Assessing the reliability of an automated method for measuring dominance hierarchy in non-human primates

Among animal societies, dominance is an important social factor that influences inter-individual relationships. However, assessing dominance hierarchy can be a time-consuming activity which is potentially impeded by environmental factors, difficulties in the recognition of animals, or disturbance of animals during data collection. Here we took advantage of novel devices, machines for automated learning and testing (MALT), designed primarily to study non-human primate cognition, to additionally measure the dominance hierarchy of a semi-free-ranging primate group. When working on a MALT, an animal can be replaced by another, which could reflect an asymmetric dominance relationship. To assess the reliability of our method, we analysed a sample of the automated conflicts with video scoring and found that 74% of these replacements included genuine forms of social displacements. In 10% of the cases, we did not identify social interactions and in the remaining 16% we observed affiliative contacts between the monkeys. We analysed months of daily use of MALT by up to 26 semi-free-ranging Tonkean macaques (Macaca tonkeana) and found that dominance relationships inferred from these interactions strongly correlated with the ones derived from observations of spontaneous agonistic interactions collected during the same time period. An optional filtering procedure designed to exclude chance-driven displacements or affiliative contacts suggests that the presence of 26% of these interactions in data sets did not impair the reliability of this new method. We demonstrate that this method can be used to assess the dynamics of both individual social status, and group-wide hierarchical stability longitudinally with minimal research labour. Further, it facilitates a continuous assessment of dominance hierarchies in captive groups, even during unpredictable environmental or challenging social events, which underlines the usefulness of this method for group management purposes. Altogether, this study supports the use of MALT as a reliable tool to automatically and dynamically assess dominance hierarchy within captive groups of non-human primates, including juveniles, under conditions in which such technology can be used

Quantifying within-group variation in sociality—covariation among metrics and patterns across primate groups and species

It has long been recognized that the patterning of social interactions within a group can give rise to a social structure that holds very different places for different individuals. Such within-group variation in sociality correlates with fitness proxies in fish, birds, and mammals. Broader integration of this research has been hampered by the lack of agreement on how to integrate information from a plethora of dyadic interactions into individual-level metrics. As a step towards standardization, we collected comparative data on affinitive and affiliative interactions from multiple groups each of five species of primates to assess whether the same aspects of sociality are measured by different metrics and indices. We calculated 16 different sociality metrics used in previous research and thought to represent three different sociality concepts. We assessed covariation of metrics within groups and then summarized covariation patterns across all 15 study groups, which varied in size from 5 to 41 adults. With some methodological and conceptual caveats, we found that the number of weak ties individuals formed within their groups represented a dimension of sociality that was largely independent from the overall number of ties as well as from the number and strength of the strong ties they formed. Metrics quantifying indirect connectedness exhibited strong covariation with strong tie metrics and thus failed to capture a third aspect of sociality. Future research linking affiliation and affinity to fitness or other individual level outcomes should quantify inter-individual variation in three aspects: the overall number of ties, the number of weak ties, and the number or strength of strong ties individuals form, after taking into account effects of social network density. Significance statement: In recent years, long-term studies of individually known animals have revealed strong correlations between individual social bonds and social integration, on the one hand, and reproductive success and survival on the other hand, suggesting strong natural selection on affiliative and affinitive behavior within groups. It proved difficult to generalize from these studies because they all measured sociality in slightly different ways. Analyzing covariation between 16 previously used metrics identified only three rather independent dimensions of variation. Thus, different studies have tapped into the same biological phenomenon. How individuals are weakly connected within their group needs further attention.Peer Reviewe

Individual differences in co-representation in three monkey species (Callithrix jacchus, Sapajus apella and Macaca tonkeana) in the joint Simon task: the role of social factors and inhibitory control

