El conocimiento sobre endoparásitos en aves silvestres del género Rhea en Argentina es fragmentario e incompleto. En este sentido, el objetivo del trabajo fue determinar mediante análisis de fecas, la presencia de huevos de endoparásitos en Rhea tarapacensis Chubb, 1913 (Rheiformes: Rheidae) en una localidad de la precordillera central de Argentina. Los muestreos se realizaron en la Reserva Don Carmelo, Departamento de Ullum, Provincia de San Juan, en abril 2017. Se examinaron un total de 9 heces frescas de ejemplares adultos de R. tarapacensis. Se registró la presencia de huevos del género Heterakis sp. Este hallazgo parasitológico es el primero para esta especie en Argentina, contribuyendo al actual conocimiento parasitológico del género Rhea

Borghi, Carlos Eduardo

Gonzalez-Rivas, Cynthia Jesica

Natalio Castillo, Gabriel

Spanish

Revistas de Investigación Universidad Nacional Federico Villarrea

 ISSN Versión impresa 2218-6425    ISSN Versión Electrónica 1995-1043Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun:41-46.ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINALRECORD OF ENDOPARASITES OF RHEA TARAPACENSIS (CHUBB, 1913) (RHEIFORMES: RHEIDAE) IN THE CENTER ANDEAN FOOTHILLS IN ARGENTINAREGISTRO DE ENDOPARÁSITO EN RHEA TARAPACENSIS (CHUBB, 1913) (RHEIFORMES: RHEIDAE) DE LA PRECORDILLERA CENTRAL DE ARGENTINA1Centro de Investigaciones de la Geósfera y la Biosfera (UNSJ- CONICET), Interacciones Biológicas del Desierto (INTERBIODES), San Juan, Argentina.2Departamento de Biología, Facultad de Ciencias Exactas Físicas y Naturales, Universidad Nacional de San Juan, Av. José I. de la Roza 590 Oeste, J5402DCS San Juan, Argentina.(*) Autor para correspondencia: nataliocastillo@gmail.com1 2 1Cynthia Jesica Gonzalez-Rivas ; Gabriel Natalio Castillo * & Carlos Eduardo BorghiABSTRACTKeywords: coprological analysis – eggs – Endoparasites – faeces – Heterakis – Wild birds Knowledge about endoparasites in wild birds of the genus Rhea in Argentina is fragmentary and incomplete. The aim of this work was to determine - through analysis of the faeces - the presence of endoparasite eggs in Rhea tarapacensis Chubb, 1913 (Rheiformes: Rheidae) in a town of the central foothills of Argentina. The samplings were carried out in the Reserva Don Carmelo, Department of Ullum, Province of San Juan, in April 2017. A total of 9 fresh faecal samples of adult specimens of R. tarapacensis were examined. The presence of eggs of the genus Heterakis sp. were recorded. This parasitological finding is the first for this species in Argentina, contributing to the current parasitological knowledge of the genus Rhea.RESUMENPalabras clave:  –  – Endoparásitos –  –  – huevosanálisis coprológicos aves silvestres heces Heterakis sp.  El conocimiento sobre endoparásitos en aves silvestres del género Rhea en Argentina es fragmentario e  incompleto. En este sentido, el objetivo del trabajo fue determinar mediante análisis de fecas, la presencia de huevos de endoparásitos en Rhea tarapacensis en una localidad Chubb, 1913 (Rheiformes: Rheidae) de la precordillera central de Argentina. Los muestreos se realizaron en la Reserva Don Carmelo, Departamento de Ullum, Provincia de San Juan, en abril 2017. Se examinaron un total de 9 heces frescas de ejemplares adultos de R. tarapacensis. Se registró la presencia de huevos del género Heterakis sp. Este hallazgo parasitológico es el primero para esta especie en Argentina, contribuyendo al actual conocimiento parasitológico del género Rhea.Neotropical Helminthology 41Los integrantes de la familia Rheidae (Orden: