Cabezón Ponsoda, Óscar

Casas Díaz, Encarna

Lavín González, Santiago

López Olvera, Jorge R.

Marco Sánchez, Ignasi

Mentaberre García, Gregorio

Rosell, Rosa

Velarde, Roser

Marco, Ignasi

Diposit Digital de Documents de la UAB

COLABORACIONESINFORMACIÓNVETERINARIA | Diciembre | 2007La Enfermedad de la Frontera es un pro-ceso que cursa principalmente con afec-ciones reproductivas en el ganado ovinoy caprino. Se encuentra distribuido portodo el mundo y puede producir pérdidaseconómicas importantes. El cuadro clíni-co se caracteriza por infertilidad, abortos,mortalidad perinatal y nacimiento de cor-deros débiles y de menor tamaño, quepueden presentar sintomatología nervio-sa. Los animales que se infectan des-pués del nacimiento, pueden padeceruna enfermedad leve, transitoria, des-pués de la cual se producen anticuerposneutralizantes detectables de por vida.Los individuos persistentemente infecta-dos (PI), son animales que se infectandurante el periodo de gestación. Estosanimales eliminan virus constantementepor sus secreciones y excreciones, y sonla principal fuente de infección para otrosanimales (Nettleton, 2000). Los pestivirus que afectan a los rumian-tes domésticos también pueden infectara los rumiantes salvajes. Se han aisladoen especies tan diversas como el ciervo,corzo, reno, bisonte europeo y america-no, llama, alpaca, jirafa, etc. (Vilcek y Net-tleton, 2006). Si bien el virus de la PestePorcina Clásica es la causa de frecuentesbrotes de enfermedad en el jabalí, el BDVy el BVDV nunca habían estado relaciona-dos con brotes importantes de enferme-dad en las poblaciones de rumiantes sal-vajes, hasta que en los años 2001 y 2002se produjo una epizootia en la poblaciónde rebeco (Rupicapra pyrenaica) del Piri-neo central, afectando tanto a la parteespañola como a la francesa, e incluso alPrincipado de Andorra. Además de ser laprimera vez que se describe un pestivirusen el rebeco, es la primera vez que unBDV produce un brote de enfermedad enuna especie salvaje (Hurtado et al., 2004).El primer rebeco enfermo se detectó enel mes de febrero de 2001 en la ReservaNacional de Caza del Alt Pallars-Arán, enel límite con el Principado de Andorra. Apartir de entonces, se estudió un total de20 rebecos afectados por el proceso en lazona. El cuadro clínico se caracterizó ini-cialmente por dificultad de movimiento ydebilidad. Los rebecos eran observadoscon frecuencia en las proximidades depueblos y carreteras, situación muy extra-ña para una especie como ésta. Algunosde los animales afectados presentabanun cambio de comportamiento, ya que nohuían ante la presencia humana, e inclu-so, algunos de ellos se dejaron acercar ycapturar fácilmente. Con el animal enmano, destacaba la caquexia y la parasita-ción abundante por garrapatas. Además,sorprendía el hecho de que el pelo, alestirar de él, se arrancaba con facilidad.Durante la primavera de ese mismo año,los rebecos encontrados enfermos pre-sentaron de forma constante extensaszonas alopécicas, con marcada hiperpig-mentación cutánea. En ocasiones, la alo-pecia era prácticamente total, únicamen-te quedaba un poco de pelo en la cola,extremidades y ciertas partes de la cabe-za, principalmente las orejas. EL VIRUS DE LA ENFERMEDAD DE LA FRONTERA EN EL REBECO PIRENAICOIgnasi Marcoa, Rosa Rosellb,c, Gregorio Mentaberrea, Encarna Casasa, OscarCabezóna, Jorge Ramón López-Olveraa, Roser Velardea, y Santiago LavínaaServei d'Ecopatologia de Fauna Salvatge, Facultat de Veterinària, Universitat Autònoma de Barcelo-na, 08193-Bellaterra. www.uab.cat/sefasbCentre de Recerca en Sanitat