Author Correction: Contrasting functional structure of saproxylic beetle assemblages associated to different microhabitats

Correction to: Scientific Reports https://doi.org/10.1038/s41598-020-58408-6, published online 30 January 202

La comunidad de coleópteros saproxílicos en bosque mediterráneo: factores ambientales que condicionan sus ensambles

Los insectos saproxílicos, que dependen de la presencia de madera muerta y/o en descomposición, de hongos de la madera, o bien de la presencia de otros organismos saproxílicos, en algún momento de su ciclo vital, desempeñan una función clave para el correcto funcionamiento de los ecosistemas de bosque, actuando como recicladores de los nutrientes contenidos en la madera en descomposición. La diversidad de insectos saproxílicos, y más concretamente de coleópteros, así como la estructura de los ensambles que conforman, se encuentran condicionadas por una serie de variables de carácter físico, químico y biótico. Comprender cómo este amplio conjunto de variables afecta a los patrones espacio-temporales de las comunidades, resulta esencial a la hora de elaborar estrategias de manejo de los ecosistemas, que permitan preservar este tipo de fauna, en muchas ocasiones, amenazada. Con este marco de fondo, el objetivo general de esta tesis doctoral reside en analizar el conjunto de factores ambientales que afectan a la diversidad y a la distribución espacio-temporal de los ensambles de coleópteros saproxílicos que habitan los bosques mediterráneos de roble melojo ubicados en el oeste de la península ibérica para, de este modo, poder proponer una serie de directrices a seguir, a la hora de manejar este tipo de ecosistemas. Este objetivo general se divide en una serie de objetivos específicos, cada uno de los cuales ha derivado en la redacción de un artículo científico y que pueden ser consultados de manera individualizada en los capítulos II, III y IV. En el capítulo II se evaluó la influencia de un total de 24 variables ambientales a nivel de paisaje y a nivel de árbol, muchas de ellas consecuencia del manejo tradicional del bosque en el oeste ibérico por parte del hombre, analizando la riqueza observada de especies y empleando los estimadores de diversidad verdadera. El estudio permitió demostrar que, son muchas las variables que deben ser tenidas en cuenta a la hora de aplicar estrategias de manejo de los ecosistemas forestales y que no todos los métricos empleados para evaluar la diversidad de los ensambles saproxílicos responden de la misma manera frente a esas variables derivadas del manejo. De acuerdo con los resultados obtenidos, es posible establecer una serie de recomendaciones para la gestión forestal de áreas sometidas a técnicas tradicionales de manejo: favorecer en cierta medida la apertura del medio, reducir la carga ganadera y la explotación de madera a nivel vecinal, mantener en el paisaje un elevado volumen de madera en avanzado estado de descomposición, realizar un trasmoche selectivo de cierta cantidad de árboles para acelerar la aparición de oquedades y conservar los denominados “árboles hábitat”, que presenten microhábitats potenciales para este tipo de fauna, ya sean oquedades o tumores. El capítulo III se centró en analizar la posible influencia de los factores abióticos de temperatura y humedad relativa, en los patrones intranuales mostrados por los ensambles de coleópteros saproxílicos que habitan los bosques de roble melojo en la península ibérica, tanto en términos de riqueza como de composición de especies. Además, se abordó el estudio del tamaño corporal, como un rasgo que puede afectar tanto a la fisiología como a la eficacia biológica (fitness) de las especies y que podría explicar, al menos en parte, la dinámica temporal de estos ensambles. Este estudio permitió demostrar que la dinámica temporal de los ensambles de coleópteros saproxílicos que habitan los bosques de roble en el oeste ibérico está condicionada, al menos en gran medida, por las fluctuaciones anuales de las variables abióticas de temperatura y humedad relativa. Considerando el marco actual de calentamiento global, el hecho de conocer cómo ambas variables abióticas afectan a la estructura y diversidad de estos ensambles, permitirá predecir algunas de las consecuencias que el cambio climático puede tener en la distribución temporal de estas comunidades faunísticas. Además, se observó que no todas las especies de coleópteros saproxílicos muestran la misma plasticidad a la hora de adaptarse a esas fluctuaciones de temperatura y que muchas de ellas pueden permanecer activas únicamente bajo un cierto rango térmico. En este sentido, se recomienda profundizar en el estudio de los rangos térmicos de las especies, ya que proporcionará información muy valiosa a la hora de tratar de entender los patrones temporales mostrados por estos ensambles. Finalmente, en el capítulo IV, se estudió la influencia que pueden tener las emisiones de compuestos orgánicos volátiles (COVs) por parte del roble melojo, en los ensambles de coleópteros saproxílicos que emplean esta especie arbórea como planta hospedadora. Para ello, se partió de la premisa de que los árboles añosos (generalmente de mayor tamaño y en un estado de descomposición avanzado) son más visitados por los insectos saproxílicos, que en el caso de los árboles más jóvenes (generalmente de menor porte y en un estado de descomposición nulo o poco avanzado); las emisiones de COVs podrían explicar, al menos en parte, ciertos aspectos de la etología de este grupo de insectos. A pesar de la ausencia de significación estadística, los resultados mostraron una tendencia clara, que indicó que los árboles de mayor porte (árboles añosos, en un estado de descomposición avanzado) emiten este tipo de compuestos con una mayor intensidad que los árboles de menor tamaño. Si tenemos en cuenta, además, que este estudio demostró que los árboles añosos, de mayor perímetro (generalmente en un estado de senescencia más avanzado) albergaron una mayor riqueza de especies de coleópteros saproxílicos, se llega a la conclusión de que la emisión de COVs debe ser tenida en cuenta como una variable más (dentro del amplio conjunto de las ya comentadas en apartados previos), que puede estar condicionando la dinámica espacio-temporal de los ensambles de coleópteros saproxílicos que habitan los bosques de roble melojo en la península ibérica. Este estudio abre una novedosa vía de investigación que permitirá profundizar en el estudio de la relación directa que puede existir entre los compuestos químicos emitidos por los árboles y la fauna saproxílica circundante

