Tese de mestrado em Ecologia Marinha, apresentada à Universidade de Lisboa, através da Faculdade de Ciências, 2016Nos últimos anos tem-se verificado um preocupante declínio dos recifes de coral, para o qual têm contribuído maioritariamente fatores antropogénicos. Isto permite que as algas ganhem uma vantagem competitiva sobre os corais, criando um desequilíbrio no ecossistema, tal como uma proliferação excessiva de parasitas. Os parasitas são parte natural e indispensável dos ecossistemas, tendo um duplo papel, já que tanto são influenciados pelo ambiente, como influenciam os hospedeiros dos quais se alimentam. Tem-se vindo a demonstrar que alguns ectoparasitas evitam ativamente o contacto com coral vivo que, com a crescente degradação dos recifes, tem vindo a diminuir, levando a uma maior proliferação destes organismos parasitários. Por outro lado, grandes densidades de peixes aumentam a proximidade entre possíveis hospedeiros, aumentando assim a probabilidade de contacto com ectoparasitas, o que tornaria espécies gregárias mais vulneráveis a infeções. De forma a contrariar o aumento da carga parasitária, especialmente de ectoparasitas, os peixes infetados podem raspar-se contra o substrato ou visitar estações de limpeza. Nestes locais residem peixes ou camarões limpadores que se alimentam dos ectoparasitas de peixes maiores, chamados “clientes”. Apesar de ainda haver alguma discussão em relação à natureza destas interações, elas são geralmente descritas como mutualistas. Assim, os ectoparasitas parecem ser uma variável fundamental para explicar as interações de limpeza, nas quais os clientes com maior carga parasitária visitam limpadores mais frequentemente e durante mais tempo. Estes clientes são, normalmente, aqueles que recebem um melhor e mais honesto serviço de limpeza. Para além de ectoparasitas, há outros tipos de vetores que podem levar os peixes a visitar estações de limpeza. Por exemplo, nas Caraíbas, os cirurgiões (Acanthurus spp.) têm sido reportados como uma família propensa ao aparecimento de manchas negras, normalmente associadas a infeções de parasitas dérmicos. O objetivo da presente dissertação foi investigar se em recifes mais degradados, ou com variações de densidade de peixes, a carga de ectoparasitas em donzelas (Stegastes diencaeus) e cirurgiões (Acanthurus tractus) seria mais elevada. Foi também investigado se os clientes mais infetados (quer por ectoparasitas, quer por parasitas dérmicos) investiam mais em comportamentos de limpeza, e se lhes era prestado um melhor serviço por parte dos limpadores. Em cinco recifes na ilha de Curaçao, Caraíbas, fizeram-se transectos de ponto-interceção para avaliar a degradação do recife. Cada ponto da comunidade bentónica foi categorizado em termos da percentagem de cobertura, em função da presença de coral vivo, areia e outros (englobando substrato favorável a ectoparasitas: coral morto, algas e esponjas). A densidade de peixes foi igualmente analisada com base em transectos, nos quais o número e espécie dos indivíduos encontrados foram registados. Os ectoparasitas de dez a onze indivíduos, tanto de donzelas como de cirurgiões, em cada recife, foram obtidos através de banhos de água doce com óleo de cravinho. Já os comportamentos ditos de limpeza (frequência de raspagens, interações e poses) e medidas de qualidade de serviço (tempo de espera na estação de limpeza, tempo de interação, e jolts) advieram do seguimento e filmagem de nove a onze indivíduos de cada espécie nos dois recifes considerados como os mais diferentes (Carmabi e Water Factory). Desses mesmos peixes, mas apenas no caso dos cirurgiões, foi registado o número de manchas negras como medida da carga de parasitas dérmicos. As diferenças entre os cinco recifes foram exploradas através de testes ANOSIM, MDS, SIMPER e ANOVA / Kruskal-Wallis, enquanto as diferenças entre os dois recifes mais distintos e entre as duas espécies de clientes foram exploradas com testes Mann-Whitney. A existência de relações entre variáveis foi analisada com recurso a correlações de Spearman.
