História da colonização do ratinho-caseiro, Mus musculus domesticus, em ilhas AtLânticas (Madeira, Açores e Cabo Verde): uma abordagem multilocus

Tese de mestrado, Biologia Evolutiva e do Desenvolvimento, Universidade de Lisboa, Faculdade de Ciências, 2017As ilhas oceânicas são consideradas laboratórios naturais para o estudo da evolução. Os humanos são também agentes de colonização de várias espécies, nomeadamente, mamíferos terrestres, ao transportarem, ativa ou passivamente, estes animais para as ilhas. Uma das introduções mediadas pelo Homem mais icónicas envolve a disseminação mundial do ratinho-caseiro, principalmente da sub-espécie Mus musculus domesticus, com a qual desenvolveu uma associação comensal, iniciada com o a sedentarização humana há 15000 anos. Esta associação permitiu que o ratinho-caseiro quebrasse todas as barreiras geográficas e atingisse as ilhas oceânicas, aquando das primeiras expansões marítimas, colonizando-as. Neste estudo, foi abordada a colonização desta sub-espécie nos arquipélagos da Macaronésia (Madeira, Açores e Cabo Verde) de colonização histórica portuguesa, através de marcadores moleculares de transmissão exclusivamente materna (D-loop, mtDNA), exclusivamente paterna (microssatélites – cromossoma Y) e bi-parental (intrão Ocrl – cromossoma X), numa abordagem filogeográfica. A análise dos vários marcadores permitiu avaliar a origem da colonização inicial através do mtDNA e seguir possíveis vagas secundárias de colonização através da dispersão diferencial de machos e fêmeas. Os resultados obtidos para o marcador D-loop permitiram reforçar a hipótese de que os países do Norte da Europa constituem a fonte provável de colonização do arquipélago da Madeira. Na ilha da Madeira, para os microssatélites do cromossoma Y, foi detetada uma associação a Portugal continental, que se considera posterior à primeira colonização da ilha. Este sinal de machos com uma origem possivelmente diferente da primeira colonização levou à divergência das ilhas da Madeira e Porto Santo para este marcador. O arquipélago dos Açores reflete na sua maioria a ligação histórica, a Portugal continental, numa colonização inicial. Porém, as ilhas de São Jorge e Santa Maria representam uma exceção ao nível do marcador mitocondrial (já descrita) que é agora refletido também para o cromossoma Y, neste estudo. Este padrão aponta para uma colonização diferente destas ilhas em relação às restantes ilhas do arquipélago dos Açores e entre si.. No arquipélago de Cabo Verde, a análise da população da Ilha de Santa Luzia originou padrões diferentes em cada marcador, tendo sido sugerida uma primeira colonização oriunda das populações residentes da ilha da Madeira, à qual se seguiram várias ondas de colonização. A utilização conjunta dos diferentes marcadores moleculares permitiu avançar no conhecimento da história da colonização do ratinho-caseiro nas ilhas estudadas, mas revelou um cenário bastante complexo e de difícil interpretação em algumas delas, principalmente pela falta de dados para algumas áreas geográficas que poderão ter funcionado como fonte colonizadora. A ligação a Portugal continental, país de onde partiram os descobridores e colonizadores destas ilhas, surge na colonização inicial da maioria das ilhas dos Açores, mas também numa colonização secundária no arquipélago da Madeira, reforçando a ocorrência de uma passagem anterior à portuguesa por esta ilha. Por último, a colonização de Santa Luzia sugere uma colonização inicial através de indivíduos com origem no arquipélago da Madeira, refletindo no entanto, um segundo sinal de colonização de machos com associação à ilha de Santa Maria. Este cenário prevê um padrão de colonização complexo para o arquipélago de Cabo Verde, sendo que esta ilha deve refletir, pelo menos em parte, o padrão das ilhas adjacentes devido à sua utilização como porto piscatório.Oceanic islands are considered natural laboratories for the study of evolution. Humans are also colonizing agents for several species, mainly terrestrial mammals, by actively or passively transporting the animals to the islands. One example of species introduction mediated by humans is the worldwide dissemination of the house mouse, most notably of the subspecies Mus musculus domesticus, with which it developed a commensal relationship that began 15.000 years ago. This relationship allowed the house mouse to overcome all geographic barriers and colonize oceanic islands, ever since the beginning of the European maritime expansion. The present study focuses on the colonization history of the house mouse in the Macaronesian archipelagos historically colonized by the Portuguese (Madeira, Azores and Cape Verde) under a phylogeographic approach. To accomplish this, different molecular markers: exclusively maternal inheritance (D-loop, mtDNA), exclusively paternal inheritance (microsatellites – Y chromosome) and biparental inheritance (Ocrl intron – X chromosome). The overall analysis of the different markers allowed the inference of the origin of the initial colonization through the mtDNA analysis and the identification of possible secondary routes of colonization through the results of the X and Y chromosome markers, allowing the assessment of the differential dispersion of males and females. The results obtained for the D-loop reinforced that Northern European countries are the most likely source of initial colonization of the Madeira archipelago. From the microsatellites of the Y chromosome it was detected an association between Madeira and mainland Portugal, which was interpreted as the result of secondary colonization events. These male-inherited markers also revealed a separation between the Madeira and Porto Santo islands. The Azores archipelago displays, in its majority, the historical connection to mainland Portugal through the initial wave of colonization. However, São Jorge and Santa Maria islands represent an exception at the level of the mitochondrial marker (previously described), which was also observed in this study for the Y chromosome markers. This pattern points towards the possibility of a different wave of colonization of these island, separate from the colonization of the rest of the archipelago. In the Cape Verde archipelago, the analysis of the population from the Santa Luzia island originated different patterns for each marker, which led to the suggestion of a first wave of colonization from the populations occupying Madeira, followed by several secondary waves of colonization. The joint analysis of the different molecular markers contributed to advances in the knowledge of the dissemination, throughout history, of the house mouse in the studied archipelagos. However, in some islands it revealed a very complex scenario of difficult interpretation, especially due to the scarcity of data for some of the geographical areas that may have contributed as colonization sources. The connection to mainland Portugal, the historical discoverer and colonizer, arises in the initial colonization of most Azorean islands but also in a secondary colonization of the Madeira archipelago, reflecting the posterior and continuous presence of the Portuguese over the centuries. Finally, the colonization of Santa Luzia suggests an initial colonization through individuals originated from the Madeira archipelago, showing, nonetheless, a signal of male colonization associated with Santa Maria island. This scenario predicts a complex pattern of colonization of the Cape Verde archipelago, as the results for Santa Luzia seem to be somewhat reflecting the diversity patterns of the adjacent islands