Honesty of pheromonal signals involved in reproductive conflicts in two Gnamptogenys species (Hymenoptera, Formicidae).

Abstract

Sociale insecten zijn bekend om hun verregaande samenwerking, die meesta l een gevolg is van een gemeenschappelijk belang bij de kolonieleden.&amp;nb sp; Ze hebben verschillende vormen van communicatie ontwikkeld, waarvan chemische signalen het meest gebruikt worden. In deze samenlevinge n handelen individuen echter steeds uit eigenbelang op een manier die hu n het meeste voordeel geeft vanuit genetisch oogpunt. Als de belan gen tussen kolonieleden over het genetische optimum verschillen, ontstaa n er conflicten. Omdat geen van de kolonieleden er belang bij heef t om veel energie te verliezen om dit optimum te bereiken, worden deze c onflicten vaak opgelost doordat de meerderheid, zijnde de onvruchtbare w erksters, zijn wil afdwingt. Om dit te kunnen doen, baseren ze zic h op signalen zoals chemische stoffen en agressie om de nodige informati e over de fysische toestand van hun nestgenoten te bekomen. Dit is echter enkel een geschikte methode als nestgenoten eerlijke informatie doorgeven en niet vals kunnen spelen. Agressie is bijvoorbeeld een eerlijk signaal van fysieke kracht, omdat individuen zich niet sterker kunnen voordoen dan ze in werkelijkheid zijn. Anderzijds zijn geur stoffen niet noodzakelijk eerlijk, omdat ze eventueel nagemaakt kunnen w orden door valsspelers. Dit werk onderzoekt de eerlijkheid van che mische signalen die een rol spelen bij reproductieve conflicten. Als modelsoorten bestuderen we Gnamptogenys s triatula en G. menadensis, omdat bij deze mieren ook de we rksters kunnen paren en zich voortplanten. Dit maakt het mogelijk om reproductieve conflicten tussen werksters te bestuderen, zonder reken ing te moeten houden met fysiologische verschillen tussen koninginnen en werksters die invloed zouden kunnen hebben op het conflict. De tw ee studiesoorten hebben bovendien een gelijklopende levenswijze, maar ve rtonen opvallende verschillen tijdens het oplossen van reproductieve con flicten, zoals is beschreven in de volgende paragraaf. Koninginloz e kolonies zijn meestal polygyn, met meerdere geïnsemineerde werksters d ie nakomelingen produceren. Daar onvruchtbare werksters ijveren vo or een efficiënte taakverdeling in de kolonie, zullen ze het aantal eile gsters beperken tot een optimum voor de kolonie. Ze dwingen dit ge meenschappelijk voordeel af met een gedrag dat worker policing genoemd wordt. Dit gedrag wordt in beide studiesoorten geuit door agressi e tegenover werksters die eieren willen leggen. Een typisch gedrag is immobilisatie , waarbij werksters het slachtoffer bij de ledematen grijpen en zo enkele uren vasthouden. Hierna kan de aangevallen mi er geen eilegster meer worden. Als de koningin(nen) of eileggende werksters van een kolonie sterven, hebben alle werksters van de kolonie in principe de mog elijkheid om een van de nieuwe eilegsters te worden. Dit is meesta l hun enige kans om eigen nakomelingen te produceren. Bovendien ma akt de dood van de moeder van de kolonie het genetisch gezien minder int eressant om te blijven samenwerken. Onvruchtbare werksters die gee n eigen nakomelingen kunnen produceren, halen er genetisch voordeel uit als de meest vruchtbare werksters eilegsters worden. Bij G . menadensis ontaardt dit conflict over reproductie in een buitenspor ige agressie tussen dominante werksters. Met behulp van agressieve interacties zoals antennaal boksen en bijten bepalen de werksters