Os recifes amostrados, no que se refere ao respetivo estado, revelaram algumas diferenças, tanto na composição da comunidade bentónica como na da comunidade de peixes, especialmente entre os recifes de Carmabi e Water Factory. Water Factory foi claramente o recife com maior cobertura de coral vivo, mas também o recife com menor cobertura de substrato favorável à proliferação de parasitas em relação a Carmabi e Blue Bay Left. Water Factory e Carmabi foram os recifes com menor densidade global de peixes, mas considerando a densidade das espécies estudadas, apenas Carmabi revelou ter uma menor densidade de donzelas que Blue Bay Left. Entre os parasitas, foram identificados exemplares de três famílias: Gnathiidae (Crustacea, Isopoda), Caligidae (Crustacea, Copepoda) e Capsalidae (Platyhelminthes, Monogenea). Em todos os cinco recifes as donzelas mostraram diferenças nas três famílias de ectoparasitas, enquanto os cirurgiões mostraram diferenças apenas em duas das famílias, sendo a carga de caligídeos semelhante entre recifes. Em ambos os casos os capsalídeos mostraram resultados mais robustos, sendo em Carmabi encontradas as maiores cargas deste ectoparasita. Já a comparação entre espécies revelou que a carga de gnatiídeos foi mais elevada nas donzelas de Blue Bay Right, a carga de caligídeos foi sempre mais elevada nos cirurgiões exceto em Carmabi, que foi semelhante, e a carga de capsalídeos foi semelhante em todos os recifes. Diferentes correlações foram encontradas consoante a espécie considerada. Nas donzelas, as cargas de gnatiídeos e de caligídeos estavam negativamente correlacionadas com a cobertura de coral vivo e com a densidade da espécie, respetivamente. Nos cirurgiões, só houve uma correlação, negativa, entre cargas de gnatiídeos e a densidade global de peixes. Considerando apenas os recifes de Carmabi e Water Factory (como o mais e o menos degradado, respetivamente), a carga de ectoparasitas dos cirurgiões foi semelhante, e a das donzelas foi superior em Carmabi, maioritariamente devido aos capsalídeos. Já a frequência de manchas negras nos cirurgiões (não foi possível analisar a das donzelas) foi claramente superior em Carmabi. Em relação aos comportamentos de limpeza os cirurgiões efetuaram mais raspagens no substrato em Carmabi, e mais que as donzelas em qualquer dos recifes. Em Carmabi foram também os cirurgiões os que esperaram mais tempo para ser atendidos pelos limpadores. Os restantes comportamentos, tais como as medidas de qualidade de serviço prestado pelos limpadores, foram semelhantes entre recifes e entre espécies. Finalmente, em Carmabi, o número de manchas dos cirurgiões revelou-se positivamente correlacionado com a frequência de interações cliente-limpador.