Behavioral coordination is involved in many forms of primate interactions. Co-representation is the simultaneous mental representation of one's own and the partner's task and actions. It often underlies behavioral coordination and cooperation success. In humans, the dyadic social context can modulate co-representation. Here, we first investigated whether individual differences in co-representation in the joint Simon task in capuchin monkeys and Tonkean macaques can be explained by social factors, namely dyadic grooming and sociality index, rank difference and eigenvector centrality. These factors did not predict variation in co-representation. However, in this specific task, co-representation reduces rather than facilitates joint performance. Automatic co-representation therefore needs to be inhibited or suppressed to maximize cooperation success. We therefore also investigated whether general inhibitory control (detour-reaching) would predict co-representation in the joint Simon task in Tonkean macaques, brown capuchin and marmoset monkeys. Inhibitory control did neither explain individual differences nor species differences, since marmosets were most successful in their joint performance despite scoring lowest on inhibitory control. These results suggest that the animals' ability to resolve conflicts between self and other representation to increase cooperation success in this task is gradually learned due to frequent exposure during shared infant care, rather than determined by strong general inhibitory control. Further, we conclude that the joint Simon task, while useful to detect co-representation non-invasively, is less suitable for identifying the factors explaining individual differences and thus a more fruitful approach to identify these factors is to design tasks in which co-representation favors, rather than hinders cooperation success. Keywords: Inhibitory control; Joint Simon task; Joint action; Nonhuman primates; Social bond strength; Social cognition

Les orangs-outans aiment-ils peindre ? Étude préliminaire des variations du stress en captivité par dosage du cortisol et observation comportementale lors de l'enrichissement du milieu

La captivité peut être source d'ennui et de stress pour les primates, à l'origine d'une fréquence élevée de comportements stéréotypés et autocentrés. Le stress chronique menace la santé des individus car l'élévation anormale et constante des taux de glucocorticoïdes entraine une dépression du système immunitaire et des séquelles neurologiques. Pour tenter d'y remédier, des enrichissements sont parfois proposés aux animaux des parcs zoologiques. Cette étude préliminaire s'intéresse aux effets de la mise à disposition de matériel de peinture chez des orangs-outans. Les expériences ont été conduites du 30 juin au 22 aout 2014 à la Ménagerie du Jardin des Plantes du Museum National d’Histoire Naturelle, à Paris, avec trois orangs-outans femelles (45, 26 et 9 ans) hébergées ensemble. Le niveau de stress est évalué en combinant étude comportementale et dosage du cortisol salivaire. Avant l'enrichissement (période A de 13 jours) et pendant (période B de 11 jours), les observations visent à définir un budget d'activité, relever les comportements autocentrés et stéréotypés, caractériser les interactions entre orangs-outans et leur utilisation de l'espace et évaluer la densité du public. Lors des enrichissements, le temps passé à manipuler le matériel de dessin et l’usage qui en est fait par les orangs-outans sont également étudiés. Les séances de dessin (7 à 8 par individu) se déroulent soit individuellement soit en groupe, entre 9 h 45 et 10 h 15. Le matériel de peinture est composé d'une feuille et de quatre noisettes de peinture pour enfant (jaune, vert, bleu, rouge). Les sessions sont filmées côté visiteur depuis l'entrée des sujets dans la loge jusqu'à la fin de l'atelier, et leurs productions sont récupérées. Les dosages de cortisol nous permettent de comparer les taux obtenus en conditions normales et ceux en cas d'isolement - a priori stressant - avec ou sans enrichissement. Les trois individus sont d'abord entraînés à une méthode de prélèvement salivaire à l’aide d’une corde imprégnée de miel. Le cortisol est dosé dans des échantillons salivaires collectés (1) à 8 h 30 et 17 h en période A puis (2) à 8 h 30 pour les trois individus et 25 minutes après le début de l'isolement pour ceux qui participent à l'atelier en période B. Les dosages de cortisol salivaire sont effectués par méthode ELISA. Les résultats des dosages (n=39) obtenus lors de la période A valident la méthode de prélèvement de salive utilisée et mettent en évidence l'absence de variations nycthémérales du cortisol salivaire. La comparaison des périodes A et B met en évidence une réduction des comportements autocentrés et stéréotypés lors de l’isolement avec enrichissement, et en période B les valeurs de cortisol sont significativement moins élevées après la séance de dessin qu’à 8 h 30 (n=10 paires), l'ensemble indiquant une diminution du niveau de stress à l'échelle du groupe et des individus. Il existe des différences individuelles à la participation à l'atelier, alors que NN dessine spontanément et passe en moyenne 90 % de la séance à manipuler le matériel de dessin, TD semble surtout observer l'utilisation que NN en fait. Ces résultats préliminaires nous engagent à poursuivre l’étude afin de confirmer les bienfaits de la mise à disposition de matériel de peinture et à utiliser plus largement le dosage salivaire du cortisol pour le suivi du stress chez les orangs-outans en parc zoologique

