Dupuis, M.

Kerisit, S.

Rosso, K.M.

Valiev, M.

Wang, X.

Rosso, K. M.

UNT Digital Library

Pacific Northwest National Laboratory U.S. Department of Energy Electron Transfer at the Cytochrome / Mineral Interface: An Overview of the EMSL BGC Modeling Component Rosso K.M., Kerisit S., Valiev M., Wang X., Dupuis M. Pacific Northwest National Laboratory ERSD PI Meeting – April 2006 Acknowledgements:  US­DOE­OBER­ERSD­EMSL EMSL Molecular Sciences Computing Facility EMSL NWChem Project2 Current Conceptual Model for Electron Transfer to Extracellular Substrates in Shewanella BGC Hypothesis:  Outer membrane cytochromes OmcA/MtrC are responsible for direct electron transfer to the Fe(III) oxide Courtesy ­ D. Richardson3 Science Questions e - e - Bis­histidine heme Fe­terminated hematite (001) What regulates the ET rate across the cytochrome/Fe(III)­oxide interface? How are Fe(III) acceptor sites ‘regenerated’ and how fast?  Fe(II) Fe(III) e-4 Obstacles / Challenges e - e - Bis­histidine heme Fe­terminated hematite (001) electron transfer distance heme electronic structure axial ligand orientation heme orientation porphyrin distortion intervening / bridging molecules surface atomic structure surface electronic structure electron transfer distance crystallographic direction proximity to surface plane surface termination surface hydration defects Aspects influencing the ET kinetics at the molecular scale: Fe(II) Fe(III) e-5 Reaction Coordinate (DE) Free Energy (DG) DG R (DE) DG P (DE) DG * DG 0 l C A  B V AB Basic Electron Transfer Theory  + + =  3 2  /  b a  Fe Fe R + + =  2 3  /  b a  Fe Fe P ΔE: Reaction coordinate or energy gap λ : Reorganization energy V AB : Electronic coupling ΔG*: Diabatic activation free energy ΔG 0 : Free energy of ET R P  E E E - = D6 Basic Electron Transfer Theory ET rate = electronic part + nuclear part ] exp[ 4 1 2  * 2 T k G T k V k B B AB et D - = pl p h nuclear electronic Fe(II)  Fe(III) Water Protein e­ Details of the molecular environment strongly influence the PES’s and electronic coupling7 Electron Migration at Hematite Surfaces Hydroxylated hematite (001) Hematite surfaces examined Fe­terminated (001) O(H)­terminated (001) (012)8 Approach to Model the Interatomic Interactions The method is based on the Born model of solids. V(r ij ) = q i q j r ij + f(r ij ) 2 nd Term ­ Short range interactions Electron cloud repulsion, Van der Waals, bond stretch, angle bend, torsion… 1 st Term ­ Long range interactions Coulombic energy Buckingham Potential: C ij f(r ij ) = A ij * exp (         ) ­ r ij 6 r ij ­r ij Shell Model 1 : 1 Dick and Overhauser Phys. Rev., 112, 90, 1958.9 Run MD collecting configurations ΔE is calculated for each configuration As configurations with ΔE~0 are rare, umbrella sampling technique is used to obtained a complete distribution. Calculations are carried out for several values of θ (from 0 to 1). Reaction Coordinate (DE) Free Energy (DG) DG R (DE) DG P (DE) DG * DG 0 l C A  B V AB Approach to Compute the PES’s: MD + Umbrella Sampling  ú ú û ù ê ê ë é D D - = D D ) ( ) ( ln ) ( E P E P RT E G 300 Kelvin