Animal (CRESA), Universitat Autònoma de Barcelona, 08193-Bellaterra.cDepartament d'Agricultura, Alimentació i Acció Rural, Generalitat de Catalunya, 08007-Barcelona.El virus de la Enfermedad de la Frontera, también conocido con el término inglés "Border Disease Virus"(BDV), es una de las cuatro principales especies reconocidas dentro del Género Pestivirus, pertenecien-te a la Familia Flaviviridae (Thiel et al., 2005). Aunque estos virus se han clasificado en función de la espe-cie de la cual se han aislado, con frecuencia se produce la transmisión entre distintas especies, en parti-cular con los virus de la Diarrea Vírica Bovina (BVDV) y BDV. De esta forma, se ha comprobado que laEnfermedad de la Frontera puede ser causada por tres de las cuatro especies del Género Pestivirus: BDV,BVDV-1 y BVDV-2. 26Figura 1. Restos de un rebeco muerto durante elbrote de enfermedad asociado al virus de la Enfer-medad de la Frontera en el Parque Natural del Cadí-Moixeró. 6_11_informacion_veterinaria_diciembre-2007.qxp  11/12/2007  14:47  Página 26VIRUS DEL REBECO PIRENAICOA partir del inicio del verano, ya no seencontraron más rebecos enfermos, porlo que se pensó que la epizootia habíafinalizado. Sin embargo, a principios de2002, se volvieron a observar rebecosenfermos con la misma sintomatología ytuvo lugar un rebrote de la enfermedad.Esta vez, la gravedad del proceso fuemayor, ya que se observó un númeromayor de rebecos enfermos y muertos.De forma similar al año anterior, a princi-pios del verano ya no se observaron másanimales afectados, y esta vez sí que sepudo confirmar el fin de la epizootia. Apesar de que se lograron capturar nume-rosos rebecos enfermos, que fueron tras-ladados y hospitalizados en la Facultad deVeterinaria de la Universidad Autónomade Barcelona, ninguno logró recuperarsede la enfermedad (Marco et al., 2007a). La valoración de la mortalidad producidapor una enfermedad en animales salvajesen un medio natural como la alta monta-ña es muy complicada, ya que es muydifícil detectar los animales enfermos ymuertos. La forma de calcular la mortali-dad es indirecta, mediante los censosque periódicamente se realizan en laReserva. Comparando los censos delperiodo 2000-2002, es decir antes y des-pués de la epizootia, se constató un des-censo importante de la población. A nivellocal, en los valles más afectados la dis-minución se situó entre el 40 y 46%,mientras que para la totalidad de la Reser-va, la disminución fue de un 30%: de3.880 rebecos censados en el 2000, sepasó a 2.670 rebecos en 2002, lo que sig-nifica que más de 1.000 rebecos pudieronser víctimas de la enfermedad. Durante los dos años que duró la epide-mia, en 19 de los 20 rebecos estudiadosse detectó la presencia de un Pestivirus,bien mediante ELISA de captura de antí-geno, bien mediante técnicas molecula-res de reacción en cadena de la polimera-sa (PCR), o bien mediante ambas. Ade-más, se aisló el virus y se realizó la carac-terización molecular, concluyendo que setrataba de una cepa no descrita previa-mente, con mayor similitud con el genoti-po ovino del virus de la Enfermedad de laFrontera (Hurtado et al., 2004). Se trata-ba, por lo tanto, de una enfermedadnueva que afectaba, en principio, sóla-mente al rebeco. Durante los años 2003 y 2004 no sedetectaron indicios de mortalidad impor-tante y únicamente se diagnosticó uncaso aislado de la enfermedad. Paraconocer la situación de la enfermedad enel rebeco, realizamos un estudio serológi-co de la población de la zona afectada, apartir de las muestras obtenidas de losrebecos cazados durante el periodo