Brains in interaction

Abstract

Wanneer twee mensen met elkaar communiceren, dan ontstaat er een soort tijdelijke verbinding tussen hen. Deze verbinding bestaat uit een keten van gebeurtenissen en begint bijvoorbeeld bij de hersenactiviteit in de motorische cortex van de ene persoon. Deze activiteit leidt tot gedrag, bijvoorbeeld het maken van een gebaar, dat wordt gezien door de andere persoon. Deze bekijkt en interpreteert dit gebaar wat leidt tot activiteit in de visuele, sensorische en associatieve cortices. Dit kan dan weer leiden tot hersenactiviteit in de motorische cortex, tot een ander gebaar en zo verder. Dit proefschrift beschrijft een hersenonderzoek naar zo’n dergelijke indirecte verbinding tussen twee mensen. Voordat ik in ga op het onderzoek wat we hebben uitgevoerd, is het belangrijk om iets te weten over de achtergrond en inspiratie waarop dit onderzoek is gebaseerd. De afgelopen jaren zijn er twee belangrijke ideeën ontwikkelt over hoe mensen elkaar begrijpen en met elkaar kunnen communiceren: het idee van een spiegelsysteem en een ‘redeneersysteem’. Deze twee ideeën vormen de basis van dit onderzoek en worden beschreven in de volgende paragraven. Verder heeft de ontwikkeling van ‘Granger causaliteit’, een analysemethode om verbindingen tussen hersengebieden vast te stellen ook een belangrijke rol gespeeld, deze wordt hierna beschreven. HE T S P I EGE L S Y S T E EM Het idee van spiegelen is dat ons brein de handelingen van andere mensen ‘nabootst’. Aan de basis van dit idee staat de ontdekking van spiegelneuronen (‘mirror neurons’) in de jaren negentig (Gallese et al., 1996; Pellegrino et al., 1992). Deze spiegelneuronen zijn min of meer per toeval ontdekt in een lab in Parma tijdens het meten van neuronen in het gebied F5 (ventrale premotorische cortex) van deMakaak aap. Een onderzoeker merkte op dat deze neuronen niet alleen reageerden op het moment dat de aap zelf een pinda oppakte, maar ook op het moment dat de aap naar de onderzoeker keek terwijl deze een pinda oppakte. Het was bekend dat deze neuronen betrokken zijn bij het uitvoeren van doelgerichte handelingen met de handen en met de mond. Maar nu werd opeens duidelijk dat deze gebieden ook sensorische eigenschappen bezitten (Kurata and Tanji, 1986; Rizzolatti et al., 1988). Deze neuronen representeren hiermee zowel het uitvoeren van een handeling als de waarneming van die handeling. De ontdekking van spiegelneuronen had een grote impact, omdat hiermee het vermoeden werd bevestigd dat waarnemen en handelen sterk aan elkaar gekoppeld zijn. Dit idee speelde al langer een rol in psychologische theorieën. James Gibson beweerde bijvoorbeeld dat perceptie bestaat uit het direct waarnemen van handelingsmogelijkheden (Gibson, 1986). Kort na de eerste ontdekking van spiegelneuronen wilde men weten of de menselijke hersenen ook zo’n dergelijk mechanisme bezitten. Omdat het meten van een individuele neuron vrijwel niet mogelijk is zonder een brein te beschadigen, richtten onderzoeken zich op de vraag of er wellicht hersengebieden bestaan die activiteit laten zien tijdens zowel het uitvoeren als het waarnemen van een handeling (Buccino et al., 2001; Grafton et al., 1996; Grèzes et al., 1998; Grèzes and Decety, 2001; Grèzes et al., 2003; Nishitani and Hari, 2000, 2002; Perani et al., 2001; Gazzola et al., 2007b,a; Gazzola and Keysers, 2008). Dat blijkt inderdaad zo te zijn en de gebieden met deze eigenschap vormen samen het menselijke spiegelsysteem (Keysers and Gazzola, 2009). Deze gebieden zijn de ventrale en dorsale premotorische cortex, de inferieure parietale cortex en de middelste superieure temporele gyrus (zie Figuur 3). Er bestaan overigens niet alleen spiegelgebieden die een overlap in activiteit laten zien voor het uitvoeren en waarnemen van handelingen, maar ook voor het ervaren en het waarnemen van emoties en sensaties, zoals walging, aanraking en pijn (Wicker et al., 2003; Keysers and Perrett, 2004; Singer et al., 2004; Bastiaansen et al., 2009). Innovatieve experimenten, die bijvoorbeeld gebruikmaken van ‘cross-modal repetition suppression’, hebben inmiddels wetenschappelijk bewijs geleverd voor het bestaan van individuele spiegelneuronen in de menselijke hersenen (Kilner et al., 2009; Lingnau et al., 2009; Chong et al., 2008;Mukamel et al., 2010). Doordat spiegelneuronen een directe link leggen tussen de handelingen die we zelf uitvoeren en de