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Arbuscular mycorrhizal fungal diversity and composition in pastures of the Azores : assessing the impact of management practices
Tese de doutoramento em Biologia (Ecologia), apresentada à Faculdade de Ciências e Tecnologia da Universidade de Coimbra.Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) are ubiquitous, underground, symbiotic
associations involving a wide diversity of plants (approximately 80%) and obligate
symbiotic fungi of the phylum Glomeromycota thought to have originated 400–500
million years ago. In this intimate association the obligate biotrophic fungi provide
terrestrial plants with minerals, nutrients (particularly inorganic phosphate) and water
increasing the host resistance to biotic and abiotic stresses, including pathogens,
water limitation and environmental pollutants in return for photosynthates. Diversity of
AMF is generally higher in natural and semi-natural systems than in more intensively
managed agroecosystems, where it can be strongly reduced. The objective of this
study was to investigate whether land use type can be characterized by their
arbuscular mycorrhizal fungal (AMF) communities, and to test the potential effect of
AMF indigenous as inoculants on crops productivity and host tolerance to root-knot
Meloidogyne incognita.
AMF community structure associated to Holcus lanatus L. root was studied during two
years in two land uses: semi-natural (Pico do Galhardo- PX; Terra Brava- TB) and
intensive (Agualva 1- RP1; Agualva 2- RP2) pastures of Terceira Island (Azores). The
spore community composition of AMF associated to Holcus lanatus L. root was
determined by taxonomic identification of AMF spores. Thirthy-nine AMF species
representing eight genera were detected in the land uses studied. The most
representative genera of AMF spore community were Glomus, Acaulospora and
Scutellospora. Land use type had no significant effect on AMF spore diversity and
total abundance. This also was confirmed by molecular methods (PCR-DGGE) on
roots of H. lanatus. In Azorean pastureland the input of fertilisers is lower than average
inputs to pastures on the European mainland, which presumably did not contribute to
occurrence of an evident pattern of AMF diversity. However, the reverse was observed
for colonisation of different AMF structures (arbuscules, vesicles and hyphae) on H.
lanatus root, where the highest of AMF colonisation was in semi-natural use.
Colonisation of different AMF structures on H. lanatus root showed a seasonal pattern
between sampling dates. The higher abundance of AMF structures in the summer than
in autumn/winter could be related to nutrient exchanges, host metabolic pathway,
phenology and climatic variations. Striking differences were found in AMF spores composition between land uses.
Species of Glomus were dominant in intensive land uses, while Acaulospora and
Scutellospora predominated in semi-natural ones. Different strategies of colonisation
among AMF and soil nutrient levels may be the most important factors influencing the
AMF community. Members of Glomaceae have a highly infective extra-radical
mycelium that could allow colonising immediately plant roots (early succession), while
members of Gigasporaceae are only capable of propagation via spore dispersal,
therefore colonize plant roots more slowly than members of Glomaceae. Both spore
densities of Glomus, Acaulospora and Scutellospora genera, as well as root
colonisation were related with soil nutrients (N, K, Mg, Ca, OM), but no correlation was
found with soil phosphorus (P). Our results confirm that the degree of AMF benefit to a
host plant depends on plant species. Lolium perenne L. was the most mycorrhizal
dependent plant (DM= 62%), followed by Holcus lanatus L. (DM= 40%) which resulted
in an increase of foliar biomass more than 30 % in both plant species caused by
inoculation with native AMF. Conversely, Lolium multiflorum L. was the less
mycorrhizal dependent (DM= 27%) plant and also the less colonised.
In more than 90% of the samples, inoculation with the native AMF conferred protection
to H. lanatus from the root-knot Meloidogyne incognita. Among the mechanism
proposed to explain the protective effect of AMF, we suggest that plant growth
promotion by AMF, and direct competition between AMF and the nematode for host
colonisation sites and photosynthates were involved.
We conclude that: either AMF spore diversity or AMF diversity on H. lanatus root were
independent of land use intensity; However, in the intensive management regime,
there was a trend to an increased incidence of certain AMF, especially from the
Glomus indicating a potentially severe loss of ecosystem functions under this land use
type; colonisation of different AMF structures was higher in semi-natural land use and
showed a marked seasonal pattern, dependent of plant phenology and metabolic
pathway and climatic conditions. Inoculation with indigenous AMF significantly
increased plant productivity and tolerance to root-knot M. incognita, but degree of AMF
benefit to a host plant varies in function of plant species. Thus, AMF may play an
important role in ecosystems functioning, since their appropriate management can
reduce the use of chemical and energy in agriculture and consequently lead to more
economical and sustainable production systems.Os fungos micorrízicos arbusculares (FMA) são associações simbióticas envolvendo
uma ampla diversidade de plantas (aproximadamente 80%), e fungos simbiontes
obrigatórios do filo Glomeromycota cuja origem estima-se ter ocorrido há 400-500
milhões de anos. Nesta íntima associação o fungo biotrófico obrigatório supre a planta
com minerais, nutrientes (particularmente fosfato inorgânico) e água, aumentando
deste modo, a resistência da planta hospedeira a stresses bióticos e abióticos,
incluindo agentes patogénicos, stress hidríco e poluentes ambientais em troca de
produtos fotossíntetizados. A diversidade de FMA é geralmente mais elevada em
sistemas naturais e semi-naturais do que em agro-ecossistemas mais intensivos,
onde poderá ser fortemente reduzida. O objectivo deste estudo foi investigar se as
comunidades de fungos micorrízicos poderão servir de ferramentas na caracterização
do tipo de maneio do solo, e testar o potencial efeito da inoculação com fungos
nativos na produtividade das culturas, bem como na sua tolerância a nemátodes
formadores de galhas - Meloidogyne incognita.
