Under natural conditions the head and the eye are both free to rotate about three mutuall orthogonal axes each (horizontal, vertical and torsional). Theoretically, these six degrees of freedom would allow any two-dimensional direction of the line of sight to be obtained by infinitely many torsional head and eye orientations. Yet, for any one gaze direction our brain chooses specific angles of torsion for the head and the eye. For steady fixation of distant targets with the head fixed and upright this observation is known as Donders' law (1847). It has been shown to hold independently of the direction of the rapid gaze shift (saccade) preceding a fixation. Surprisingly, despite considerable research on head and eye coordination the full implications of Donders' law still have not been analyzed for head-unrestrained gaze shifts. It has merely been studied whether torsional constraints hold, when gaze is returned repeatedly to the targets from single initial positions. The aim of this study was to see whether Donders' law holds after head-unrestrained saccades, independently of the saccade direction. Secondary objectives were to analyze whether the neural controls of the eye and the head are dependent or independent during this task and to collect and present control data for comparison with patient recordings in clinical context. Therefore, seven healthy human subjects made large head-unrestrained gaze shifts to a single set of visual targets during two separate conditions: 1) Repeated saccades to individual target positions from the same direction respectively (Star paradigm). 2) Repeated saccades to every target position from several different directions (Diamond paradigm). Three-dimensional orientations of head and eye were measured simultaneously with the magnetic search coil technique and consecutively plotted in three-dimensional space so that those orientations obeying Donders' law formed a surface. For each of the three body units the static orientations formed subspaces that resembled surfaces in the shape of twisted double saddles. Surfaces of head orientations had the most pronounced twist, eye in head surfaces were the most planar and surfaces of gaze orientations showed intermediate twist. The standard deviation of torsional residuals of the approximated surfaces (torsional thickness) was bigger for gaze than for the eye and smallest for the head.
Head and eye torsion, as averaged over individual fixations, were correlated differently within every subject, but between subjects there was no correlation. In summary, neither surface shapes nor torsional thickness of gaze, head or eye differed between the two conditions (Star/Diamond). With this it is shown for the first time that Donders' law of torsional control holds true for gaze, head and eye orientations independently of the direction of the preceding saccade. The absence of correlation between head and eye torsion can be explained by independent controllers of head and eye movements. This yields a new, further argument supporting recent models of neuronal gaze control that are based on the assumption of independent head and eye controllers. Studies with patients carrying lesions in possible target structures of such neuronal controllers are needed to further investigate these models. Finally, clinically-diagnostic relevance of this study arises from the comparison to results of studies on gaze coordination after midbrain lesions where patients exhibit an altered form of Donders' law.Unter natürlichen Bedingungen sind Rotationen von Kopf und Auge um jeweils drei voneinander unabhängige Raumachsen (Quer-, Hoch- und Längsachse) möglich. Diese sechs Freiheitsgrade würden beim Blick in jede zweidimensionale Richtung beliebige Drehungen um die Längsachse (Torsion) sowohl des Kopfes als auch des Auges erlauben. Unser Gehirn wählt jedoch in jeder Blickrichtung je einen spezifischen Torsionswinkel für Kopf und Auge. Für die Fixation entfernter Blickziele bei aufrechtem, unbewegtem Kopf wurde diese Tatsache als Donders' Law (1847) bekannt. Das Gesetz gilt unabhängig von der Richtung der der Fixation vorhergehenden raschen Blickbewegung (Sakkade). Überraschenderweise wurde trotz zahlreicher Untersuchungen zur Kopf- und Augenkoordination die vollständige Gültigkeit von Donders' Law bei Blickbewegungen mit bewegtem Kopf noch nicht gezeigt. Es wurde lediglich untersucht, ob die resultierenden Torsionsbeschränkungen weiter gelten, wenn der Blick wiederholt von denselben Ausgangspositionen auf verschiedene Punkte gerichtet wird. Hauptziel dieser Arbeit war zu prüfen, ob Donders' Law nach Sakkaden mit bewegtem Kopf unabhängig von der Sakkadenrichtung gilt. Zudem wurde analysiert, ob Kopf und Auge dabei einer gemeinsamen oder separaten neuronalen Kontrolle unterliegen, und es wurden Kontrolldaten zum Vergleich mit Patientenmessungen im klinischen Kontext gesammelt. Dazu führten sieben gesunde menschliche Probanden Sakkaden mit bewegtem Kopf zwischen einer Anordnung visueller Blickziele unter zwei Versuchsbedingungen durch: 1) Wiederholte Sakkaden auf jedes Ziel aus der jeweils gleichen Richtung (Star Paradigma). 2) Wiederholte Sakkaden auf jedes Ziel aus mehreren verschiedenen Richtungen (Diamond Paradigma). Die dreidimensionalen Kopf- und Augenbewegungen wurden simultan mit der magnetischen Search-Coil-Technik gemessen und zur Analyse räumlich dargestellt, so dass Positionen, die Donders' Law entsprechen, eine Fläche bilden. Für jede der drei Körpereinheiten lagen die statischen Positionen in Unterräumen, die Flächen in Form verdrehter (getwisteter) Doppelsättel ähnelten. Die Flächen der Kopfpositionen wiesen den deutlichsten Twist auf, die der Auge-im-Kopf Positionen waren nahezu eben und die Flächen der Blickpositionen zeigten einen mittleren Twist. Die Standardabweichung der Torsionsresiduen der genäherten Flächen (Torsionsdicke) war größer für den Blick als für das Auge und am kleinsten für den Kopf. Kopf- und Augentorsion, gemittelt über die Einzelfixationen, waren für jeden einzelnen Probanden unterschiedlich korreliert; über alle Probanden ergab sich jedoch keine signifikante Korrelation. Zusammenfassend unterschieden sich weder Flächenform noch Torsionsdicke von Blick, Kopf oder Auge zwischen den beiden Bedingungen (Star/ Diamond). Damit ist zum ersten Mal gezeigt, dass Donders' Law für Blick-, Kopf- und Augenpositionen unabhängig von der Richtung der vorangegangenen Sakkade gilt. Die fehlende Korrelation der Kopf- und Augentorsion ist auf eine unabhängige Kontrolle von Kopf- und Augenbewegungen zurückzuführen. Dies ist ein neues, weiteres Argument zur Bestätigung aktueller Modelle der neuronalen Kontrolle von Blickbewegungen, die von der Annahme unabhängiger Kopf- und Augencontroller ausgehen. Studien mit Patienten, die Läsionen in möglichen Zielstrukturen für solche neuronalen Controller tragen, sind zur weiteren Untersuchung dieser Modelle nötig. Abschließend ergibt sich klinisch-diagnostische Relevanz der Arbeit aus dem Vergleich mit Studiendaten zur Blickkoordination nach Mittelhirnläsionen, bei denen Patienten eine veränderte Form von Donders' Law aufweisen