La comunidad de coleópteros saproxílicos en bosque mediterráneo: factores ambientales que condicionan sus ensambles

Los insectos saproxílicos, que dependen de la presencia de madera muerta y/o en descomposición, de hongos de la madera, o bien de la presencia de otros organismos saproxílicos, en algún momento de su ciclo vital, desempeñan una función clave para el correcto funcionamiento de los ecosistemas de bosque, actuando como recicladores de los nutrientes contenidos en la madera en descomposición. La diversidad de insectos saproxílicos, y más concretamente de coleópteros, así como la estructura de los ensambles que conforman, se encuentran condicionadas por una serie de variables de carácter físico, químico y biótico. Comprender cómo este amplio conjunto de variables afecta a los patrones espacio-temporales de las comunidades, resulta esencial a la hora de elaborar estrategias de manejo de los ecosistemas, que permitan preservar este tipo de fauna, en muchas ocasiones, amenazada. Con este marco de fondo, el objetivo general de esta tesis doctoral reside en analizar el conjunto de factores ambientales que afectan a la diversidad y a la distribución espacio-temporal de los ensambles de coleópteros saproxílicos que habitan los bosques mediterráneos de roble melojo ubicados en el oeste de la península ibérica para, de este modo, poder proponer una serie de directrices a seguir, a la hora de manejar este tipo de ecosistemas. Este objetivo general se divide en una serie de objetivos específicos, cada uno de los cuales ha derivado en la redacción de un artículo científico y que pueden ser consultados de manera individualizada en los capítulos II, III y IV. En el capítulo II se evaluó la influencia de un total de 24 variables ambientales a nivel de paisaje y a nivel de árbol, muchas de ellas consecuencia del manejo tradicional del bosque en el oeste ibérico por parte del hombre, analizando la riqueza observada de especies y empleando los estimadores de diversidad verdadera. El estudio permitió demostrar que, son muchas las variables que deben ser tenidas en cuenta a la hora de aplicar estrategias de manejo de los ecosistemas forestales y que no todos los métricos empleados para evaluar la diversidad de los ensambles saproxílicos responden de la misma manera frente a esas variables derivadas del manejo. De acuerdo con los resultados obtenidos, es posible establecer una serie de recomendaciones para la gestión forestal de áreas sometidas a técnicas tradicionales de manejo: favorecer en cierta medida la apertura del medio, reducir la carga ganadera y la explotación de madera a nivel vecinal, mantener en el paisaje un elevado volumen de madera en avanzado estado de descomposición, realizar un trasmoche selectivo de cierta cantidad de árboles para acelerar la aparición de oquedades y conservar los denominados “árboles hábitat”, que presenten microhábitats potenciales para este tipo de fauna, ya sean oquedades o tumores. El capítulo III se centró en analizar la posible influencia de los factores abióticos de temperatura y humedad relativa, en los patrones intranuales mostrados por los ensambles de coleópteros saproxílicos que habitan los bosques de roble melojo en la península ibérica, tanto en términos de riqueza como de composición de especies. Además, se abordó el estudio del tamaño corporal, como un rasgo que puede afectar tanto a la fisiología como a la eficacia biológica (fitness) de las especies y que podría explicar, al menos en parte, la dinámica temporal de estos ensambles. Este estudio permitió demostrar que la dinámica temporal de los ensambles de coleópteros saproxílicos que habitan los bosques de roble en el oeste ibérico está condicionada, al menos en gran medida, por las fluctuaciones anuales de las variables abióticas de temperatura y humedad relativa. Considerando el marco actual de calentamiento global, el hecho de conocer cómo ambas variables abióticas afectan a la estructura y diversidad de estos ensambles, permitirá predecir algunas de las consecuencias que el cambio climático puede tener en la distribución temporal de estas comunidades faunísticas. Además, se observó que no todas las especies de coleópteros saproxílicos muestran la misma plasticidad a la hora de adaptarse a esas fluctuaciones de temperatura y que muchas de ellas pueden permanecer activas únicamente bajo un cierto rango térmico. En este sentido, se recomienda profundizar en el estudio de los rangos térmicos de las especies, ya que proporcionará información muy valiosa a la hora de tratar de entender los patrones temporales mostrados por estos ensambles. Finalmente, en el capítulo IV, se estudió la influencia que pueden tener las emisiones de compuestos orgánicos volátiles (COVs) por parte del roble melojo, en los ensambles de coleópteros saproxílicos que emplean esta especie arbórea como planta hospedadora. Para ello, se partió de la premisa de que los árboles añosos (generalmente de mayor tamaño y en un estado de descomposición avanzado) son más visitados por los insectos saproxílicos, que en el caso de los árboles más jóvenes (generalmente de menor porte y en un estado de descomposición nulo o poco avanzado); las emisiones de COVs podrían explicar, al menos en parte, ciertos aspectos de la etología de este grupo de insectos. A pesar de la ausencia de significación estadística, los resultados mostraron una tendencia clara, que indicó que los árboles de mayor porte (árboles añosos, en un estado de descomposición avanzado) emiten este tipo de compuestos con una mayor intensidad que los árboles de menor tamaño. Si tenemos en cuenta, además, que este estudio demostró que los árboles añosos, de mayor perímetro (generalmente en un estado de senescencia más avanzado) albergaron una mayor riqueza de especies de coleópteros saproxílicos, se llega a la conclusión de que la emisión de COVs debe ser tenida en cuenta como una variable más (dentro del amplio conjunto de las ya comentadas en apartados previos), que puede estar condicionando la dinámica espacio-temporal de los ensambles de coleópteros saproxílicos que habitan los bosques de roble melojo en la península ibérica. Este estudio abre una novedosa vía de investigación que permitirá profundizar en el estudio de la relación directa que puede existir entre los compuestos químicos emitidos por los árboles y la fauna saproxílica circundante