een n ieuwe dominantiehiërarchie die gebaseerd is op hun fysieke kracht. Tijdens deze dominantiegevechten policen onvruchtbare werksters sommige vechtende werksters, waarschijnlijk de zwakste, waardoor ze het aantal dominante werksters verminderen. Pas nadat een nieuwe dominantiehi ërarchie is bereikt en het aantal dominante werksters beperkt werd, moge n deze laatste paren en zich voortplanten. Werksters van G . striatula vertonen daarentegen zelden agressie, zelfs tijdens het b epalen van een nieuwe dominantiehiërarchie. Enkel als twee werkste rs even vruchtbaar zijn, vertonen ze een beetje agressie om hun onderlin ge rangorde te bepalen. Deze beperkte agressie tijdens het oplosse n van reproductieve conflicten is waarschijnlijk mogelijk omdat nieuwe e ilegsters nog andere taken uitvoeren in de kolonie. Als het aantal eilegsters daalt doordat sommige sterven, worden de overblijvende eileg sters meer gespecialiseerd, tot ze zich uiteindelijk enkel zullen toeleg gen op eileg. Omdat de eilegsters aanvankelijk weinig eieren legge n en bovendien nog andere taken uitvoeren in de kolonie, zal de taakverd eling in de kolonie nog steeds efficiënt zijn als er veel eilegsters zij n. Het is dus niet nodig om het aantal eilegsters te beperken, en, als dit niet gebeurt, zijn dominantiegevechten ook overbodig. Bij G. menadensis is het daarentegen duidelijk dat het aantal ei legsters beperkt wordt tijdens het bepalen van een dominantiehiërarchie. De hiermee gepaard gaande agressie is een signaal van fysieke kra cht en kost veel energie voor de kolonie. Het feit dat ze dit sign aal gebruiken om het conflict op te lossen, zou er dus op kunnen wijzen dat chemische signalen van vruchtbaarheid afwezig zijn. Net zoals andere ongewervelde dieren hebben mieren ee n laag chemische stoffen die hun cuticula bedekt en hen beschermt tegen uitdroging en het binnendringen van micro-organismen. Deze epicuti culaire laag bevat een mengsel van niet-vluchtige hoogmoleculaire koolwa terstoffen die ook dienst doen als een herkenningsferomoon dat verschill ende types informatie over een individu kan doorgeven (bv. soort, geslac ht, kolonie, kaste, ). Bij G. striatula geven 32 van de ze cuticulaire koolwaterstoffen onmiskenbaar de vruchtbaarheid weer.&amp;nbs p; Zowel kwalitatieve (5 stoffen) als kwantitatieve (27 stoffen) ve rschillen dragen bij tot een volledig onderscheid tussen vruchtbare en o nvruchtbare werksters. Inseminatie en eerdere eileg zijn anderzijd s niet weergegeven in het mengsel van chemische stoffen. Cuticulai re koolwaterstoffen bevatten dus informatie over de huidige vruchtbaarhe id van G. striatula-werksters, en zouden bijgevolg een vrucht baarheidssignaal kunnen zijn. Ze kunnen in elk geval waargenomen w orden door nestgenoten, maar we konden niet aantonen dat werksters deze geuren ook kunnen interpreteren met betrekking tot vruchtbaarheid. Anderzijds konden we aantonen dat werksters zich tijdens het opstellen van een dominantiehiërarchie baseren op een signaal dat samengaat met ve randeringen in vruchtbaarheid en cuticulaire koolwaterstoffen. Bov endien kan het signaal niet waargenomen worden doorheen een gaasje, dus het is niet vluchtig. Cuticulaire koolwaterstoffen zijn de enige s toffen die we hebben kunnen detecteren die voldoen aan beide voorwaarden . Bijgevolg zijn cuticulaire koolwaterstoffen hoogst waarschijnlij k een signaal van vruchtbaarheid in G. striatula. Een chemisch signaal is enkel met zekerheid eerlijk a ls het een bijproduct van eileg is en