The pollinator community of the Madeiran endemic Echium candicans: individual-based network metrics, relation with plant traits, and pollinator behaviour
Tese de mestrado, Biologia da Conservação, Universidade de Lisboa, Faculdade de Ciências, 2019The study of plant-pollinator interactions is particularly important in insular environments, not only because these are rich in unique plant species, but also due to the threats that affect these communities and their interactions. The Macaronesia is a biogeographic region well known for its rich diversity of endemic plants that radiated in these archipelagos. A good example is the genus Echium, which has a total of 29 species. Despite their diversity, studies focused on the pollinator communities of these plants are restricted to some species in the Canary Islands and mostly isolated records on the other archipelagos. The focus of this work was the community of diurnal pollinators that visit the Madeiran endemic Echium candicans. We intended to assess the relations between individual plant traits and the community of pollinators, following an individual-based design. We also aimed to characterize the behaviour of some of the most commonly observed pollinator species. Overall we sampled 24 individuals distributed between two sites (one at 1500m and the other at 1800m), near Pico do Arieiro (Madeira). For each plant, we determined its largest diameter and height, the average size of its inflorescences, estimated the number of flowers as well as plant isolation. The pollinator community of each plant was sampled during observation sessions. We also used pan-traps and net trapping during timed-transects to sample the local community of potential pollinators. We recorded the time, the number of inflorescences and the number of flowers visited for a maximum of twenty different pollinators of each selected species. As expected, we observed a diverse community of pollinators visiting E. candicans, with 50 different insect and one lizard species observed. The bumblebee Bombus ruderatus was the most common species at both sites, while the endemic butterfly Hipparchia maderensis and the bee Amegilla quadrifasciata were the second most common at each site. The honeybee Apis mellifera and H. maderensis were more common at the site at a lower altitude, while A. quadrifasciata, Scaeva pyrastri and the Madeiran lizard (Teira dugesii) were more common higher altitude. The diversity of bees sampled on E. candicans was similar to the one seen in Canary Echium, but the Madeiran species was visited by a much higher diversity of hoverflies and butterflies. The plant traits were related to the network metrics by obtaining standardized regression coefficients. The number of flowers per plant and the average size of the inflorescences were the traits that presented a positive relation with most network metrics. Nested rank showed that the average size of the inflorescences was related to an increase in plant generalization. The other metrics showed that plants with more flowers and larger inflorescences were more central in the network, had a higher number of pollinators and seemed to be more important for their pollinators. Most species and groups of pollinators also showed a positive relation with the previously mentioned plant traits. Only three species (A. quadrifasciata, Eristalis tenax and T. dugesii) showed a negative relation with isolation, which might be due to the short distances involved. Two of them seemed to prefer denser patches of resources, having also the strongest relations with flower number. Large bees had the highest visitation rates. Only the two studied hoverflies had a similar value to that of B. terrestris. Butterflies, the small bee Lasioglossum wollastoni and the Madeiran lizard had much lower visitation rates. However, butterflies spent more time on the visited flowers, possibly being equally important pollinators. Larger bees are probably responsible for the highest amount of pollination while species like H. maderensis might be more effective pollinators. This study showed that E. candicans is visited by a great diversity of pollinators, which included a reptile. The amount and diversity of pollinators seemed to be mostly related to the amount of available floral resources at each plant. Overall, the different pollinators might complement each other due to their different foraging behaviours.As ilhas são locais prioritários para o estudo das interações planta-polinizador, não só por serem ricas em espécies únicas, mas também devido às ameaças que afetam as suas comunidades nativas. Os arquipélagos que compõem a Macaronésia são um exemplo de como os ambientes insulares podem ser ricos em biodiversidade, com vários exemplos de géneros de plantas que radiaram em muitas espécies endémicas. Tipicamente esta diversidade de plantas em ilhas oceânicas não é acompanhada por igual diversidade de insetos polinizadores. Contudo, outros grupos como répteis e aves surgem como potenciais polinizadores ao passarem a incluir recursos como néctar na sua dieta. Uma das grandes radiações de plantas na Macaronésia ocorreu no género Echium, com 29 espécies endémicas. Estas ocorrem nos arquipélagos de Canárias, Madeira e Cabo Verde, ocupando uma grande diversidade de habitats, desde a costa até zonas de alta montanha. Apesar da sua diversidade, as interações entre estas plantas e os seus polinizadores encontram-se restritas a estudos focados em algumas espécies das ilhas Canárias com algumas observações isoladas nos restantes arquipélagos. Segundo estes estudos, os Echium da Macaronésia podem ser visitados por diferentes grupos de polinizadores, de insetos a vertebrados, sendo as abelhas os seus principais polinizadores. Neste trabalho estudámos a comunidade de polinizadores diurnos que visita Echium candicans, uma espécie endémica da ilha da Madeira que ocorre em habitats de montanha. Esta espécie está classificada como Data Deficient segundo a IUCN, estando o seu habitat ameaçado por incêndios, tais como os que ocorreram nos últimos anos, e pela expansão de espécies exóticas, na zona do Maciço Montanhoso Central. Averiguámos também a relação das comunidades em indivíduos de E. candicans com as