Comparative morphology of the forelimbs and shoulder girdle in South American freshwater turtles (Testudines, Pleurodira)

Abstract

A América do Sul abriga umas das maiores diversidade de Testudines do mundo, sendo que Chelidae é a família com maior riqueza de espécies na região. Estruturas ósseas – como membros, casco e crânio – de indivíduos dessa Ordem estão sujeitos à variações morfológicas não somente por influências filogenéticas, mas também ecológicas. Em função disso, estudos de osteologia apresentam potencial de inferir informações acerca da evolução morfológica, taxonomia, hábitos ecológicos e, consequentemente, conservação e resgate histórico do grupo. O presente trabalho consiste em uma análise morfométrica da cintura escapular de Testudines, com o foco em espécies da família Chelidae nativos da América do Sul. O objetivo foi verificar se a morfologia da cintura escapular consiste em um bom classificador para os diferentes habitats conhecidos para as espécies analisadas. Para atingirmos o objetivo, trabalhamos com as medidas lineares e proporções das estruturas do membro anterior (autopódio, zeugopódio e estilopódio) e realizamos a uma análise de morfometria geométrica dos ossos da cintura escapular (escápula e coracoide). As análises incluíram 39 espécies representantes de 7 famílias, Chelidae, Podocnemididae, Kinosternidae, Emydidae, Chelidrydae, Cheloniidae e Testudinidae. As espécies foram categorizadas de acordo com 3 classificadores, 2 ecológicos (tipos e subtipos de habitats) e 1 taxonômico (famílias). Os tamanhos de centroides das configurações foram utilizados como variável de tamanho e a matriz de resíduos de Procrustes como variáveis de forma. Com intuito de reduzir a dimensionalidade dos dados, aplicou-se uma Análise de Componentes Principais (PCA) sob a matriz de resíduos e os maiores componentes foram utilizados como variável de forma. Em seguida, os grupos (classificadores) foram comparados através dos testes de Shapiro-Wilk, ANOVA (teste F) e/ou Kruskal-Wallis e Mann- Whitney. Adicionalmente, foram efetuadas regressões lineares entre as variáveis de tamanho (independente) e forma (dependente) para verificar se existe efeito alométrico nas estruturas. A partir dos resultados, percebe-se que há pouco efeito alométrico na cintura escapular e que as espécies terrestres, da família Testudinidea, podem ser mais claramente diferenciadas dos demais grupos pela forma, enquanto que as espécies marinhas, da família Cheloniidae, foram a que mais se diferenciaram pelo tamanho. Os Testudines de diferentes hábitos de vida apresentam algumas variações na morfologia da cintura escapular compatíveis com as adaptações dos membros anteriores, apresentando uma clara diferenciação entre as espécies terrestres e aquáticas (semiaquáticas e marinhas). Isso sugere que, assim como demonstrado por estudos recentes em outros ossos, as variações morfológicas observadas na cintura escapular podem ser parcialmente explicadas pelas funções adicionais que a estrutura desenvolve devido ao meio e à locomoção. Embora os grupos ecológicos tenham apresentado alguma diferenciação entre as espécies, a classificação a partir das famílias foi a que resgatou uma estrutura mais coerente no morfoespaço, especialmente entre as subclassificações de tipos semiaquáticos. Em síntese, os classificadores ecológicos são eficientes em agrupar as espécies, indicando que os habitats (gerais e específicos) possuem alguma influência na morfologia dos ossos da cintura escapular, entretanto, a filogenia se mostrou claramente um melhor classificador das espécies analisadas, inferindo uma maior influência desse fator. Palavras-chave: Testudines; Pleurodira; Morfometria geométrica; Locomoção; Habitats; Esqueleto apendicular; Membro anterior; Coracoide; EscápulaSouth America is home of one of the highest diversity of Testudines in the world, with Chelidae being the family with the highest species richness in the region. Bone structures – such as limbs, shell and skull – of individuals of this Order are subject to morphological variations not only due to phylogenetic influences, but also ecological ones. Therefore, osteology studies have the potential to infer information about the morphological evolution, taxonomy, ecological habits and, consequently, conservation and history of the group. The present work consists of a morphometric analysis of the shoulder girdle of Testudines, focusing on species of the Chelidae family native to South America. The objective was to verify whether the morphology of the shoulder girdle consists of a good classifier for the different known habitats of the analyzed species. To achieve this objective, we worked with linear measurements and proportions of the forelimb structures (autopodium, zeugopodium and stylopodium) and performed a geometric morphometric analysis of the bones of the shoulder girdle (scapula and coracoid). The analyses included 39 species representing 7 families, Chelidae, Podocnemididae, Kinosternidae, Emydidae, Chelidrydae, Cheloniidae and Testudinidae. The species were categorized according to 3 classifiers, 2 ecological (habitat types and subtypes) and 1 taxonomic (families). The centroid sizes of the configurations were used as size variables and the Procrustes residual matrix as shape variables. In order to reduce the dimensionality of the data, a Principal Component Analysis (PCA) was applied to the residual matrix and the largest components were used as shape variables. Then, the groups (classifiers) were compared using the Shapiro-Wilk test, ANOVA (F test) and/or Kruskal-Wallis and Mann-Whitney. Additionally, linear regressions were performed between the size (independent) and shape (dependent) variables to verify whether there is an allometric effect on the structures. Results showed that there is little allometric effect on the shoulder girdle and that terrestrial species, from the Testudinidae family, can be more clearly differentiated from the other groups by shape, while marine species, from the Cheloniidae family, were the ones that most differentiated by size. Testudines with different lifestyle habits present some variations in the morphology of the shoulder girdle compatible with the adaptations of the forelimbs, showing a clear differentiation between terrestrial and aquatic species (semiaquatic and marine). This suggests that, as demonstrated by recent studies in other bones, the morphological variations observed in the shoulder girdle can be partially explained by the additional functions that the structure develops due to the environment and locomotion. Although the ecological groups presented some differentiation between the species, the classification based on families was the one that rescued a more coherent structure in the morphospace, especially among the subclassifications of semiaquatic types. In summary, the ecological classifiers are efficient in grouping the species, indicating that the habitats (general and specific) have some influence on the morphology of the bones of the shoulder girdle; however, the phylogeny was clearly demostrated to be a better classifier of the analyzed species, inferring a greater influence of this factor. Keywords: Testudines; Pleurodira; Geometric morphometrics; Locomotion; Habitats; Appendicular skeleton; Forelimb; Coracoid; ScapulaCoordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES)Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais (FAPEMIG)Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq