Tese de mestrado. Biologia (Ecologia Marinha). Universidade de Lisboa, Faculdade de Ciências, 2012Temperature is considered as one of the most important physical variables controlling the life of marine organisms. Thus, understanding how they will respond to future thermal scenarios is of great relevance. The present study aimed to investigate, for the first time, the spawning success, embryonic development and metabolic rates of a specialized soft coral-feeding nudibranch, Armina maculata, under different thermal scenarios, which reflect: i) the present-day average spring (18ºC), early-summer (22ºC) and summer (24ºC) temperatures, and ii) the projected near-future warming (27ºC, +3ºC, IPCC 2007), a temperature that the species already experiences during heat wave events in Sado’s estuary. At 22ºC, A.maculata’s adults spawned more frequently and the embryos showed higher survival rates (~88%), indicating this temperature as the optimal for the reproduction of this species. On the other hand, the project near-future warming (27ºC) promoted metabolic suppression in adults, i.e., it triggered the shut-down of several biochemical functions. Additionally, under such thermal scenario, spawning events were scarce, ceased after three weeks, feeding intake was absent and the individuals perished after seven weeks of incubation. Furthermore, early ontogenetic stages (blastula, gastrula, trocophore, active veliger, newly-hatched, veliger) showed concomitant negative effects with increasing temperature. Embryonic development was dramatically shortened followed by increased energy expenditure rates. Moreover, egg mass analysis showed visible deleterious effects on embryo’s development and survival, with the latter decreasing up to 45%. Hence, the ability of A.maculata to overcome the developmental and physiological challenges faced at the projected near-future warming scenario will dictate its long-term survival success.As alterações climáticas emergiram no último século como uma preocupação global. O aquecimento da superfície dos oceanos é uma realidade incontestável e as consequências desta tendência podem ter efeitos catastróficos nas comunidades marinhas. Estudos preveem que a superfície dos oceanos sofra um aumento de 3ºC até 2100 ditando grandes alterações nas características das grandes massas de água, como o aumento do seu nível médio, que causará um forte impacte nas comunidades costeiras, ou mudanças nas correntes, com consequências graves a nível de dispersão larvar e disponibilidade alimentar, por exemplo. Compreender como irão as comunidades marinhas responder às rápidas mudanças nos ecossistemas constitui uma prioridade na investigação científica. A temperatura é um dos principais fatores físicos que influencia os processos fisiológicos nos organismos marinhos ectotérmicos, tais como taxas de respiração, crescimento, alimentação e reprodução. No entanto, a resposta de cada organismo às variações de temperatura está dependente dos seus limites de tolerância térmica e estágio de desenvolvimento. Além destes limites, a sobrevivência e fitness de um organismo podem estar comprometidos, principalmente numa perspetiva a longo termo. Assim, um organismo exposto prolongadamente a elevadas temperaturas aumenta o seu metabolismo exponencialmente até um nível em que a capacidade respiratória e cardiovascular atingem o seu máximo, seguindo-se um conjunto de reações fisiológicas, tais como, falhas no sistema enzimático, desnaturalização de proteínas e danos membranares que podem resultar na morte do indivíduo. Embora a ordem Nudibranchia seja a maior dentro dos Heterobranchia (Euthyneura, Nudipleura), poucos estudos reportam o efeito da temperatura na ecologia fisiológica dos nudibrânquios e não existem referências quanto à ecologia de Armina maculata. Como seres invertebrados e bênticos, que habitam principalmente as zonas intertidal e subtidal, o efeito do aumento da temperatura pode representar um obstáculo à persistência de muitas espécies. Os nudibrânquios são uma espécie carnívora, alimentando-se de um espectro de seres bênticos e sésseis, que não sejam largamente explorados por outros taxa. Adicionalmente, muitas espécies de nudibrânquios apresentam associações predador-presa, designando-se por espécies estonofágicas, estando intimamente ligados à distribuição e sobrevivência da sua única fonte de recursos alimentares. Assim sendo, a extinção local de determinada presa pode conduzir paralelamente à extinção da espécie de nudibrânquio que dela depende. Esta condição agrava-se perante um cenário de aquecimento global e, consequentemente, a capacidade de resposta e adaptação dos nudibrânquios deve ser avaliada conjuntamente com a capacidade de resposta de adaptação da sua presa. Num cenário futuro de altas temperaturas, onde é esperado um aumento nas taxas metabólicas dos organismos, uma diminuição nas reservas nutricionais pode resultar em falhas no sucesso reprodutor, já que grande parte da energia de um nudibrânquio adulto é direcionada para a reprodução. Atendendo-se ao fato de que a maioria dos nudibrânquios são espécies semélparas com um ciclo de vida anual, entende-se que o estado nutricional do individuo, bem como, as condições ambientais prevalentes durante o período de copulação, desova e eclosão larvar, estejam intimamente ligados ao sucesso reprodutor da espécie. Estudos sobre o sucesso reprodutor do nudibrânquio Adalaria proxima demonstraram que a temperatura afetava significativamente todas as atividades relacionadas com a reprodução, nomeadamente, periodicidade na colocação de posturas, duração do período de desova e viabilidade das massas de ovos. Assim sendo, compreende-se que, embora os nudibrânquios adultos tenham uma maior plasticidade na resposta às variações anuais de temperatura, o seu investimento reprodutor seja direcionado para um curto e único período de tempo, durante o qual as temperaturas são as ideais para assegurar a