Struthioniformes) representan las aves no voladoras de mayor tamaño de la región Neotropical (Fowler & Cubas, 2001). El género Rhea se distribuye en Argentina, Bolivia, Brasil, Paraguay y Uruguay (Sales, 2006). Se encuentra representada por tres especies, el ñandú grande o común Rhea americana Linneaus, 1758, el choique o ñandú petiso Rhea pennata Dorbigny, 1834 y el ñandú cordillerano o suri Rhea tarapacensis (Chubb, 1913) (Del Hoyo et al, 2014).La fuerte presión antrópica que ha sufrido el Suri R. tarapacensis la llevó casi a la extinción en gran parte de su distribución. Siendo relictuales sus poblaciones en Perú y Bolivia, habiendo más individuos en Chile, y con la población de Argentina la de mayor abundancia (BirdLife International, 2016), específicamente la de la provincia de San Juan (Borghi et al., 2017). En general, es una especie con información biológica escasa y fragmentada (Sales, 2006), todavía sometida a una alta presión de uso por el hombre (Borghi et al., 2017). En Argentina se distribuye desde el oeste de Jujuy, Salta, Catamarca, Tucumán, La Rioja, San Juan y noroeste de Mendoza (Bird Life International, 2016). Es una especie herbívora y altamente selectiva, que consume principalmente arbustos, herbáceas, cactáceas y evitando gramíneas (Paoletti & Puig, 2007; Echaccaya et al., 2017; Marinero et al., 2017). Habita en pequeñas bandadas en llanuras, estepas y altipampas en la Puna por debajo de los 4.500 msnm (Dabbene, 1920; Chebez, 2008). Su distribución incluye zonas de Prepuna y sectores de ecotono con el Monte, entre los 2.000 y 3.000 msnm (Chebez, 2008).La situación de conservación del Suri es complicada en gran parte de su distribución continental, considerándose “casi amenazado” a nivel mundial (BirdLife International, 2016), y en Argentina en situación de “amenazada” (López-Lanús et al., 2008). En la zona cordillerana de San Juan, región de influencia de la Reserva de Biósfera de San Guillermo, donde la especie tiene 42Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-junINTRODUCCIÓNMATERIALES Y MÉTODOSuna población abundante, es la especie de fauna silvestre más cazada furtivamente por su carne y también la más utilizada con fines medicinales (Borghi et al., 2017). Con respecto a los endoparásitos del género Rhea, en Argentina son muy pocos los registros tanto en estado de cautividad como en vida silvestre. Para R. americana están citadas Balantidium coli Malmsten, 1857, Entamoeba sp, Fasciola hepatica Linnaeus, 1758 Martinez- y Deletrocephalus sp. (Díaz et al., 2013). En  se registraron  R. pennataTrichostrongylus sp., Capillaria, Deletrocephalus dimidiatus  Heterakis dispar Diesing, 1851,Schrank, 1790, Monoecocestus rheiphilus Voge and Read, 1953, Moniezia sp., Eimeira sp., B. coli y Procyrnea choique Bagnato, Frixione, Digiani y Cremonte, 2017 (Ewing et al., 1995; Chang Reissig et al., 2001; Frixione et al., 2014; Bagnato et al., 2017), mientras que para R. tarapacensis no hemos encontrado reportes parasitológicos.En este marco, el objetivo de este estudio fue evaluar la fauna de endoparásitos de R. tarapacensis en un sector precordillerano en la provincia de San Juan, Argentina  estimando la ,prevalencia mediante análisis coprológicos en muestras de heces. El área de estudio se localiza en la Reserva de Uso Múltiple Don Carmelo, Departamento Ullum (31º10'S 69º460'W; 3.000 msnm.), sector precordillerano, Provincia de San Juan, Argentina (Fig. 1). Es una región montañosa enclavada en el extremo sur de Puna desértica (Martínez Carretero, 1995), entre los 3000 y 3800 m de altura. El clima es frío y seco, con gran