Intra-annual patterns of saproxylic beetle assemblages inhabiting Mediterranean oak forests

The temporal factor has been widely neglected in studies related to species distribution. However, knowing the species phenology throughout the year could be a key element in ecological studies, more so considering the current climate change framework. The intra-annual temporal patterns of the saproxylic beetle assemblage inhabiting the oak forests in the western Iberian Peninsula were evaluated in terms of species richness and composition. Moreover, we analysed the temporal patterns of species richness and body size, with respect to the abiotic factors of temperature and relative humidity. The marked seasonality of the Mediterranean weather governed, to a great extent, the temporal patterns of the assemblage, as both species richness and body size showed a positive correlation with temperature and a negative correlation with relative humidity. The high temperatures reached in August limited the activity of certain species, causing a marked decrease in species richness. The results revealed that species body size decreased in the colder months of the year and vice versa, which could fit with the inverse of Bergmann’s rule; nevertheless, studies are needed to address the contribution of species physiology and autoecology to the observed temporal patterns. Regarding species composition, the partition of beta diversity in its two components showed a constant process of species turnover throughout the year. We conclude that, due to global warming, the study of temporal patterns of assemblages is becoming all the more important, since it could significantly affect the spatio-temporal distribution of species and the interactions between them.Financial support was provided by the “Ministerio de Ciencia e Innovación and fondos EU FEDER” (CGL 2012-31669), and “Generalitat Valenciana” (PROMETEO/2013/034). This research is part of Pablo Ramilo Ríos PhD studies, funded by “Ministerio de Educación, Cultura y Deporte”, through the fellowship FPU13/00096. P. Ramilo acknowledges the PhD scholarship provided by “Ministerio de Educación, Cultura y Deporte” (FPU13/00096)

Contrasting functional structure of saproxylic beetle assemblages associated to different microhabitats