suas caraterísticas e isolamento em relação a conspecíficos seguindo um modelo com base no indivíduo. Por último, caraterizámos o comportamento de alguns dos polinizadores mais comuns quando visitam as flores de E. candicans. Ao todo foram selecionados 24 indivíduos de Echium candicans distribuídos por dois locais (um a 1500m e outro a 1800m) nas proximidades do Pico do Arieiro. Estes indivíduos foram caracterizados: diâmetro, altura, tamanho médio das suas inflorescências, número de flores e isolamento (distância média aos três conspecíficos mais próximos). A comunidade de polinizadores de cada planta foi amostrada através de seis observações de 10 minutos distribuídas entre as 10h e as 16h. Foram também realizadas duas amostragens complementares, recorrendo a pratos coloridos e capturas com rede em transetos de 10 minutos com o objetivo de caracterizar a comunidade de potenciais polinizadores que ocorrem na proximidade dos indivíduos de Echium candicans estudados. As espécies de polinizadores mais observadas de cada ordem foram selecionadas para o estudo do comportamento. Neste segundo estudo, foram cronometradas até 10 minutos cerca de vinte visitas de cada espécie, registando-se o número de inflorescências e flores visitadas pelo polinizador. Com os resultados obtidos construímos três redes de polinizadores e de indivíduos de Echium candicans visitados, uma para cada local amostrado e uma com todas as observações registadas. Tal como era esperado, os E. candicans estudados revelaram ter uma comunidade diversa de polinizadores, com 50 espécies e grupos de insetos e um réptil. Os dois locais estudados demonstraram alguma variabilidade nos seus polinizadores principais, sendo o abelhão Bombus ruderatus a espécie mais observada em ambos, e a borboleta endémica Hipparchia maderensis e a abelha Amegilla quadrifasciata as segundas espécies mais abundantes, respetivamente nos dois locais. A abelha-do-mel Apis mellifera e a borboleta H. maderensis foram observadas em maior número no local de menor altitude, em contraste com a abelha A. quadrifasciata, o sírfideo Scaeva pyrastri e a Lagartixa da Madeira (Teira dugesii), em maior número no local de maior altitude. Apesar de ter sido observada uma diversidade de abelhas semelhante à reportada para as espécies de Echium mais estudadas das Ilhas Canárias (E. wildpretii e E. simplex), a nossa espécie revelou uma diversidade muito superior de sirfídeos e borboletas. As caraterísticas das plantas foram relacionadas com parâmetros da rede, através de coeficientes de regressão estandardizados obtidos a partir de modelos lineares generalizados (GLMs). O número de flores por planta e o tamanho médio das suas inflorescências foram as caraterísticas das plantas que apresentaram uma relação positiva com a maioria das métricas utilizadas, com exceção do Nested rank. Esta métrica demonstrou um aumento na generalização das plantas com o aumento do tamanho das suas inflorescências. As restantes métricas demonstraram que os E. candicans com maior número de flores e maiores inflorescências são os indivíduos mais centrais na rede, tendo um maior número de polinizadores e sendo de maior importância para estes. A maioria das espécies e grupos de polinizadores estudados apresentaram relações positivas com o número de flores e/ou com o tamanho das inflorescências. Os módulos obtidos demonstraram que as comunidades de polinizadores amostrados apresentam um padrão de ocorrência semelhante à distribuição dos indivíduos de E. candicans pelos dois locais, assim como dentro de cada local. Ao contrário do esperado apenas três espécies de polinizadores tiveram uma relação negativa com o isolamento das plantas, podendo isto ser devido às distâncias envolvidas, entre as plantas e os seus conspecíficos, serem relativamente pequenas. As três espécies de polinizadores que responderam a esta variável poderão preferir as manchas com maior número de plantas próximas, uma vez que apresentaram as relações mais fortes com o número de flores das plantas que visitaram. No que toca ao comportamento das espécies selecionadas, as abelhas de maior tamanho (A. quadrifasciata, Apis mellifera, Bombus ruderatus e B. terrestris) apresentaram as maiores taxas de visitação (número médio de flores visitadas pelo tempo de visita). Somente as duas espécies de sirfídeos (S. pyrastri e E. tenax), apresentaram um valor semelhante ao abelhão B. terrestris. As borboletas (C. croceus e H. maderensis), a abelha L. wollastoni e a lagartixa apresentaram taxas muito inferiores às das abelhas de maior tamanho. Contudo, as borboletas, por passarem mais tempo nas flores que visitam e por contribuírem com maior ocorrência de polinização cruzada, poderão ser igualmente de grande importância para E. candicans. Globalmente estes polinizadores poderão ser complementares entre si em termos da polinização de Echium candicans, devido aos seus diferentes comportamentos quando visitam as flores. Espécies mais abundantes e com altas taxas de visitação polinizam mais flores, mas poderão levar a um aumento de autopolinização por geitonogamia. Em contrapartida, outras espécies mais raras, mas que favoreçam a ocorrência de polinização cruzada poderão ser responsáveis por uma polinização mais eficaz das flores. Este estudo demonstrou que, tal como os seus parentes das Ilhas Canárias, Echium candicans é visitado por uma grande variedade de polinizadores, entre os quais se incluem vertebrados. Contudo, aparenta ter uma elevada importância para uma maior diversidade de polinizadores de muitos outros grupos para além das abelhas, tais como sirfídeos e borboletas. A diversidade e as abundâncias registadas parecem estar relacionadas principalmente com a abundância de recursos em cada planta e um pouco com a densidade de indivíduos de E. candicans presentes nos locais, pelo menos para algumas espécies. As maiores taxas de visitação foram registadas para as abelhas de maior tamanho, o que aliado às suas abundâncias pode fazer destes os principais responsáveis por grande parte da polinização das populações estudadas. Em contraste, outras espécies como a borboleta H. maderensis poderão ser mais eficazes na polinização devido à diferença no seu comportamento durante as visitas
