Emamectin Benzoate was registered recently in Brazil to control Chrysodeixis includens (Walker, [1858]) (Lepidoptera: Noctuidae) in soybean. We studied the baseline susceptibility of Mato Grosso populations of C. includes to support Insect Resistance Management programs by standard feeding assays on insecticide-surface of artificial diet. Variation in susceptibility between populations was low. The LC50 values from 11 populations varied between 0.015 a 0.065 &#956;g i.a. cm-2. Based on our results, we propose the discriminant concentration of 2.867 &#956;g i.a. cm-2 of emamectin benzoate to monitor insecticide resistance in C. includes.Bioassay

CORASSA, J. N.

FERREIRA, F. T. R.

NUNES, N. R.

PITTA, R. M.

THIESEN, L. V.

Portuguese

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Entomological Communications, 1, 2019: ec01015© The Author(s) 2019. Published by Sociedade Entomológica do Brasil.This artiche is published by Sociedade Entomológica do Brasil and licensed under Creative Commons Licence 4.0, CC-BY. Share — copy and redistribute the material in any medium or format. Adapt — remix, transform, and build upon the material for any purpose, even commercially.Linha Básica de Suscetibilidade de Chrysodeixis includens (Walker, [1858]) (Lepidoptera: Noctuidae) a Benzoato de EmamectinaNaiara R. Nunes1 , Fátima T. Rampelloti Ferreira1 , Leonardo V. Thiesen2 , Janaina N. Corassa¹ , Rafael M. Pitta31 Universidade Federal de Mato Grosso, Sinop-MT, Brasil. 2 Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, Jaboticabal-SP, Brasil. 3 Embrapa Agrossilvipastoril, Sinop-MT, Brasil.Corresponding author: rafael.pitta@embrapa.brEdited by: Leandro Delalibera GeremiasReceived: December 06, 2019. Accepted: December 12, 2019. Published: December 17, 2019.Baseline susceptibility of Chrysodeixis includens (Walker, [1858]) (Lepidoptera: Noctuidae) to Emamectin BenzoateAbstract. Emamectin Benzoate was registered recently in Brazil to control Chrysodeixis includens (Walker, [1858]) (Lepidoptera: Noctuidae) in soybean. We studied the baseline susceptibility of Mato Grosso populations of C. includes to support Insect Resistance Management programs by standard feeding assays on insecticide-surface of artificial diet. Variation in susceptibility between populations was low. The LC50 values from 11 populations varied between 0.015 a 0.065 µg i.a. cm-2. Based on our results, we propose the discriminant concentration of 2.867 µg i.a. cm-2 of emamectin benzoate to monitor insecticide resistance in C. includes.Keywords:  Resistance management, monitoring, avermectin, soybean looper. Chrysodeixis includens (Walker, [1858]) (Lepidoptera: Noctuidae), conhecida como lagarta-falsa-medideira é um dos principais lepidópteros praga em cultivos de soja, algodão, feijão e girassol no Brasil (Carvalho et al. 2012, Guedes et al. 2015). Devido à sua polifagia (Specht et al. 2015), essa espécie pode se desenvolver, simultaneamente, em diferentes plantas hospedeiras.  O controle de C. includens é realizado, principalmente, pelo uso de inseticidas químicos e cultivares transgênicas de soja e algodão que expressam proteínas inseticidas de Bacillus thuringiensis (Berliner, 1911). Contudo, no estado de Mato Grosso são cultivados cerca de 60,5 mil hectares de girassol, 56,6 mil hectares de feijão e 220 mil hectares de feijão caupi (Conab 2019), além de pelo menos 3,5 milhões de hectares de cultivares não Bt de soja cultivados como área de refúgio estruturado por ser uma estratégia essencial de manejo da resistência de lagartas as proteínas Bt (IRAC-BR 2018). Nessas áreas o controle de C. includens é feito principalmente com aplicação de inseticidas químicos.Casos de resistência de C. includens a inseticidas são documentados na literatura aos ingredientes ativos