Saproxylic beetles depend on diverse microhabitats that are exploited by different species assemblages. We focused on anlyse the functional trait patterns and functional diversity components of two main assemblages that were collected with window traps (WTs) and hollow emergence traps (HETs) respectively, between three protected areas of the Iberian Peninsula. For that we measured phenological, physiological, morphological, and ecological traits. Results showed that the main microhabitats exploited by each assemblage (WT and HET) constrain most of the morphological traits and trophic guilds. In addition, relative elytra length and predator guild, together with adult activity period, responded to differences at the habitat level (among study areas). HET assemblages were less taxonomically diverse but more functionally diverse than those of WTs, enhancing the functional relevance of tree hollows. Additionally, niche filtering dominated WT assemblages, which were characterised by a narrower functional space and a higher redundancy. In contrast, in the HET assemblages the coexistence of functionally dissimilar species is driven by the niche heterogeneity. HET and WT assemblages differed in the functional space occupied by each within areas, but both assemblages reflected coincident patterns among areas that pointed to a reduction of functional space with management.The financial support was provided by the Ministerio de Economía y Competitividad (projects CGL 2011-23658, CGL2016-78181-R) granted to EM and EG. CPC was supported by the Estonian Research Council (projects MOBJD13 and PSG293), and by the European Union through the European Regional Development Fund (Centre of Excellence EcolChange)

Volatile organic compounds emitted by Quercus pyrenaica Willd. and its relationship with saproxylic beetle assemblages

Volatile organic compounds (VOCs) emitted by plants play a critical role in the structure of the faunal communities that are associated with them. The aim of this work was to provide a detailed list of VOCs emitted by the oak species Quercus pyrenaica Willd. and to analyse the spatio-temporal variation in the emission rates of these compounds and in the diversity of saproxylic beetle assemblages associated with this tree species. VOCs sample collection was carried out by a dynamic flow-through enclosure technique with subsequent analysis by gas chromatography–mass spectrometry. Statistical differences in the emission rates of VOCs and in the diversity of saproxylic beetles were found between seasons. Temperature and relative humidity seemed to be related to these variations. Spatially, neither qualitative nor quantitative statistical differences in the emission of VOCs were found. Nevertheless, the results demonstrated a trend such that larger trees emitted VOCs with higher intensity and hosted a greater diversity of saproxylic beetles. Our hypothesis that beetles responded to certain blends of VOCs emitted at different rates by potential host tress and not so much to the absence or presence of a particular compound was reinforced by the absence of qualitative differences in the VOCs emitted by trees of different sizes. These results open a new field of study, and it will be necessary to become more involved with the subject to evaluate the real influence of these VOCs released by trees in saproxylic beetle assemblages.Financial support was provided by the “Ministerio de Ciencia e Innovación and fondos EU FEDER” (CGL 2012-31669) and “Generalitat Valenciana” (PROMETEO/2013/034). P.R.R. acknowledges the PhD scholarship provided by “Ministerio de Educación, Cultura y Deporte” (FPU13/00096)

Influence of Traditional Management and Environmental Variables on Mediterranean Saproxylic Beetle Assemblages

Mediterranean oak forests of the Iberian Peninsula host a great diversity of saproxylic beetles. For centuries, humans have carried out traditional management practices in this area, at both habitat and tree level, causing changes in forest structure. The aim of this study was to evaluate the anthropic effect of these traditional practices on saproxylic beetle diversity by measuring a set of environmental variables related to forest structure at both plot and tree level. Fauna was collected using window traps over a period of 12 mo. Multiple regression procedures showed which variables significantly affected the diversity of the studied assemblage. Our results demonstrated that the different metrics used to assess the diversity of assemblages responded variably depending on the management strategies applied and the level at which they were carried out. Certain management practices that disrupted the landscape from its natural state, such as the introduction of livestock or the local removal of particular trees, maximized species richness but, nevertheless, had a negative effect on the rest of diversity metrics analyzed. However, other practices such as pollarding, which involves the suppression of the main branch of the tree, had a positive effect on all diversity metrics evaluated as it promoted the formation of potential microhabitats for saproxylic fauna. We concluded that not all types and degrees of traditional forest management favor saproxylic beetle diversity and that different diversity metrics should be taken into consideration in future strategies for the protection and conservation of this fauna.Financial support was provided by the “Ministerio de Ciencia e Innovación and fondos EU FEDER” (CGL 2012–31669) and “Generalitat Valenciana” (PROMETEO/2013/034). This research is part of Pablo Ramilo Ríos PhD studies, funded by “Ministerio de Educación, Cultura y Deporte”, through the fellowship FPU13/00096