sobrevivência da descendência. A maioria das espécies de nudibrânquios possuem uma estratégia reprodutora do tipo “r”, isto é, investem em várias em posturas ao longo do período reprodutor, sendo que cada postura é constituída por milhares de ovos, de forma a superar o efeito da seleção natural sobre a grande variabilidade individual da descendência. Esta estratégia revela-se de especial importância para espécies de nudibrânquios que tenham desenvolvimento larvar planctotrófico. A capacidade de adaptação das espécies de nudibrânquios às adversidades do aquecimento global, pode ficar comprometida logo nos primeiros estágios de vida. Na verdade, é esperado que estes sejam os mais vulneráveis às mudanças de temperatura, por possuírem uma janela de tolerância térmica muito menor que a dos adultos. Estudos realizados em vários moluscos heterobrânquios, demonstraram que o aumento da temperatura diminuía o tempo de desenvolvimento embrionário, com efeitos negativos concomitantes na sobrevivência e morfologia dos embriões. Adicionalmente, a diminuição do período de embriogénese pode levar a um desfasamento temporal entre disponibilidade alimentar e eclosão larvar. No futuro, as larvas recém-eclodidas terão uma maior necessidade de alimento, devido às altas taxas metabólicas esperadas, pelo que a falta de recursos poderá comprometer a sua sobrevivência. A atividade metabólica, por sua vez, pode ser considerada como a função fisiológica de um organismo mais dependente das variações de temperatura. Vários estudos foram realizados na perspetiva de identificar os efeitos das variações térmicas no metabolismo de invertebrados marinhos, comprovando-se que o aumento da temperatura é sempre acompanhado de um aumento nas taxas de consumo de oxigénio. Situações de stress ambiental como extremos de temperatura ou privação de alimento, resultam na ativação de uma resposta de supressão metabólica, em que o organismo diminui os seus gastos energéticos ao máximo, procurando sobreviver até surgirem condições ambientais mais favoráveis. Verifica-se também que a taxa de aumento no consumo de oxigénio é mais significativa nos primeiros estágios de vida de um organismo marinho, bem como em nudibrânquios, corroborando a premissa de que estes estágios são os mais vulneráveis e a sua performance e sobrevivência influenciarão diretamente toda a dinâmica populacional da espécie. Neste sentido, o objetivo do presente estudo foi avaliar, pela primeira vez, o impacte de um cenário futuro de aquecimento na ecologia fisiológica do nudibrânquio A.maculata. Indivíduos adultos da espécie A.maculata foram capturados no estuário do Sado (costa oeste de Portugal) e mantidos sob quatro cenários térmicos diferentes, que refletiam: i) a temperatura média atual da primavera (18ºC), início do verão (22ºC) e verão (24ºC) e, ii) a temperatura prevista para o verão sob um cenário futuro de aquecimento (27ºC, +3ºC, IPCC 2007), experienciada já presentemente pela espécie durante ondas de calor no verão, no estuário do Sado. Para se avaliar os efeitos da temperatura na alimentação e reprodução, os indivíduos adultos foram colocados aos pares em aquários individualizados, permitindo a copulação, visto esta espécie ser hermafrodita mas apenas realizar fecundação cruzada, e alimentados ad libitum com a sua presa, o octocoral Veretillum cynomorium. Após iniciado o período reprodutor, as posturas colocadas foram incubadas nas mesmas condições que os adultos e o seu desenvolvimento foi acompanhado diariamente, verificando-se o efeito do aquecimento na morfologia, sobrevivência e tempo de embriogénese. Por fim, foram medidas as taxas de consumo de oxigénio e determinada a sensibilidade térmica (valores de Q10) desta espécie em adultos e embriões. Embora fosse expetado que as altas taxas metabólicas verificadas nos adultos a temperaturas elevadas (24, 27ºC) fossem acompanhadas por um aumento na ingestão de alimento, tal não se verificou. Na verdade, as maiores taxas foram verificadas a 18 e 22ºC, onde se verificou também a preferência pela presa V.cynomorium. Esta diminuição na procura de alimento pode ser explicada pela ativação de uma resposta de supressão metabólica, que resultou numa diminuição da atividade dos indivíduos e no decréscimo da capacidade respiratória, reprodutora e locomotora, levando à morte dos exemplares, após sete semanas de incubação a 27ºC. Concomitantemente, o cenário de aquecimento (27ºC) teve consequências devastadoras para esta espécie em vários aspetos da sua reprodução. Os adultos mantidos a esta temperatura apenas colocaram posturas durante as primeiras três semanas de teste, as quais demonstraram deformações morfológicas (ex. variações na cor, diminuição no tamanho das capsulas, embriões e larvas recém-eclodidas, nos últimos estágios da embriogénese) e cujo tempo de desenvolvimento até à eclosão foi significativamente encurtado (~5 dias) e acompanhado por altas taxas de mortalidade embrionária (~55%). Como esperado, o consumo de oxigénio aumentou linearmente com o aumento da temperatura, verificando-se a premissa de que este aumento seria mais substancial nos embriões do que nos adultos, visto que os estágios iniciais são os mais vulneráveis a variações térmicas. Por outro lado, os resultados apontam o cenário de 22ºC como a temperatura ótima para a reprodução desta espécie. Elevada frequência de desova associada a altas taxas de sobrevivência embrionária (~88%) e sucesso no desenvolvimento ontogenético, sugerem que esta espécie se reproduza preferencialmente no início do verão. Os resultados deste estudo demonstraram que a temperatura desempenha um papel crucial no ciclo de vida do nudibrânquio A.maculata, determinando vários aspetos das suas respostas fisiológicas a nível alimentar, reprodutivo e metabólico. No entanto, a sobrevivência desta espécie, estará dependente da sua capacidade de adaptação às condições de stress extremo no previsto cenário de aquecimento global