acetato, BHC, DDT, cipermetrina, deltametrina, permetrina, teflutrina, fenvalerato, metomil, paratiom metílico, tiodicarbe e flubendiamida (Owen 2013, IRAC 2019) e baixa suscetibilidade a lambda-cialotrina, teflubenzuron e novaluron (Stacke et al. 2019).Benzoato de emamectina foi recentemente registrado para o controle de C. includens. Este inseticida pertence ao grupo químico das avermectinas enquadrado ao modo de ação 6 (MoA 6) (IRAC 2019). Sua atuação ocorre nos receptores do GABA (ácido gama aminobutírico), induzindo o fluxo de cloro para o interior da célula que resulta na ruptura dos impulsos nervosos paralisando o inseto irreversivelmente e, desse modo, cessando atividade alimentar. Sua atuação se dá por contato e ingestão, sendo a ingestão considerada a principal via de intoxicação (Jansson & Dybas 1996).Considerando que o benzoato de emamectina é registrado para C. includens nas culturas do feijão e soja, é estratégico o conhecimento dos níveis de suscetibilidade de populações dessa espécie a esse ingrediente ativo. Portanto, objetivou-se nesse estudo estabelecer a linha de suscetibilidade de populações de C. includens a esse inseticida e estimar uma concentração diagnóstica para avaliar a evolução da resistência em futuros monitoramentos.Para a caracterização da suscetibilidade de C. includens a benzoato de emamectina, 10 populações de C. includens foram coletadas em importantes regiões produtoras de soja do estado de Mato Grosso na safra agrícola de 2017/2018 (Tab. 1). Em cada local foram coletadas, aproximadamente, 150 lagartas padronizadas por tamanho para a constituição das populações. Além das populações de campo foi avaliada uma população criada em laboratório, em condições controladas, sem exposição a inseticidas, proteínas Bt e produtos à base de microrganismos por gerações sucessivas desde 2014.Tabela 1. Identificação, localização e data de coleta de populações de Chrysodeixis includens em Mato Grosso para caracterizar a suscetibilidade a benzoato de emamectina.PopulaçãoData da ColetaNº de indivíduos coletadosLatitude LongitudeÁgua Boa 17/01/2018 215 14°00’21” 52°09’01”Campo Verde 18/01/2018 129 15°31’30” 55°18’02”Canarana 16/01/2018 213 14°45’40” 52°21’36”Cláudia 23/01/2018 227 11°38’40” 54°35’50”Dom Aquino 18/01/2018 155 15°30’19” 54°38’36”Lucas do Rio Verde 20/01/2018 133 13°14’95” 56°04’87”Nova Mutum 12/01/2018 163 13°41’43” 55°57’19”Nova Xavantina 17/01/2018 180 12°46’34” 52°01’14”Ribeirão Cascalheira 16/01/2018 180 12°46’34” 52°01’14”União do Sul 10/01/2018 128 11°28’47” 54°04’20”Para criação das populações, as lagartas foram mantidas em dieta artificial até atingirem a fase de pupa (Parra 2001). Os adultos foram BioassayEntomological Communications, 1, 2019: ec010152mantidos em gaiolas de PVC de 20x25 cm (diâmetro x altura) revestida internamente com papel A4 para oviposição e cobertas por tecido voil. Solução aquosa de sacarose 10% foi fornecida para alimentação dos adultos. Os papéis contendo os ovos foram substituídos a cada dois dias, e os ovos foram mantidos em sala climatizada (temperatura de 24±2 ºC, umidade relativa de 70±10% e fotofase de 14 h) até a eclosão das lagartas para o início de um novo ciclo de criação ou a realização dos bioensaios. Os bioensaios foram realizados utilizando o método de contaminação da superfície da dieta artificial com inseticida. Foram utilizadas placas plásticas (Costar®, Cambridge, Massachusetts, EUA, 24 células com área interna de cada célula igual a 1,91 cm2), contento 1,5 mL de dieta artificial.Para estabelecimento das concentrações letais para 50% (CL50) e 99% (CL99) dos indivíduos, realizou-se um bioensaio de curva resposta utilizando a população de laboratório como padrão e 7 concentrações (0,0061, 0,0123, 0,0245, 0,0491, 0,0982, 0,1963 e 0,3927 µg i.a. cm2) para CL99. O produto utilizado foi Proclaim® 50 WG WG; Syngenta Lote YGM3D14005(D). A fim de estimar uma concentração diagnóstica para futuros monitoramentos, foram analisadas as CL99 para as 11 populações conforme proposto por Bird et al. (2019).Para o preparo das concentrações, o inseticida foi diluído em água ultrapura com adição de espalhante adesivo Break-thru® na concentração de 0,1% (v/v) e, para o tratamento controle utilizou-se apenas água mais espalhante adesivo a 0,1% (v/v).  