryogenèse de P. noctiluca et le développement de l’éphyrule. L’intégration de l’ensemble de ces données dans un contexte comparatif avec des espèces apparentées présentant un stade polype permet de proposer des hypothèses sur les mécanismes du développement agissant pendant l'embryogenèse et la formation des méduses chez les scyphozoaires. Les travaux réalisés au cours de cette thèse permettent de mieux comprendre les processus écologiques, génomiques et du développement sous-jacent à la simplification du cycle de vie chez les animaux.Cnidaria, the sister group to bilaterians, are mainly marine invertebrates divided into two classes: the Anthozoa, composed of benthic organisms such as sea anemones and corals, and the Medusozoa, characterized by the presence of a swimming stage, the medusa. Medusozoans are ubiquitous organisms. They exhibit a great diversity of forms, development and life cycle. Their ancestral meroplanktonic life cycle alternates between a planula larva, an asexually reproducing benthic polyp stage, and a pelagic medusa ensuring sexual reproduction. During evolution, many medusozoan taxa have acquired a holoplanktonic life cycle by loss of the benthic stage. This is the case of the scyphozoan species Pelagia noctiluca, the most abundant jellyfish in the Mediterranean Sea, whose juvenile medusae called ephyrae develop directly from a fertilized egg without passing through a polyp stage. During my thesis, I investigated the ecological and genomic consequences of the loss of the fixed stage using P. noctiluca as a case study. To determine the ecological impact of the loss of the in Medusozoa, I exploited the metabarcoding and environmental data generated during the Tara Oceans expedition. By integrating these data into a phylogenetic context, we were able to show that each independent acquisition of a holoplanktonic life cycle is correlated with the colonization of the open ocean. We also found that holoplanktonic medusozoans represent a higher relative abundance, but lower diversity than meroplanktonic medusozoans and are also less central in the plankton co-occurrence network. In order to study the genomic consequences of the loss of the benthic stage, I focused on the loss of the polyp stage in Pelagia noctiluca. I generated genomic and transcriptomic resources at different developmental stages in P. noctiluca as well its closest relative comprising a polyp stage, Chrysaora colorata. Comparing these data, we could demonstrate that the genome of P. noctiluca has not undergone significant inter-chromosomal rearrangements, despite numerous intra-chromosomal rearrangements. The analysis of lost genes in P. noctiluca revealed a privileged loss of genes specifically expressed at the polyp stage across Scyphozoa. I also studied the temporal and spatial expression of genes involved in cnidarian development during P. noctiluca embryogenesis and ephyra development. The integration of all these data in a comparative context, notably with related species exhibiting a polyp stage, made it possible to propose hypotheses on the developmental mechanisms acting during embryogenesis and formation of the medusa in scyphozoans. The work carried out during this PhD thesis provides a better understanding the ecological, development and genomic pattern and processes underlying life cycle simplification in animals

Coevolution of the Tlx homeobox gene with medusa development (Cnidaria: Medusozoa).

Cnidarians display a wide diversity of life cycles. Among the main cnidarian clades, only Medusozoa possesses a swimming life cycle stage called the medusa, alternating with a benthic polyp stage. The medusa stage was repeatedly lost during medusozoan evolution, notably in the most diverse medusozoan class, Hydrozoa. Here, we show that the presence of the homeobox gene Tlx in Cnidaria is correlated with the presence of the medusa stage, the gene having been lost in clades that ancestrally lack a medusa (anthozoans, endocnidozoans) and in medusozoans that secondarily lost the medusa stage. Our characterization of Tlx expression indicate an upregulation of Tlx during medusa development in three distantly related medusozoans, and spatially restricted expression patterns in developing medusae in two distantly related species, the hydrozoan Podocoryna carnea and the scyphozoan Pelagia noctiluca. These results suggest that Tlx plays a key role in medusa development and that the loss of this gene is likely linked to the repeated loss of the medusa life cycle stage in the evolution of Hydrozoa