cine-gético, que eran recogidas por los guar-das de la Reserva. Pudimos constatar unaprevalencia de anticuerpos superior al73% y la ausencia de animales enfermos.Sin embargo, durante los años 2005 y2006 se volvieron a observar casos delmismo proceso, aunque esta vez deforma aislada. Los resultados de la sero-logía, indicaban que la población habíaadquirido una inmunidad considerable-mente importante, después de un brotede enfermedad tan grave (Marco et al.,2007b). Al mismo tiempo, realizamos un estudioserológico de las poblaciones de otrosungulados salvajes de la Reserva, en par-ticular muflón, ciervo, corzo y gamo y deungulados domésticos asilvestrados(cabra) que compartían el mismo territorioque el rebeco. Se analizaron muestrassanguíneas de 57 muflones, 15 ciervos,21 corzos, 3 gamos y 68 cabras asilves-tradas mediante un test ELISA. Se obtu-vieron resultados positivos en un muflóny en un 7,4% de las cabras, mientras quelos resultados fueron negativos en ciervo,corzo y gamo. Mediante un test de sero-neutralizacion (SN) se analizó el muflón y3 de las 5 cabras seropositivas, utilizando6 pestivirus: BDV Spain 97, BDV rebeco,BDV 137/4, BDV Moredun, Virus de laDiarrea Vírica Bovina-1 (BVDV-1) NADL yBVDV-2 atípico. En el muflón se obtuvoun título elevado frente al BDV Spain 97,mientras que en las tres cabras los resul-tados fueron diversos: en una se obtuvoel mismo título para la cepa BDV Spain 97y BDV rebeco, en la segunda se obtuvoun título muy elevado para la cepa BDVMoredun y en la tercera los resultadosfueron negativos. En otro estudio seroló-gico paralelo, se realizó el mismo test en55 ovejas y 32 vacas que comparten lospastos con el rebeco durante los mesesestivales, con un resultado positivo en un69% y un 78% de los animales, respecti-vamente. Los títulos de anticuerpos neu-tralizantes fueron significativamentemayores para la cepa BDV Spain 97 en lasovejas y para la cepa BVDV-1 en lasvacas. También se llevó a cabo una inves-tigación virológica en muestras de bazode 21 cabras asilvestradas y 39 muflones,mediante un test ELISA de captura deantígeno y/o PCR, obteniéndose resulta-dos negativos. Estos estudios indicabanque es poco probable que la infección sehaya transmitido a otras especies salva-jes o domésticas, aunque el número ana-lizado de algunas especies es reducido.Sin embargo, sí que se constató unaseroprevalencia elevada en oveja frente aBDV, que indica que la infección en elganado ovino debido a cepas ovinas esmuy frecuente. La elevada prevalencia enel ganado vacuno, posiblemente sedebiera a la vacunación.De forma inesperada, a finales del mesde febrero y durante el mes de Marzo de2005, se detecta una mortalidad masivade rebecos en otro lugar del Pirineo cata-lán, concretamente en la Reserva Nacio-nal de Caza de Cerdanya-Alt Urgell. Con-seguimos capturar algunos rebecosenfermos todavía con vida. La sintomato-logía que presentaban era respiratoria,con disnea y presencia de sangre en lasfosas nasales y la boca. En la necropsia,se observaron lesiones bronconeumóni-cas muy graves. A partir del mes de Abrilse detectan en la misma Reserva rebecosafectados con las mismas lesiones cutá-neas que las encontradas en el brote aso-ciado al nuevo BDV que afectó durantelos años 2001 y 2002. Los estudios másdetallados de los rebecos afectados,detectan la presencia del mismo virus entodos ellos, por lo que se confirma la exis-tencia de un nuevo brote de la enferme-dad. En el mes de Junio del mismo año,aparece el primer rebeco enfermo en laReserva Nacional de Caza y Parque Natu-ral del Cadí-Moixeró, muy próximo