Com auxílio de um dispensador automático (Eppendorf Multipette® M4) foi transferido 20 µL da solução inseticida com as concentrações testadas para cada célula da placa. As placas foram mantidas em câmaras de fluxo laminar por aproximadamente uma hora até a evaporação do excesso de água. Logo após, uma lagarta em 3º ínstar foi transferida para cada célula com o auxílio de um pincel e as placas foram mantidas em câmara climatizada (24±2 ºC, umidade relativa de 70±10% e de 14 horas de fotofase) por 24 horas. Após esse período foi avaliada a mortalidade, sendo consideradas mortas às lagartas que não apresentavam movimentos coordenados quando tocadas com um pincel fino.O delineamento experimental foi inteiramente casualizado com nove repetições de 24 lagartas cada, sendo testadas 216 lagartas por concentração. Os dados de mortalidade obtidos para as populações foram submetidos a análise de Probit através do programa Polo-PC (LeOra Software 1987) o qual apresentou os valores das concentrações letais para 50 e 99% (CL50 e CL99) e seus respectivos intervalos de confiança (I.C. 95%).Todas as populações de C. includens coletadas em campo apresentaram elevada suscetibilidade ao benzoato de emamectina, inclusive com valores de CL50 inferiores a população de laboratório. Para as dez populações de C. includens provenientes do campo as CL50 variaram de 0,015 a 0,065 µg i.a. cm2 e as CL99 variaram de 0,285 a 2,867 µg i.a. cm2. A CL50 da população de laboratório foi 0,049 µg i.a. cm2 e para CL99 igual a 0,405 µg i.a. cm2 (Tab. 2).Para as populações de campo houve uma variação na CL50 de 0,02 a 0,06 µg i.a. cm-2, sendo os valores estimados para Canarana, Cláudia, Nova Mutum e União do Sul de 0,02 µg i.a. cm-2 e os maiores para Nova Xavantina e Campo Verde de 0,06 µg i.a. cm-2. Para CL99 a variação foi de 0,28 a 2,8 µg i.a. cm-2, sendo 0,28 µg i.a. cm-2 para o valor de CL99 obtido para Canarana e 2,8 µg i.a. cm-2 para Lucas do Rio Verde.As populações testadas apresentaram coeficientes angulares variando de 1,22 a 2,77, sendo o menor coeficiente angular (1,22) obtido para a população de Lucas do Rio Verde e o maior valor (2,77) para a população de Nova Xavantina. Entretanto, a razão de resistência entre as populações testadas, foram inferiores a 2 para a CL50 e 7 para a Cl99, indicando que as populações de C. includens avaliadas podem ser consideradas como suscetíveis a benzoato de emamectina (Tab. 2).Stacke et al. (2019) também observaram baixas variações na suscetibilidade de populações de campo de C. includens aos inseticidas espinetoram, indoxicarbe, tiodicarbe, clorantraniliprole, flubendiamida e clorfenapir. Entretanto, esses autores constataram baixa suscetibilidade aos inseticidas lambda-cialotrina, metoxifenizide, teflubenzuron e novalurom. O uso preventivo de inseticidas para o controle de pragas pode estar relacionado a essas baixas taxas de suscetibilidade, pois essa estratégia de controle intensifica a pressão de seleção de indivíduos resistentes. Além disso, variações de suscetibilidade entre as populações podem estar associadas a vários fatores como diversidade genética intraespecífica natural, ambientes geográficos distintos, variedades de plantas hospedeiras, métodos de bioensaios, geração testada, tempo de exposição, dietas artificiais, práticas de manejo e fluxo gênico (Zheng et