handelingen die we anderen zien doen, wordt aangenomen dat spiegelneuronen een functie hebben in het begrijpen van wat de ander aan het doen is (zie Rizzolatti and Sinigaglia, 2010, voor een recent overzicht van de literatuur). Bij het zien van een handeling van iemand anders wordt de motorische representatie van deze handeling in de eigen hersenen actief, alsof deze handeling zelf wordt uitgevoerd. Dit idee vormt de kern van de simulatietheorie: we begrijpen wat een ander doet doordat we deze handeling als het ware simuleren in onze eigen hersenen (Goldman, 1992; Gibson, 1986; Gallese, 2003). Belangrijk voor het onderzoek in dit proefschrift is dat de simulatietheorie een voorspellingmaakt over spiegelneuronen. Deze theorie beweert namelijk dat spiegelneuronen in het brein van degene die een handeling waarneemt resoneren met de spiegelneuronen van degene die de handeling uitvoert. De term‘resonantie’ wordt hier losjes gebruikt en er wordt mee bedoeld dat de pieken en dalen in de hersenactiviteit van het motorsysteem van de ene persoon overeenkomstige pieken en dalen veroorzaakt in de hersenactiviteit van het motorsysteem in de andere persoon (Gallese and Goldman, 1998; Gallese et al., 2004; Rizzolatti et al., 2001). In Hoofdstuk 4 van dit proefschrift wordt deze bewering over resonantie onderzocht. HE T REDENE ERS Y S T E EM Naast dit spiegelmechanisme waarmee we anderen begrijpen, bezitten we ook een meer reflectief vermogen om na te denken over wat er in anderen omgaat. Denk bijvoorbeeld aan een typische scene uit een soap, zoals The Bold and the Beautiful: Taylor and Ridge staan op het punt om met elkaar in het huwelijk te treden. Zonder dat Taylor dit weet, staat Brooke op het punt om te vertellen dat ze zwanger is van Ridge, hopende dat ze hiermee de bruiloft kan verhinderen. Om zo’n situatie te kunnen begrijpen en te kunnen waarderen, moeten we in staat zijn om bij te houden wat de verschillende personen wel en niet weten en wat ze zullen denken op het moment dat ze het te horen zullen krijgen. Dit soort bewuste denkprocessen wordt in de literatuur wel ‘Theory of Mind’ (ToM) genoemd (Premack andWoodruff, 1978; Wimmer and Perner, 1983) en vindt plaats in andere gebieden dan de spiegelgebieden (Frith and Frith, 1999, 2006). Het zijn de ‘redeneergebieden’ (zie Figuur 3), die actief zijn tijdens bijvoorbeeld het interpreteren van (strip)verhalen en het nadenken over jezelf en anderen (Amodio and Frith, 2006; Fletcher et al., 1995; Frith and Frith, 2006, 2003; Gallagher et al., 2000; Gusnard et al., 2001). De belangrijkste twee gebieden van dit redeneersysteem zijn de ventrale mediale prefrontale cortex en de temporeelparietale junctie. Over the decades, two important networks in the brain have been identified about how people interact: the mirror system and the mentalizing network. This thesis investigates how these networks work together during social interaction. We performed an experiment in which brain activity of two persons was measured while they engaged in a social communication game (Charades). Results showed that the mirror system is highly involved during the game, while the main mentalizing area does not show any involvement. We then extended a connectivity analysis, Granger causality, which is usually applied within one brain, to a between-brain analysis. With this method, we used brain activity of the gesturer to map regions in the brain of the guesser, whose brain activity has a Granger-causal relation to that of the gesturer. The mirror system of the gesturer shows a Granger-causal relation to the mirror system of the guesser, but also to the main mentalizing area of the guesser. This means that, even while this mentalizing area does not show involvement when analyzed using a classic method, it does show a temporal relationship with the brain activity of the gesturer. We furthermore performed simulations to investigate a possible confound of Granger causality: inter- and intrasubject variability in hemodynamic responses. Results show high sensitivity and accuracy for Granger causality between-brains, while sensitivity of within-brain Granger causality remains low. However, if a Grangercausality is found, this indicates the correct underlying direction in 80% of the cases. Finally, we used within-brain Granger causality to investigate how areas in the mirror system influence each other during gesturing and guessing.