amplitud térmica, la vegetación está sometida a cobertura nívea durante los meses de invierno, congelamiento y deshielo según la época del año, fuertes vientos, alta radiación y prolongados períodos de sequía (Márquez et al., 2016).La vegetación leñosa característica está representada por matorrales de pinchaguas (Lycium chanar Phil 1891 y L. fuscum Miers 1854), Gonzalez-Rivas et al.43ajenjo (Artemisia mendozana var. Paramilloensis), tolas (Fabiana denudata Miers 1846), leña amarilla (Adesmia horrida Gillies, Hook, Arn, 1832) y pingo-pingo (Ephedra multiflora Phil 1889), entre otras. El estrato herbáceo presenta varias especies de gramíneas del género Stipa y Jarava (Márquez et al., 2016).El estudio se realizó en el mes de abril 2017. Para determinar la fauna parasitaria se tomaron muestras fecales de forma no invasiva (no más de una hora luego de la deposición). Se colectaron un total de 9 heces frescas procedentes de adultos de R. tarapacensis (Fig. 2). Las muestras recolectadas fueron almacenadas en bolsas de polietileno y refrigeradas (0-5 C°) hasta su procesamiento en el laboratorio Biología de la FCEFyN-UNSJ. Se procedió al uso de un examen coproparasitológico a través de técnicas de flotación e identificación de formas parasitarias ( . Estas fueron medidas e Thienpont et al., 1986)identificados contrastando con descripciones previas de examen de fecas en aves y en particular en el género Rhea (Christenson, et al., 1942; Thienpont et al., 1986; ). Frixione et al., 2014De las muestras analizadas se identificaron huevos pertenecientes al género Heterakis sp. (Fig. 3) con una prevalencia del 67 %. Los huevos presentan cascara lisa y gruesa, con un tamaño aproximado de 60-80 x 40 µm. Las especies de Heterakis spp. no pueden distinguirse en base a sus huevos (Mehlhorn et al., 1993). El género Heterakis (Heterakoidea) es un nematode del orden Ascaridida, Clase Secernentea (Fedynich, 2008; Navone et al., 2016). Son un grupo relativamente grande de parásitos con ciclo de vida directo, habitando en los tractos gastrointestinales de sus hospedadores. Las especies de Heterakis  sp .  se encuentran ampliamente distribuidas geográficamente y al menos una especie de cada género se ha encontrado en todos los continentes, excepto en la Antártida (Fedynich, 2008). Este género fue reconocido en aves desde finales del siglo VIII y hasta el año 2008 estaban documentada su presencia en al menos 107 especies de aves entre silvestres y domésticas ( ).Fedynich, 2008RESULTADOS Y DISCUSIÓNFigura 1. Área de muestreo, A. Provincia de San Juan, Argentina B. Reserva de Uso Múltiple Don Carmelo, Departamento Ullum.Endoparasite of Rhea tarapacensisNeotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun44Los representantes de este género han sido mencionados como parásitos del género Rhea en dos ocasiones: Heterakis gallinarum (Schrank, 1788) parasitando a R. americana en Francia en ambiente de zoológico (Fedynich, 2008) y Heterakis dispar en poblaciones silvestres de R. pennata en el Área Protegida Península Valdés (Frixione et al., 2014). Hasta el momento el género Heterakis sp. no había sido hallada en  en Argentina, R. tarapacensisprobablemente debido a que no se había estudiado la helmintofauna. A pesar que el parasitismo es omnipresente en aves silvestres, su conocimiento actual es fragmentario (Wobeser, 2008) y en el género Rhea es escaso (Zettermann et al., 2005).Uno de los principales problemas que se presentan a la hora de estudiar la  es que las parasitofaunamuestras de aves silvestres disponibles para el estudio suelen estar sesgadas por el