al. 2011, Palma et al. 2015). De acordo com Carriere (2010), mesmo uma pequena variação na suscetibilidade é uma indicação do potencial de seleção da resistência à medida que os insetos se adaptam ao inseticida. O sistema agrícola de produção em Mato Grosso gera uma exposição repetida de C. includens aos inseticidas (incluindo benzoato de emamectina) utilizados no manejo de lepidópteros praga nas culturas de soja, algodão, feijão e girassol que são hospedeiros preferenciais desta desfolhadora (Andrade et al. 2016). Para otimizar o uso desse inseticida no manejo de C. includens é necessário estabelecer práticas de rotação com inseticidas de diferentes modos de ação em populações da praga que apresentem baixas razões de resistência, bem como avaliar a adoção de práticas eficientes do manejo integrado de pragas. O uso de plantas Bt (Bernardi et al. 2012), inseticidas a base baculovírus ChinNPV (Muraro et al. 2019) e parasitoides de ovos (Bueno et al. 2009), juntamente ao uso de outros inseticidas químicos podem contribuir para retardar a evolução da resistência. Considerando que o manejo da resistência é mais efetivo quando implementado de modo preventivo, ou seja, no início da evolução da Tabela 2. Resposta de concentração-mortalidade (CL; µg i.a. cm-2) de C. includens exposta a benzoato de emamectina.População n Coef. Angular (± EPM)g.lc χb        CL50a  (I.C 95% µg cm²) CL99a  (I.C 95%) a µg cm²População laboratório 1080 2,540 (±0,149) 4 4,22 0,049 (0,042 - 0,058) 0,405 (0,269 -0,761)Água Boa 1080 1,873 (±0,138) 5 7,41 0,028 (0,016 - 0,038) 0,484 (0,257 - 1,811)Campo Verde 1080 2,409 (±0,144) 5 1,81 0,055 (0,050 - 0,061) 0,511 (0,400 - 0,694)Canarana 1080 1,834 (±0,184) 5 3,86 0,015 (0,007 - 0,022) 0,285 (0,174 - 0,786)Cláudia 1102 1,941 (±0,147) 5 0,29 0,022 (0,019 - 0,025) 0,344 (0,254 - 0,513)Dom Aquino 1520 2,140 (±0,107) 5 2,87 0,029 (0,027 - 0,031) 0,354 (0,286 - 0,458)Lucas do Rio Verde 1080 1,218 (±0,102) 3 4,89 0,035 (0,023 - 0,049) 2,867 (0,982 - 24,169)Nova Mutum 1080 1,449 (±0,124) 5 11,2 0,015 (0,004 - 0,026) 0,618 (0,233 - 12,387)Nova Xavantina 1080 2,772 (±0,204) 5 7,9 0,065 (0,048 - 0,083) 0,448 (0,262 - 1,402)Ribeirão Cascalheira 1080 2,241 (±0,127) 5 16,02 0,047 (0,029 - 0,069) 0,395 (0,314 - 0,537)União do Sul 1081 1,800 (±0,121) 5 2,48 0,016 (0,013 - 0,018) 0,309 (0,232 - 0,446)a CL50: concentração de benzoato de emamectina necessária para matar 50% dos indivíduos durante o período observado de 24h. Similarmente, CL99 é a concentração necessária para matar 99% dos indivíduos. b Teste de qui-quadrado. P< 0,05. c Graus de liberdadeNunes et al. 20193resistência (Roush & Mckenzie 1987) e o fato das populações de C. includens avaliadas neste trabalho apresentarem alta suscetibilidade ao benzoato de emamectina é essencial o monitoramento contínuo da suscetibilidade, para poder identificar a evolução da resistência ao longo dos anos, de preferência de forma rápida, precisa, prática e compatível para uso em grande escala como o método de concentração diagnóstica (Onstad 2014).Baseados em nossos resultados, sugerimos que seja utilizado a concentração de 2,867 µg i.a. cm2 de benzoato de emamectina para discriminar entre C. includens resistentes e suscetíveis.Contribuição dos AutoresNRN: conduziu os ensaios e escreveu o manuscrito; FTRF conduziu os ensaios, definiu o método experimental e escreveu o manuscrito; LVT conduziu os ensaios e analisou os resultados; JDNC escreveu o manuscrito; RMP elaborou a hipótese do trabalho, coletou as populações, definiu o método experimental e escreveu o manuscrito.  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Linha Básica de Suscetibilidade de Chrysodeixis includens (Walker, [1858]) (Lepidoptera: Noctuidae) a Benzoato de Emamectina.

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