daardoor zeer energieverslindend v oor valsspelers om na te maken. Een indicatie voor eerlijkheid zou dus kunnen zijn als de ovaria de bron van het signaal van vruchtbaarhei d zijn. Om deze mogelijkheid te testen bij G. striatula , hebben we gezocht naar de bron van de cuticulaire koolwaterstoffen in deze soort. Het typische mengsel van koolwaterstoffen was inderdaa d aanwezig in de ovaria, maar in een lage concentratie, zeker te laag om de ovaria als bron te kunnen beschouwen. Eieren zijn echter ook b edekt met dezelfde koolwaterstoffen als vruchtbare werksters. Een mogelijke verklaring voor het voorkomen van een lage concentratie koolwa terstoffen in de ovaria is dus dat deze stoffen al in de ovaria op de ei eren afgezet worden. De koolwaterstoffen komen wel in een hoge con centratie voor in de hemolymfe, wat erop wijst dat ze via de hemolymfe n aar de ovaria getransporteerd worden. Een mogelijke bron voor cuti culaire koolwaterstoffen zijn de subepitheliale klieren, die onder de ep idermis liggen en in verbinding staan met poriën in de cuticula. K oolwaterstoffen zouden ook ergens intern in het achterlijf geproduceerd kunnen worden en via de hemolymfe getransporteerd worden naar de subepit heliale klieren, van waaruit ze via de poriën aan de cuticula kunnen afg egeven worden. De uiteindelijke bron zouden dan de oenocyten kunne n zijn, omdat deze bekend zijn als de bron van cuticulaire koolwaterstof fen bij veel insecten. Deze oenocyten zijn klierachtige cellen die voorkomen vlakbij de epidermis of tussen het vetweefsel in het achterli jf. De werkelijke bron is geen van de bestudeerde klieren (Dufourk lier, gifklier, speekselklier en mandibulaire klier), omdat deze geen va n de koolwaterstoffen bevatten. Uit dit deel van de studie volgt d us dat de ovaria niet de bron van de koolwaterstoffen zijn. Vermit s enkel ovaria als bron eerlijkheid kunnen garanderen, kunnen we hier no g niet concluderen of cuticulaire koolwaterstoffen een eerlijk signaal v an vruchtbaarheid zijn. Bij G. menadensis is er geen duidelijk ver schil tussen vruchtbare en onvruchtbare individuen wat betreft de samens telling van cuticulaire koolwaterstoffen. Deze stoffen kunnen met andere woorden geen signaal van vruchtbaarheid zijn bij deze mier. G. menadensis zou dus andere chemische stoffen kunnen gebrui ken als chemisch signaal van vruchtbaarheid, of helemaal geen chemische signaal hebben en enkel agressie gebruiken als een signaal. Dit is eerder uitzonderlijk, want de meeste sociale insecten hebben cuticulair e koolwaterstoffen die hun vruchtbaarheid weergeven. Sommige soort en hebben een koolwaterstofmengsel dat toelaat om alle individuen correc t te klasseren volgens hun vruchtbaarheid, net zoals bij G. stri atula. Bij deze soorten gebruiken werksters over het algemeen w einig agressie om een nieuwe dominantiehiërarchie op te stellen. B ij andere soorten geven de cuticulaire waterstoffen van sommige individu en (dikwijls ongeveer 10 % van de individuen) een vruchtbaarheid we er die afwijkt van de werkelijke vruchtbaarheid. Dit zou kunnen be tekenen dat sommige individuen valse informatie doorgeven over hun vruch tbaarheid, wat hen voordeel kan opleveren om een eilegster te worden.