Evolutionary divergence in the bioactive jasmonate in land plants

Abstract

Tesis Doctoral inédita leída en la Universidad Autónoma de Madrid, Facultad de Ciencias, Departamento de Biología. Fecha de lectura: 21-09-2017Esta tesis tiene embargado el acceso al texto completo hasta el 21-03-2019Los jasmonatos son fitohormonas implicadas en activación de defensas y en procesos de desarrollo. En eudicotiledóneas la hormona activa, JA-Ile, induce la interacción entre los dos componentes del co-receptor: la F-box COI1 y uno de los represores JAZ. La ruta de señalización del jasmonato se ha estudiado fundamentalmente en la planta modelo Arabidopsis thaliana, pero apenas se ha caracterizado en otros grupos de plantas. El análisis de genomas disponibles de diversos linajes vegetales sugiere que todos los componentes de la ruta de señalización de jasmonatos ya estaban presentes en el ancestro común de las plantas terrestres. Los briófitos actuales son el grupo más primitivo de este tipo de plantas, y dentro de ellos, las hepáticas se consideran el linaje hermano al resto de plantas terrestres. En este trabajo hemos utilizado como planta modelo la hepática Marchantia polymorpha para estudiar la evolución y la conservación funcional de la ruta del jasmonato. Además de su posición evolutiva privilegiada, M. polymorpha tiene una redundancia génica extraordinariamente baja, lo que facilita el análisis funcional de familias multigénicas en plantas superiores. Nuestros resultados demuestran que la percepción de jasmonatos y su maquinaria de señalización están conservados en plantas terrestres, pero la hormona es diferente en briófitos y plantas vasculares. Hemos identificado el dinor-OPDA como la hormona activa en briófitos y hemos demostrado que un solo aminoácido en el receptor COI1 determina la especificidad de ligando. En conjunto, nuestros resultados explican los acontecimientos evolutivos que condujeron a la aparición del JA-Ile y COI1 en plantas vasculares a partir de sus ortólogos ancestrales. Además, la caracterización del co-receptor COI1/JAZ en plantas terrestres nos ha permitido desarrollar un antagonista específico de la percepción de JA-Ile con potencial biotecnológicoJasmonates are phytohormones involved in defence and developmental processes such as fertility. In eudicots, the active hormone JA-Ile induces the interaction between the two members of the coreceptor: the F-box COI1 and one of the JAZ repressors. The jasmonate signalling pathway has been mainly studied in the model plant Arabidopsis thaliana, but little is known about this pathway in other plant lineages. Sequence analyses of available algae and land plants genomes showed that all the signalling components of the JA-Ile pathway might have been already present in the common ancestor of all land plants. Extant bryophytes are the most basal group of land plants, and among them, liverworts are considered the sister lineage to all other land plants. In this work, we have used the model liverwort Marchantia polymorpha to study the evolution and functional conservation of the jasmonate pathway. Besides its key evolutionary position, M. polymorpha shows an extraordinary low gene redundancy that facilitates the study of large gene families. Our results demonstrate that the jasmonate perception and signalling machinery are conserved in land plants but the hormone is different in bryophytes and vascular plants. We have identified dinor-OPDA as the active hormone in bryophytes as well as the residue that determines the ligand specificity in COI1. Taken together our results explain the evolutionary events that lead to the appearance of JA-Ile and COI1 in vascular plants from their ancestral counterparts. In addition, the characterization of the COI1/JAZ co-receptor in land plants has allowed us to develop a specific antagonist of JA-Ile perception with biotechnological potential