A estrutura da comunidade micorrízica associada às raízes de Holcus lanatus L. foi
estudada durante dois anos em dois sistemas de uso do solo: pastagens seminaturais
(Pico do Galhardo- PX; Terra Brava- TB) e intensivas (Agualva 1- RP1;
Agualva 2- RP2) da ilha Terceira (Açores). A composição da comunidade de FMA
associada a H. lanatus foi determinada tendo em conta as características
morfológicas dos esporos de FMA. Nos dois sistemas de maneio do solo foram
detectadas 39 espécies de FMA distribuídas por 8 géneros. Os géneros mais
representativos foram Glomus, Acaulospora e Scutellospora. A diversidade de
esporos de FMA, assim como, a sua abundância não foi afectada pelo tipo de maneio
do solo. Este resultado também foi confirmado por via molecular (PCR-DGGE), em
relação à diversidade de espécies da comunidade fúngica nas raízes de H. lanatus.
Os níveis de fertilizantes aplicados nas pastagens açorianas são em média muito
mais baixos, do que os aplicados em pastagens do continente Europeu, o que
presumivelmente não terá contribuído para a obtenção de um evidente padrão de
diversidade micorrízica. Contudo, a quantificação da colonização das diferentes
estruturas micorrízicas (arbúsculos, vesículas e hifas) exibiu o padrão diferente, tendo
sido mais elevada nas pastagens semi-naturais do que nas intensivas. Além disso, as
diferentes estruturas micorrízicas exibiram um marcado padrão sazonal entre épocas de amostragem, tendo sido mais abundantes durante o Verão do que no
Outono/Inverno. Este facto, poderá estar relacionado com as trocas de nutrientes, a
via metabólica do carbono da planta hospedeira, o estado fenológico e com as
variações climáticas. Foram encontradas profundas diferenças na composição de
espécies entre os dois sistemas de uso do solo. Nos sistemas semi-naturais os
géneros mais representativos foram Acaulospora e Scutellospora, enquanto nos
intensivos dominaram as espécies pertencentes ao género Glomus. O tipo de
estratégia de colonização adoptado pelos diferentes FMA, bem como, os níveis de
nutrientes do solo, poderão ser os principais factores responsáveis por essas
diferenças na comunidade micorrízica. Os membros da família Glomeraceae possuem
um micélio extra-radicular altamente infectivo que lhes permite uma rápida
colonização radicular, enquanto os membros da família Gigasporaceae, visto serem
apenas capazes de se propagarem via dispersão dos esporos apresentam uma taxa
de colonização mais lenta. A densidade de esporos dos géneros Glomus,
Acaulospora e Scutellospora assim como, a colonização radicular estiveram
correlacionados com o nível de nutrientes do solo (N, K, Mg, Ca, MO), excepto com o
fósforo (P). Os nossos resultados confirmam que, os benefícios resultantes da relação
simbiótica dependem da espécie de planta hospedeira. Lolium perenne L. foi a planta
que exibiu maior dependência micorrízica (DM= 62%) seguida de Holcus lanatus L.
(DM= 40%), o que originou um incremento na biomassa foliar superior a 30 % em
ambas as espécies de plantas. Contrariamente, Lolium multiflorum Lam. foi a espécie
de planta com menor percentagem de colonização micorrizica, e por conseguinte a
menos dependente da micorrização (DM= 27%).
A inoculação com FMA nativos aumentou a tolerância de H. lanatus à infecção por
Meloidogyne incognita em mais de 90 % das amostras. Entre os vários mecanismos
propostos para explicar o efeito protector dos FMA, destaca-se o aumento no vigor da
planta resultante da colonização micorrízica, e a competição por espaço e compostos
fotossíntetizados que se estabelece entre o FMA e o nemátode.
Com base neste estudo podemos concluir que: quer a diversidade de esporos de
FMA, como a diversidade de FMA que colonizam as raízes de H. lanatus não
dependem da intensidade do sistema de maneio; no entanto, nos sistemas intensivos
há uma tendência para uma maior ocorrência de certos FMA, especialmente os
pertencentes ao género Glomus, assistindo-se por conseguinte a uma potencial perda da funcionalidade dos ecossistemas neste tipo de maneio do solo; a colonização das
diferentes estruturas micorrízicas foi mais elevada nas pastagens semi-naturais, e
exibiu uma marca sazonalidade relacionada com a fenologia e metabolismo de
carbono da planta hospedeira, e com as condições climáticas. A inoculação com FMA
nativos aumentou significativamente a produtividade das plantas e tolerância à
infecção por nemátodos galhadores – M. incógnita, mas todavia depende da
especificidade da planta hospedeira. Deste modo, os FMA poderão desempenhar um
papel importante na funcionalidade dos ecossistemas, uma vez que o seu uso
adequado poderá reduzir a aplicação de produtos químicos, bem como, os custos
energéticos na agricultura e consequentemente conduzir a uma agricultura mais
sustentável e económica