a laReserva anterior. Se trata de un animalcon una sintomatología similar, caquexiaalopecia e hiperpigmentación cutánea. Apartir de entonces se produce un nuevobrote de enfermedad, que se extiendeprogresivamente, hasta abarcar la prácti-ca totalidad de estas áreas protegidas yde otras áreas privadas de caza, con pre-sencia de la especie. La comparación delos censos nos proporciona una idea deldramático descenso que se ha producidoy nos aproxima a la mortalidad acaecida.En la Reserva de Cerdanya-Alt Urgell, enel año 2004, antes del brote de enferme-dad, se censaron 563 rebecos. En el mesde julio de 2005 únicamente se censan81 rebecos, lo que supone una disminu-ción superior al 85%. En la Reserva delCadí, en el año 2004 existía una poblaciónde más de 2300 rebecos, mientras queuna vez que se dio por finalizada la epizoo-27Figura 2. Rebeco afectado por la enfermedad aso-ciada al virus de la Enfermedad de la Frontera,recién capturado en el Valle de Aran (Lleida). El ani-mal presentaba un cambio de comportamiento, yaque permitió acercarse hasta él y cogerlo a mano,además de adelgazamiento y áreas de alopecia. 6_11_informacion_veterinaria_diciembre-2007.qxp  11/12/2007  14:47  Página 27COLABORACIONESINFORMACIÓNVETERINARIA | Diciembre | 200728tia, en el otoño de 2006, se censaron 704rebecos, lo que representa una disminu-ción superior al 70%. Desde la aparición del primer brote, seestá realizando un seguimiento exhausti-vo de las poblaciones de rebeco del Piri-neo. Sin duda, el aspecto más llamativoes la complejidad en la epidemiología dela infección. Mientras que unas poblacio-nes han sufrido una gran mortalidad,otras permanecen indemnes y en otras,incluso, hace más de un año que se hadetectado el virus, aunque hasta la fechano se ha detectado la enfermedad. Esevidente que deben existir diversos fac-tores que intervengan en la epidemiolo-gía del proceso que deben ser investiga-dos, como la inmunidad a escala pobla-cional, procesos concomitantes, posi-bles reservorios, factores climáticos,comportamentales, genéticos, ...quedeterminen la aparición de estos brotesde enfermedad. Una de las muchas preguntas que inevi-tablemente surgen es cuál puede ser elorigen de este virus y por qué se estámanifestando de forma tan virulenta enla actualidad. Nuestro grupo de investi-gación realiza estudios sobre las enfer-medades de la fauna salvaje desde elaño 1990 y disponemos de un banco demuestras de sueros y de tejidos denumerosas especies de la fauna autóc-tona desde esta fecha. Realizamos unestudio retrospectivo en busca de estevirus en las muestras de rebeco conser-vadas desde 1990, y hemos sido capa-ces de aislar el mismo virus en dos ani-males necropsiados en 1996 y serológi-camente detectar la infección muchoantes. Por lo tanto, nos hallamos ante unvirus que no es realmente nuevo, que hapermanecido latente durante muchotiempo, y que posiblemente debido amutaciones, se haya convertido en alta-mente patógeno, circunstancia que debeser investigada a fondo mediante técni-cas moleculares.   El aspecto que más preocupa a los orga-nismos responsables de la gestión de lafauna es cómo detener o controlar estosbrotes de enfermedad y evitar que seextienda a otras zonas. En la práctica,esta cuestión es difícil de llevar a cabo, yaque las medidas sanitarias que se puedenaplicar en el caso de aparición de epizoo-tias en animales domésticos, principal-mente vacunaciones o sacrificio de ani-males, son difícilmente aplicables en ani-males salvajes, en especial con enferme-dades víricas tan contagiosas, que afec-tan a una población tan