The impact of an active soil microbial community on greenhouse gas emissions in Arctic cryosols

Abstract

Anthropogenic climate change is thought to have a disproportionately larger impact on polar regions, resulting in permafrost thaw and microorganism mediated greenhouse gas (GHG) emission. Permafrost soils contain between 25-50 % of the total soil organic carbon pool and as permafrost thaws, this carbon will become accessible to microbial degradation. Carbon dioxide (CO2), methane (CH4), and nitrous oxide (N2O) are the most important GHGs and their flux from permafrost affected soils contributes to a positive feedback loop of climatic warming. However, our understanding of how microorganisms contribute to the biogeochemical cycling and flux of these gases in Arctic soils remains limited. Topography of the Arctic landscape has a significant impact on GHG emissions as evidenced by the flux at the ice-wedge polygon (IWP) terrain. The wetter tough soils exhibited higher emissions of CO2 and N2O, but lower uptake of CH4, compared to the drier polygon interior soils. The elevated CO2 and N2O fluxes, and the lower CH4 uptake from troughs is concerning from a climate warming perspective since parts of the Arctic are predicted to become warmer and wetter. Topography also affected the composition of the overall microbial community, with the trough soils having a higher proportion of Betaproteobacteria, Deltaproteobacteria, and Bacterioidetes but a lower proportion of Acidobacteria compared to polygon interior soils. The community of nitrogen fixers, methanotrophs, and denitrifiers was also affected by the topography with all three groups showing unique structures. Overall, members of the nitrogen-fixing and denitrifying bacteria included Rhizobiaceae, Nostocaceae, Cyanothecaceae, Rhodobacteraceae, Burkholderiaceae, Chloroflexaceae, Azotobacteraceae, and Ectothiorhodospiraceae. Moreover, these organisms appear to be active in the soils, as metatranscriptomic RNA analysis was also able to detect these microbial clades. The active methanotrophs in these soils are likely part of the USCα cluster of currently uncultured high-affinity methanotrophs, as evidenced by stable isotope probing (SIP) of soils exhibiting CH4 uptake. SIP analysis coupled with metagenome binning lead to the identification of several intermediate-high quality MAGs (metagenome assemble genomes). One Alphaproteobacterial MAG was identified that contained many of the methane cycling genes including a soluble methane monooxygenase (mmoX) and genes involved in the serine cycle for assimilating formaldehyde characteristic of type II methanotrophs. This MAG also contained genes for ammonia assimilation, biopolymer production, and mercury detoxification. In addition to identifying non-culturable members of the community through metagenome binning, sequencing of culturable isolates reveal presence of carbon cycling genes involved in fermentation, CO2 fixation, denitrification, polysaccharide and aromatic compound metabolism. Suggesting that the microbial community at the IWP terrain is poised to degrade the thawing carbon stores in permafrost. In addition to topography affecting the microbial community structure, key microbial members across the IWP terrain also appear to have positive and negative impacts on other microbial species. This was determined by developing a novel hybrid network analysis to determine species interactions within of the microbial community. Overall, members of Proteobacteria, Candidatus Rokubacteria, and Actinobacteria phyla tended to have a positive impact, while members of Verrucomicrobia and Acidobacteria had a negative impact on other microbials members. These results indicate that both environmental abiotic parameters and biotic interactions impact the microbial community structure and possibly GHG fluxes from soils.Les changements climatiques d'origine anthropogénique ont un impact plus important dans les régions polaires, provoquant la fonte du pergélisol et l'émission de gaz à effet de serre (GES) par les microorganismes. Le pergélisol contient entre 25 et 50 pourcents du réservoir total de carbone organique et, avec la fonte du pergélisol, ce carbone devient accessible à la dégradation microbienne. Le dioxyde de carbone (CO2), le méthane (CH4) et le protoxyde d'azote (N2O) sont les GES les plus importants et leurs flux provenant de la fonte du pergélisol contribuent à une boucle de rétroaction positive sur le réchauffement du climat. Toutefois, notre compréhension du rôle des microorganismes sur les cycles biogéochimiques et sur les flux de ces gaz dans les sols arctiques est limitée. La topographie des paysages arctiques a elle aussi un impact important sur l'émission de GES, comme le démontrent les flux de gaz en terrain « ice-wedge polygon » (IWP), topographie retrouvée dans l'Arctique. Les sols des arêtes des polygones sont plus creux et plus humides. Ils présentent un plus haut taux d'émission de CO2 et de N2O, mais une plus faible absorption de CH4 que les sols plus secs de l'intérieur des polygones. Les flux de CO2 et de N2O élevés ainsi que la faible absorption de CH4 provenant des arêtes des polygones sont particulièrement inquiétants dans une perspective de changements climatiques puisque plusieurs régions arctiques devraient devenir plus chaudes et humides. La topographie affecte aussi la composition des communautés microbiennes. Les communautés de fixateurs d'azote, de méthanotrophes et de microorganismes dénitrifiants sont aussi affectées par la topographie, puisque chacun de ces groupes présente une structure unique. De plus, ces organismes semblent être actifs dans les sols, puisque ces clades ont pu être détectés grâce à une analyse de métatranscriptomique. Les méthanotrophes actifs dans ces sols font partie du groupe USCα de microorganismes incultivés, soupçonné d'être des méthanotrophes ayant une haute affinité pour le méthane, démontré par la méthode de sonde à isotope stable (SIP), utilisant des sols démontrant une absorption de CH4. L'analyse SIP couplée au binning de métagénome a conduit à l'identification de plusieurs MAG (metagenome assembled genomes) de qualité moyenne à supérieure. Nous avons identifié un MAG Alphaproteobacterial qui contient plusieurs gènes associés au cycle du méthane, incluant une monooxygénase soluble de méthane (mmoX) et des gènes impliqués dans le cycle de la serine, pour assimiler le formaldéhyde, caractéristique des méthanotrophes de Type II. En plus d'identifier des membres non cultivables de la communauté microbienne par binning de métagénome, le séquençage des membres cultivables a révélé la présence de gènes du cycle du carbone impliqués dans la fermentation, la fixation du CO2, la dénitrification, ainsi que dans le métabolisme des polysaccharides et le métabolisme des composés aromatiques. Ceci suggère que la communauté microbienne des terrains IWP est prête à dégrader les réserves de carbone disponible suite à la fonte du pergélisol. En plus de la topographie qui affecte la structure des communautés microbiennes, certains microorganismes clés du terrain IWP semblent aussi avoir un impact, positif ou négatif, sur les autres espèces microbiennes de la communauté. Ces relations ont été déterminé grâce au développement d'un nouveau modèle hydride d'analyse de réseau de la communauté microbienne. Dans l'ensemble, les membres des phyla Proteobacteria, Candidatus Rokubacteria, et Actinobacteria ont tendance à avoir un impact positif, alors que des membres Verrucomicrobia et des Acidobacteria des ont un impact négatif sur les autres microorganismes. Ces résultats indiquent que les paramètres environnementaux abiotiques et les interactions biotiques modifient la structure de la communauté microbienne et ont possiblement un impact sur les flux de GES provenant des sols