&amp;nb sp; Een eerlijk signaal gaat niet verdwijnen in een kolonie omwille van enkele valsspeelsters, omdat de informatie die dit signaal levert veel w aardevoller is voor een populatie dan het nadeel dat ze ondervinden van enkele valsspeelsters. Om te verhinderen dat het aantal valsspeels ters toeneemt in een populatie en het eerlijke signaal dus onbetrouwbaar wordt, moet valsspelen bestraft worden. Dit kan gebeuren door pol icing tegenover valsspeelsters. Om dit te kunnen doen, moeten vals speelsters eerst ontmaskerd worden. Hiervoor kunnen werksters gebr uik maken van agressie, waarmee ze kunnen testen of andere werksters ste rk en gezond zijn, wat meestal ook een goede indicatie geeft over hun vr uchtbaarheid. Bijgevolg kunnen dominantiegevechten een goede test zijn om valsspeelsters te ontmaskeren. Uit eerder onderzoek bij ve rschillende soorten blijkt dat deze dominantiegevechten inderdaad meer u itgesproken zijn in frequentie en duur in soorten waar valsspeelsters vo orkomen, dus waar de samenstelling van cuticulaire koolwaterstoffen niet altijd overeenkomt met de vruchtbaarheid. Valsspelen is een gevol g van egoïsme van individuen, wat op zijn beurt grotendeels bepaald word t door de verwantschapsstructuur in een kolonie en dus soortafhankelijk is. Valsspelen en dominantiegevechten als preventie hiervan kan du s beschouwd worden als eigenschappen die door onderlinge interactie geëv olueerd zijn in sommige soorten sociale insecten. Bij G. m enadensis zijn de dominantiegevechten zeer fel, terwijl chemische sig nalen van vruchtbaarheid niet bestaan of afwijken van de vaak gebruikte koolwaterstoffen. Dit zou kunnen betekenen dat bij deze soort het chemische signaal van vruchtbaarheid verdwenen is door een groot aantal valsspeelsters. Het zou anderzijds ook kunnen betekenen dat er een wapenwedloop bezig is tussen valsspeelsters en eerlijke mieren, waarbij eerlijke mieren telkens nieuwe signalen ontwikkelen die na imitatie doo r valsspeelsters onbruikbaar worden. We kunnen dus besluiten dat cuticulaire koolwaterstof fen hoogst waarschijnlijk het signaal van vruchtbaarheid zijn bij < I&gt;G. striatula. Deze koolwaterstoffen zijn een eerlijk signaal van vruchtbaarheid bij de meeste sociale insecten. Desondanks blij kt dat er bij een aantal soorten soms vals gespeeld wordt. Om te v erhinderen dat valsspeelsters de eilegsters van een kolonie worden, test en werksters door middel van dominantiegevechten de conditie van nestgen oten en straffen ontmaskerde valsspeelsters door middel van policing.&amp;nb sp; Bij G. menadensis wordt de vruchtbaarheid van werksters n iet weergegeven door een verschil in samenstelling van cuticulaire koolw aterstoffen. Deze soort heeft waarschijnlijk dit chemische signaal van vruchtbaarheid verloren doordat valsspeelsters het teveel uitbuitte n. Mogelijk is er een ander chemisch signaal ontwikkeld als gevolg van een wapenwedloop tussen eerlijke mieren en valsspeelsters. Om het hoge aantal vals spelende en zelfzuchtige mieren te bestrijden, val t deze soort terug op agressie als een signaal om dominantie en eileg te bepalen. Voor toekomstig onderzoek zou het interessant zijn om valsspelen bij sociale insecten te bekijken vanuit een multidisciplinai r standpunt om dit fenomeen beter te begrijpen. Vanuit fysiologisc h oogpunt kan men de verschillende stappen bestuderen die nodig zijn om het vruchtbaarheidssignaal te produceren en uitzoeken of deze signaalpro ductie hormonaal gekoppeld is aan de ontwikkeling van de ovaria. D it zou uiteindelijk kunnen aantonen hoe valsspelers in staat zijn om een signaal te produceren dat afwijkt van hun werkelijke vruchtbaarheid.&amp;nb sp; Men zou het fenomeen ook genetisch kunnen bestuderen en een mathemat isch model kunnen ontwikkelen dat uitlegt wanneer valsspelen voorkomt.status: publishe