λ TOTAL  is obtained directly B A  V V V  ) 1 ( q q q - + = Kerisit and Rosso, JCP, 123, 224712, 200510 Approach for Computing the Electronic Coupling Zero Kelvin – without ZPE λ I and λ E obtained separately Reaction Coordinate (DE) Free Energy (DG) DG R (DE) DG P (DE) DG * DG 0 l C A  B V AB B A  q q q  ) 1 ( q q - + = Minimize reactant and product configurations E(normal) E(reversed) E(normal) E(reversed)11 {01.2} Hematite Surface ­ Hydrated Water molecules: ~350 Water slab thickness: ~25 Å 0.10 0.20 0.30 0.40 0.50 0.60 0  1  2  3  4  5 Surface Layer Activation Free Energy (eV) [001] Surface [001] Bulk Basal 1 Surface Basal 2 Surface Basal Bulk Lower activation energy at the surface Great driving force at the surface First interlayer transfer is uphill Rapid convergence to bulk value12 Electron Transfer at the {01.2} Hematite Surface 0.49 0.14 0.46 0.55 0.14 ΔG * (eV) 6.6E+07 1 0.028 0.00 C dir. (bulk) 2.5E+11 1 0.028 ­1.07 C direction 1.5E+09 3 0.184 0.00 Basal (bulk) 1.5E+07 1 0.184 0.20 Basal 2 4.9E+11 2 0.031 ­1.04 Basal 1 k et (s ­1 ) i V AB (eV) ΔG 0 (eV) Direction LAYER 113 Kerisit and Rosso, GCA, in press. Water  significantly  affects  the  free  energy  when  in  direct  contact  with  Fe(III) electron  transfer  centers and  is  able  to  from a short  bond with  the  surface  (e.g. (012) surface). Different  surfaces  exhibit  different behaviors due to different orientations. Surface  termination  affects  electron transfer  some  distance  down  into  the surface. Undercoordinated  terminal  iron  atoms can act as electron traps at the surface. ­1.2 ­1 ­0.8 ­0.6 ­0.4 ­0.2 0 0.2 0.4 0.6 0.8 0  1  2  3  4  5  6  7  8 Iron site Free Energy (eV) Iron Termination ­ Vacuum Iron Termination ­ Solution Oxygen Termination ­ Vacuum Oxygen Termination ­ Solution (001) Hematite Surface Summary of Hematite Surface Results Electrons migrate through the surface of hematite no slower than 10 7 s -1 . The details of the mineral surface structure are critical for controlling the electron migration rate14 Heme / Hematite Electron Transfer Cluster model for Bis(histidine) Heme FeP(Im) 2 0/+1 N ATOMS = 5515 Iron Termination: [Fe 11 0 33 H 33 ] 0/­1  Hydroxyl Termination: [Fe 8 0 30 H 36 ] 0/­1 Heme / Hematite Electron Transfer Hematite surface cluster models:16 l TOT. = l INT. + l EXT. External Part: Continuum Model Marcus’ equation for ET across interfaces * l EXT. = 0.46­0.71 eV (7­14 Å range) l TOT. = 1.91­ 2.16 eV * Marcus JPC (1990) R a 2 d 1  d 2 a 1 D S , D OP  D S , D OP Heme / Hematite Electron Transfer Need a simple approach to simulate the repolarization behavior of the surrounding protein and mineral at the interface:17 Estimation of the Free Energy of Electron Transfer: Heme operation potentials of OmcA from S. Oneidensis ­66 mV, ­149 mV, ­212 mV in 3:3:4 heme ratio (B.J.N. Jepson et al.) Flat band potential of hematite anodes in 2 M NaOH solution ­426 mV v NHE at pH 13.6 (Quinn et al. J. Mater. Res. Bull. 11, 1011­1017, 1976) “59 mV per unit pH change” (J.K. Leland and A.J. Bard J. Phys. Chem. 91, 5076­5083, 1987) pH of point of zero