Mise au point d'un protocole d'évaluation du stress chez les primates captifs et sauvages

Si le stress est un mécanisme adaptatif qui permet aux populations sauvages et captives de s'adapter à une situation donnée, il peut également s'avérer délétère : immunodépression, troubles reproducteurs, cardiovasculaires, digestifs, neurologiques, etc. Inhérent à la notion de bien-être animal, il s'agit toutefois d'un phénomène difficile à quantifier et à évaluer. A travers cette étude, nous avons cherché à définir un protocole de dosage du cortisol utilisable en routine chez de nombreuses espèces de primates, afin d'évaluer le bien-être des animaux en milieu captif et de tester les protocoles existants sur des échantillons prélevés en milieu sauvage. Les objectifs de l'étude sont les suivants : 1/ Mettre au point un protocole de récolte non invasif d'échantillons biologiques en captivité, 2/ Évaluer les variations physiologiques liées au cycle nycthéméral du cortisol, 3/ Comparer deux méthodes d'extraction du cortisol fécal, à savoir une méthode de terrain à une méthode de laboratoire, 4/ Tester la faisabilité de l'évaluation du stress chronique à travers le dosage du cortisol dans le poil. Cette étude préliminaire s'est déroulée en juillet et août 2014 au Muséum national d'Histoire naturelle. Nous avons travaillé sur les orangs-outans (OO) de Bornéo de la ménagerie du Jardin des Plantes (n=3) et sur deux groupes de babouins de Guinée mâles au Parc Zoologique de Paris (n=7+5). Le stress aigu a été étudié chez les OO par le prélèvement de fèces (n=30) en juillet associé à des prélèvements salivaires sur 12 jours en juillet, le matin (n=39) et le soir (n=41), puis pendant 16 jours en août seulement le matin (n=46). Deux mois après une coupe de poils sur l'avant-bras (4*4 cm) des 3 OO, des analyses de cortisol pilaire ont été faites sur la repousse pour évaluer le stress chronique. En milieu naturel, nous avons récolté des échantillons provenant de chimpanzés en Ouganda (2 lots de poils et 20 fèces), de bonobos en RDC (20 fèces) et de gorilles au Cameroun (2 lots de poils). Les dosages du cortisol dans ces différents matériaux biologiques ont été réalisés en duplicata par méthode ELISA. Les résultats des dosages du cortisol salivaire, pilaire ou fécal sont cohérents avec ceux de la bibliographie. Grâce à un travail d'habituation et de training, nous avons pu obtenir des poils facilement et avons pu mettre au point un système de récupération de la salive plusieurs fois par jour. La différence de concentration en cortisol salivaire entre le matin et le soir n'était pas significative, suggérant une absence de variations nycthémérales. Nous n'avons pas mis en évidence de différence significative dans les concentrations en cortisol fécal (n=30 fèces d'orangs-outans) entre les méthodes d'extraction de terrain et de laboratoire, validant la méthode de terrain pour les grands singes en milieu naturel. Les dosages du cortisol pilaire après 2 mois de repousse ont permis d'évaluer un stress chronique sur une période connue. Ces résultats préliminaires permettent de valider les protocoles employés et la mise en place d'études plus approfondies sur l'évaluation du stress par dosage de cortisol chez les primates en milieu naturel et en captivit