As cargas de capsalídeos, ectoparasitas com uma fase bentónica, foram superiores em Carmabi onde aparentemente havia uma pior qualidade de água e menor cobertura de coral vivo. Apenas as cargas de gnatiídeos, outro ectoparasita com fase bentónica, das donzelas foram mais elevadas em recifes com menor cobertura de coral vivo, provavelmente advindo de uma maior proximidade com substrato favorável a estes parasitas, promovido pela territorialidade destas. Os caligídeos foram encontrados sobretudo em cirurgiões, provavelmente devido ao seu comportamento gregário e móvel, utilizando mais a coluna de água na sua extensão. A densidade de peixes (de donzelas e global) mostrou ser um fator relevante, consoante a espécie (donzelas ou cirurgiões, respetivamente), na relação, negativa, com a carga de caligídeos e gnatiídeos, respetivamente. No entanto, a diferença na carga de ectoparasitas das donzelas não se revelou suficiente para uma intensificação do seu comportamento de limpeza, nem para a qualidade do serviço que lhes era prestado pelos organismos limpadores. Por outro lado, em Carmabi os cirurgiões investiram mais nos comportamentos de limpeza (raspagens e tempo de espera nas estações de limpeza) indo ao encontro da maior incidência de parasitas dérmicos (manchas negras) encontrada neste recife. Apenas no recife mais degradado a incidência de parasitas dérmicos revelou estar relacionada com um maior número de interações com limpadores. Assim, os níveis de degradação dos recifes de Curaçao parecem estar a afetar as cargas parasitárias de donzelas e cirurgiões, e essas mesmas cargas parasitárias parecem refletir-se especialmente numa intensificação do comportamento de limpeza nos cirurgiões, uma espécie aparentemente mais vulnerável. Estudos futuros deverão incluir uma abordagem mais integrativa, considerando, tanto ectoparasitas como parasitas dérmicos, a vulnerabilidade dos peixes, a frequência e qualidade dos comportamentos de limpeza, mas também medidas fisiológicas (como o nível de stress) e imunológicas. Assim, a informação resultante poderá ser importante para a monitorização da degradação dos recifes de coral e da saúde dos peixes que neles habitam, contribuindo para a conservação deste ecossistema.Coral reefs are experiencing worrisome levels of degradation, mostly due to anthropogenic factors, leading to a disequilibrium in the ecosystem, such as an outbalanced parasite proliferation. Parasites are a natural component of the ecosystem, being influenced by the environment and in turn influencing their hosts. Conversely, higher fish density may also increase the probability of contact between parasites and possible hosts. In order to face parasitation, specifically by ectoparasites, highly infected fish may chafe against the substrate or engage in cleaning interactions more often. These so called “clients” are usually those that receive a better service by cleaners. There are also other sources of irritation that may lead fish to increase their cleaning behaviour, such may be the case of dermal parasites, visually recognized by dark blemishes on fish. The present study aimed to understand how reef degradation levels and fish density are affecting ectoparasite loads on fish, and how these ectoparasite loads, as well as dermal parasites, are affecting the clients’ cleaning behaviour. Five reefs in Curaçao were sampled for benthic community, fish density, and ectoparasite load assessment of longfin damselfish (Stegastes diencaeus) and ocean surgeonfish (Acanthurus tractus). The cleaning behaviour of the mentioned client species was also analysed in the two most different reefs. Carmabi and Water Factory revealed to be the two most different reefs in terms of benthic and fish community, and deemed as the degraded and less degraded reefs, respectively. Ectoparasites retrieved consisted in species of the Gnathiidae (Crustacea, Isopoda), Caligidae (Crustacea, Copepoda) and Capsalidae (Platyhelminthes, Monogenea) families. Except for ocean surgeonfish’s caligid loads, all ectoparasite families were found significantly different across the five sampled reefs, with fish from Carmabi experiencing the highest loads of capsalids. In four of the five reefs, ocean surgeonfish were more infected with caligids than longfin damselfish. Longfin damselfish’s gnathiid and caligid loads correlated negatively with reef live coral cover and its density, respectively. Regarding ocean surgeonfish, only gnathiid loads correlated negatively with global fish density.
In terms of behavioural shifts, ectoparasite loads did not seem enough to produce changes in longfin damselfish cleaning behaviour. However, ocean surgeonfish appeared to be more vulnerable, as fish from Carmabi were observed to invest more in cleaning behaviour (chafing and waiting time at cleaning stations). This appeared to be due to significantly higher loads of dermal parasites in Carmabi (the degraded reef), where heavily infected fish interacted more often with cleaners. Future studies should include a more integrative approach, taking into consideration not only ectoparasite and dermal parasite loads, host vulnerability and cleaning behaviour, but also physiological (such as stress) and immunological measures as key variables to evaluate ecosystem disequilibrium. The resulting information may be a valuable contribution to the implementation of monitoring programs and to help in reef conservation