grande y en unmedio tan agreste como es el Pirineo. Laprincipal medida de gestión ha sido lasuspensión de la caza en la mayor partedel territorio catalán. En la actualidad, desde el Servicio de Eco-patología de la Universidad Autónoma deBarcelona, seguimos estudiando la enfer-medad, tanto en el campo como deforma experimental. Por un lado, se estállevando a cabo un estudio epidemiológi-co muy amplio, tanto en los unguladossalvajes como en los domésticos de todael área afectada, para estudiar la distribu-ción del virus y si es capaz de producirinfección en otras especies. Por otro lado,se están llevando a cabo estudios deinfección experimental con el virus aisla-do de los rebecos enfermos, en la espe-cie porcina, ovina y en el rebeco, en lasinstalaciones del Centre de Recerca enSanitat Animal (CRESA). Recientemente,un brote de enfermedad en un rebaño deovejas del Pirineo francés ha sido atribui-do al pestivirus del rebeco (Bertin-Cava-rait, 2006), por lo que no se puede des-cartar que se pueda producir un salto deespecie y suponga en un futuro un pro-blema para otras especies domésticas osalvajes.Bibliografía:Bertin-Cavarait, C., 2006. Un déperis-sement chez des agneaux coincideavec l'infection par un border viruschez l'isard, La Semaine Veterinaire1222, 42.Hurtado, A., Aduriz, G., Gomez, N.,Oporto, B., Juste, R.A., Lavin, S.,Lopez-Olvera, J., Marco, I., 2004.Molecular identification of a new pesti-virus associated to an outbreak of dise-ase in the Pyrenean chamois (Rupica-pra pyrenaica pyrenaica) in Spain. Jour-nal of Wildlife Diseases 40, 796-800.Marco, I., Lopez-Olvera, J.R., Rosell,R., Vidal, E., Hurtado, A., Juste, R.,Pumarola, M., Lavin, S., 2007a. Severeoutbreak of disease in the Southernchamois (Rupicapra pyrenaica) associa-ted with border disease virus infection.Veterinary Microbiology 120, 33-41. Marco, I., Rosell, R., Cabezon, O.,Mentaberre, G., Casas, E., Velarde, R.,Lopez-Olvera, J.R., Hurtado, A., Lavi?n,S., 2007b. Epidemiological study ofborder disease virus infection in sou-thern chamois (rupicapra pyrenaica)after an outbreak of disease in thepyrenees (ne spain), Veterinary Micro-biology, doi:10.1016/j.vet-mic.2007.08.015Nettleton, P.F., 2000. Border Disease.In: Martin, W.B, Aitken I.D. (Eds.),Diseases of sheep, Blackwell Science,London, pp. 95-102.Thiel, H., Collet, M.S., Gould, E.A.,Heinz, F.X., Houghton, M., Meyers, G.,Purcell, R.H., Rice, C.M., 2005. FamilyFlaviviridae. In: Fauquet C.M., MayoM.A., Maniloff J., Desselberger U., BallL.A. (Eds), Virus Taxonomy, EightReport of the International Comitee onTaxonomy Viruses, Elsevier AcademicPress, New York, pp. 981-998.Vilcek, S., Nettleton, P.F., 2006. Pesti-viruses in wild animals. VeterinaryMicrobiology 116, 1-12.AgradecimientosQueremos agradecer a la DirecciónGeneral del Medi Natural (Departa-ment de Medi Ambient i Habitatge dela Generalitat de Catalunya) por haber-nos encargado el seguimiento del pro-ceso, así como a la Comisión Intermi-nisterial de Ciencia y Tecnología(CICYT) y al Instituto Nacional de Inves-tigaciones Agrarias (INIA) por la finan-ciación de algunos de los estudios queestamos realizando para avanzar en elconocimiento de la enfermedad.Figura 3. Alopecia e hiperpigmentación cutáneafacial en un rebeco enfermo. Figura 4. Rebeco enfermo capturado y hospitalizadoen la Facultad de Veterinaria de la Universidad Autó-noma de Barcelona. 6_11_informacion_veterinaria_diciembre-2007.qxp  11/12/2007  14:47  Página 28

El virus de la enfermedad de la frontera en el rebeco pirenaico

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