Impact of cold on grapevine carbon metabolism and floral development

Au vignoble, des nuits froides peuvent se produire pendant la floraison et en particulier au moment de la méiose ovulaire dans les fleurs. La vigne est particulièrement vulnérable puisque la méiose ovulaire se produit lors de la transition du métabolisme de la plante d'un état hétérotrophe à un état autotrophe. Bien que la feuille soit l'organe photosynthétique principal, la jeune inflorescence de vigne possède un statut particulier et participe activement à l'effort reproducteur en exportant la majorité du carbone qu'elle assimile, permettant ainsi le développement des feuilles. Par conséquent, le métabolisme carboné de l'inflorescence lors du développement reproducteur peut être impliqué dans le futur rendement. Chez la vigne, le phénomène de coulure, propre à chaque cépage, peut engendrer des pertes de rendement importantes lorsque la plante est exposée à un stress. Le Pinot noir (PN) est considéré comme un cépage relativement « résistant » à la coulure alors que le taux d'abscission chez le Gewurztraminer (GW) augmente considérablement lors de conditions climatiques défavorables. Chez le PN, l'inflorescence effectue une photosynthèse inférieure et une respiration de nuit supérieure à celle de la feuille. L'activité et la régulation des deux photosystèmes sont très différentes entre ces deux organes lors des premiers stades de développement et les activités des deux photosystèmes sont supérieures au niveau de l'inflorescence. Néanmoins, la protection de la chaîne photosynthétique contre l'excès d'énergie est plus efficace dans la feuille. Contrairement à la feuille, l'activité photosynthétique de l'inflorescence évolue au cours de son développement. En effet, l'activité de la chaîne photosynthétique ainsi que la photosynthèse nette diminuent progressivement au cours de la floraison et le flux cyclique des électrons se met en place pour être finalement supérieur à celui de la feuille. L'activation de ce flux peut alors permettre une synthèse accrue d'ATP, une protection de la chaîne photosynthétique contre les dommages provoqués par un excès d'énergie ou encore la réparation des photosystèmes. Lorsque la nuit froide survient lors de la méiose ovulaire, le métabolisme carboné de l'inflorescence de PN est différemment modifié selon l'intensité du stress. Ainsi, après une nuit à 4°C, la modification de l'activité photosynthétique de l'inflorescence est due à des limitations de nature non-stomatique alors qu'après une nuit à 0°C, cette modification est due à des limitations de nature stomatique. Une nuit à -3°C altère profondément l'activité photosynthétique de l'inflorescence. Ces nuits froides induisent également une accumulation de glucides. Lors du développement floral en conditions optimales, le PN et le GW présentent une activité photosynthétique et un métabolisme carboné différents. La régulation des flux linéaire et cyclique des électrons est également différente. Ce dernier semble avoir une fonction différente chez ces deux cépages avec notamment une possible implication dans la réparation du PSII et/ou dans une synthèse d'ATP accrue à la fin du processus de floraison chez le PN. La chaîne photosynthétique du GW semble mieux protégée ce qui peut expliquer le rendement supérieur de ce cépage en conditions optimales. Néanmoins, l'exposition à une nuit froide entraine des modifications différentes de l'activité de l'inflorescence chez ces cépages avec une perturbation plus importante chez le GW. En effet, chez ce cépage, seule la photosynthèse nette est perturbée suite à la nuit froide alors que chez le PN, les processus de photosynthèse et de respiration sont modifiés. L'activité de la chaîne photosynthétique ainsi que l'activité métabolique de l'inflorescence de GW est également davantage affectée. De manière intéressante, nos résultats suggèrent que ces différentes perturbations de l'activité de l'inflorescence sont dues à des régulations différentes.In the vineyard, cold night can occur during flowering and particularly at time of female meiosis in flowers. In grapevine, stress vulnerability is enhanced because female meiosis occurs when the whole plant physiology is switching its carbon nutrition from mobilization of wood reserves to photosynthesis in the leaves. Nevertheless, although leaf is the major photosynthetic organ, in grapevine, the young inflorescence has a particular status and takes part in the reproductive effort by exporting the majority of assimilated carbon, allowing in particular the leaves development. Consequently, the inflorescence metabolism during this phase can ultimately determines yield. In grapevine, coulure phenomenon, differing according to the cultivar, can generate important yield losses when a stress occurs. Pinot noir (PN) is considered as a cultivar relatively “resistant” to coulure phenomenon whereas Gewurztraminer (GW) abscission rate considerably increases under environmental stress.In PN, inflorescence performs a lower photosynthesis and a higher dark respiration than leaves. Functioning and regulation of PSI and PSII are very different between inflorescence and leaf during the first developmental stages and activities of these photosystems are higher in the inflorescence. Nevertheless, the photosynthetic chain against excess energy is more efficient in the leaf. Contrary to the leaf, the inflorescence photosynthetic activity evolves during the floral development. Indeed, photosynthetic chain activity and net photosynthesis progressively decrease and the cyclic electron flow appears and is higher than in leaf. This activation could provide ATP, protection against photodamage or repair of the photosystems.When cold night occurs at the female meiosis stage, carbohydrate metabolism of the PN inflorescence is differently modified according to the intensity of the cold stress. At 4°C, photosynthesis in the inflorescence is impaired through non-stomatal limitations, whereas at 0°C it is affected through stomatal limitations. A freezing night (-3°C) severely deregulates photosynthesis in the inflorescence. Cold nights also induce accumulation of sugars.Comparing PN and GW, different photosynthetic activity and carbohydrate metabolism have been showed during the floral development under optimal conditions. Regulations of the linear and cyclic electron flow are also different and the cyclic electron flow seems to have a different aim with particularly an implication in the recovery of PSII and ATP synthesis at the end of the flowering process in PN. GW could have higher protection of the photosynthetic chain and consequently gets a higher yield under optimal conditions. Nevertheless, chilling night impacts differently the activity of the inflorescences of both cultivars with higher modification in GW inflorescence. Indeed, in this cultivar, only the net photosynthesis is altered whereas in PN, both net photosynthesis and respiration processes are modified. The photosynthetic chain activity and metabolical activity of the inflorescence are also more affected by the cold night in GW. Interestingly, our results suggest that the different fluctuation of the inflorescence activities as response to the chilled night is due to different regulations