charge of hematite ~ 8 (L. Cromieres et al. Colloids Surfaces A: Physicochem. Eng. Aspects 202, 101­115, 2002) Hematite redox potential v NHE at pH PZC = ­95 mV DG 0 (mV) Heme Potential (mV) Free Energy of ET (Heme=>Hematite) ­117 ­212 ­54 ­149 29 ­66 Heme / Hematite Electron Transfer 18 Electronic coupling calculations 7 to 14 Å 0, 45 and 90° NWChem Unrestricted Hartree­ Fock Level Fe Ahlrichs VTZ C,O,N,H 6­31G* N ATOMS = 129 or 132 Heme / Hematite Electron Transfer 19 ­8 ­6 ­4 ­2 0 2 4 6 6  7  8  9  10  11  12  13  14  15 Distance (A) ln (V  AB /cm ­1  ) orientation #1  orientation #2  orientation #3 Hydroxylated hematite (001) Heme / Hematite Electron Transfer 20 Fe­terminated hematite (001) ­8 ­6 ­4 ­2 0 2 4 6 6  7  8  9  10  11  12  13  14  15 Distance (A) ln (V  AB /cm ­1  ) orientation #1  orientation #2  orientation #3 Heme / Hematite Electron Transfer 21 ( ) ï þ ï ý ü ï î ï í ì + D - = T k G T k V k B B AB ET l l pl p 4 exp 4 1 2 2 0 2 h 11 10 9 8 7 Distance ­ 1.4E­02 1.5E+00 9.8E+01 1.5E+03 1 Hydroxyl Termination 4.3E­01 3.1E+00 1.3E+01 3.5E+02 1.8E+04 2 2.3E­02 3.3E­01 7.6E­01 3.1E+01 1.7E+03 3 ­ 5.3E­04 5.1E­03 8.1E­02 4.0E­01 1 Iron Termination 1.7E+00 2.7E+01 4.0E+02 7.0E+03 1.0E+05 2 1.3E­01 2.6E+00 4.1E+01 2.5E+02 2.2E+03 3 Rate (s ­1 ) for ΔG 0 = ­54 mV 1. 3  1. 4  1. 3  4.  1.  2.  4.  7.  2. 3 Heme / Hematite Electron Transfer Hematite (001) surface22 Electronic coupling is weak except at very short distances. Electron  transfer  is  fastest when  the  edge of  the  porphyrin  ring  is orientated towards the surface. The electron transfer rate decays an order of magnitude with every Å increase in distance. Surface  termination affects  the rate:  for most orientations, electron transfer is faster for Fe­termination. Heme / Hematite Summary Delivery of electrons to the hematite surface is slower than electron migration through the surface. More protein­specific information is needed to select conditions appropriate for comparison with experimental results.23 Effect of charge carrier concentration ÷ ÷ ø ö ç ç è æ - D + - = T k V G k B AB n et l l u  4 ) ( exp 2 0 1,000,000 KMC steps ­ 3D periodic boundary conditions Temperature = 300 K 4096 iron sites: 1, 2, 4, 8, 16, 32, 64,128 and 256 charge carriers 0 5 10 15 20 25 30 35 40 0.0  1.0  2.0  3.0  4.0  5.0  6.0 % Charge carrier Diffusion coefficient (10 ­12  m 2  /s) 0.03 Current Directions – KMC Models 24 Quantum Model for 801 Heme • NWChem QM/MM module (M. Valiev) • QM region ­ 109 atoms (DFT/B3LYP) • MM region ~ 77000 atoms • Separate calculation for each of four hemes • Structural and electronic properties • Redox potentials • IR spectra, …. IFC3 Current Directions – Heme Environment IFC3 - flavin domain ® STC

Electron Transfer at the Cytochrome / Mineral Interface: An Overview of the EMSL BGC Modeling Component

https://digital.library.unt.edu/ark:/67531/metadc885840/m2/1/high_res_d/894362.pdf

Electron Transfer at the Cytochrome / Mineral Interface: An Overview of the EMSL BGC Modeling Component

Abstract

Similar works

Full text

Available Versions

UNT Digital Library