Adaptation of grapevine flowers to cold involves different mechanisms depending on stress intensity.

Grapevine flower development and fruit set are influenced by cold nights in the vineyard. To investigate the impact of cold stress on carbon metabolism in the inflorescence, we exposed the inflorescences of fruiting cuttings to chilling and freezing temperatures overnight and measured fluctuations in photosynthesis and sugar content. Whatever the temperature, after the stress treatment photosynthesis was modified in the inflorescence, but the nature of the alteration depended on the intensity of the cold stress. At 4°C, photosynthesis in the inflorescence was impaired through non-stomatal limitations, whereas at 0°C it was affected through stomatal limitations. A freezing night (-3°C) severely deregulated photosynthesis in the inflorescence, acting primarily on photosystem II. Cold nights also induced accumulation of sugars. Soluble carbohydrates increased in inflorescences exposed to -3°C, 0°C and 4°C, but starch accumulated only in inflorescences of plants treated at 0 and -3°C. These results suggest that inflorescences are able to cope with cold temperatures by adapting their carbohydrate metabolism using mechanisms that are differentially induced according to stress intensity

Changes in (A) maximum efficiency of PSII photochemistry after dark adaptation (F_v/F_m), (B) effective PSII quantum yield (ΦPSII), (C) photochemical quenching (q_P) and (D) non-photochemical quenching (q_NP) in control and 4°C, 0°C or −3°C-treated flowers.

<p>Measurements were performed 2, 24, 48, 120 and 192 h after cold treatment. Values are means ± standard errors (n = 45).</p

Images of chlorophyll fluorescence parameters at 2 h after the end of the night in control and 4°C, 0°C or −3°C-treated inflorescences.

<p>Images of chlorophyll fluorescence parameters at 2 h after the end of the night in control and 4°C, 0°C or −3°C-treated inflorescences.</p

Changes in (A) maximum efficiency of PSII photochemistry after dark adaptation (F_v/F_m), (B) effective PSII quantum yield (ΦPSII), (C) photochemical quenching (q_P) and (D) non-photochemical quenching (q_NP) in control and 4°C, 0°C or −3°C-treated stalks.

<p>Measurements were performed 2, 24, 48, 120 and 192 h after cold treatment. Values are means ± standard errors (n = 45).</p

Results of two-way ANOVA of the impact of night temperature on chlorophyll fluorescence parameters.

<p>Significant results at P≤0.05 (*), P≤0.01 (**), P≤0.001 (***) and not significant (ns), respectively.</p

Results of two-way ANOVA of the impact of night temperature on gas exchange parameters.

<p>Significant results at P≤0.05 (*), P≤0.01 (**), P≤0.001 (***) and not significant (ns), respectively.</p

Results of one-way ANOVA of the impact of night temperature on net photosynthesis (Pn) and stalk non-photochemical quenching (q_NP), compared to the control, at each time point. PS, post stress.

<p>Significant results at P≤0.05 (*), P≤0.01 (**), P≤0.001 (***) and not significant (ns), respectively.</p

Results of two-way ANOVA of the impact of night temperature on carbohydrate content.

<p>Significant results at P≤0.05 (*), P≤0.01 (**), P≤0.001 (***) and not significant (ns), respectively.</p

Content, expressed as % fresh weight (FW), of (A) glucose, (B) fructose, (C) sucrose and (D) starch in control and 4°C, 0°C or −3°C-treated inflorescences.

<p>Measurements were performed 2, 24 and 48 h after cold treatment. Values are means ± standard errors (n = 27).</p