método de recolección (Wobeser, 2008). Los ñandús pueden estar infectadas con sus propios parásitos específicos, pero también pueden estar transportando parásitos de otras aves o mamíferos (Taylor et al., 2000). En Sudamérica, Sales (2006) menciona los endoparásitos identificados en individuos del genero Rhea, indicando especies de P r o t o z o a  ( A p i c o m p l e x a ,  C i l i o p h o r a , Sarcomastigophora), Cestodes y Nematodes (Sicarius uncinipenis Molin, 1860, Torquatoides crotophaga Williams, 1929, Deletrocephalus dimidiatus Diesing, 1851, D. cesarpintoi Vaz, 1936, Paradeletrocephalus minor Molin, 1861, Capillaria venteli Freitas & Almeida, 1935 y Dicheilonema rheae Owen 1843). Este trabajo representa el primer registro parasitológico en el suri (R. tarapacensis) en la Provincia de San Juan, siendo además el primer estudio parasitológico que se realiza en un ave silvestre en la mencionada provincia. Además, es un nuevo aporte al conocimiento parasitológico en el género Rhea.Se registra por primera vez un endoparásito en R. tarapacensis (Suri), como así también se da a conocer el género Heterakis en R. tarapacensis, nuevo hospedero en Argentina.Figura 2. Ejemplar de suri cordillerano Rhea tarapacensis en la Reserva de uso múltiple Don Carmelo, San Juan, Argentina.Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun Gonzalez-Rivas et al.Los autores expresan su agradecimiento a Tomas González (CIGEOBIO) por la elaboración de mapas. Agradecemos también a Arturo Curatola y su familia por permitirnos trabajar en su propiedad y a Agostina González- Rivas por la traducción del resumen.45Figura 3. Huevo larvado de Heterakis sp. registrado en heces de Rhea tarapacensis, Reserva de uso múltiple Don Carmelo, San Juan, Argentina.AGRADECIMIENTOSBagnato, E, Frixione, M, Digiani MC & Cremonte, F. 2017. A new species of Procyrnea (Nematoda: Habronematidae) parasitic in Rhea pennata (Aves: Rheidae) from Patagonia, Argentina, with a key to species of the genus. Journal of helminthology, pp. 1-10.BirdLife International. 2016. Rhea tarapacensis. The IUCN Red List of Threatened Species 2 0 1 6 :  e . T 2 2 7 2 8 2 0 6 A 9 4 9 7 4 7 5 1 .  REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAShttp://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2016-3 . R LT S . T 2 2 7 2 8 2 0 6 A 9 4 9 7 4 7 5 1  Descargado el 15 de febrero de 2018.Borghi, CE, Hernández, J & Campos, CM. 2017. Reconocimiento  y  usos  de  Rhea tarapacensis por pobladores de la zona de influencia de la Reserva de Biosfera San Guillermo (San Juan, Argentina). El Hornero, vol. 32, pp. (en prensa).Chang Reissig, E, Olaechea, F & Robles, CA. 2001. Parasitological findings of lesser rhea, Pterocnemia pennata (D'Orbigny) in faeces from northern Patagonia, Argentina. Archivos de Medicina Veterinaria, vol. 33, pp. 247-251.Chebez, JC (eds). 2008. Los que se van. Tomo 2.  Albatros, Buenos Aires, Argentina.Christenson, RO, Earle, HH, Butle, RL & Creel, HH. 1942. Studies on the eggs of Ascaridia galli and Heterakis gallinae. Transactions of the American Microscopical Society, vol. 61, 191–205.Dabbene, R. 1920. Los Ñandúes de la República Argentina. El hornero, vol. 2, pp. 81-84.Endoparasite of Rhea tarapacensisNeotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun46Del Hoyo, J, Collar, NJ, Christie, DA, Elliott, A & Fishpool, LDC (eds). 2014.  HBW andBirdLife International Illustrated Checklist of the Birds of the World. Volume 1: Non-passerines .  BirdLife International, Barcelona, Spain and Cambridge, UK.Echaccaya M, Arana, C & Salinas, L. 2017. Dieta del Suri, Rhea pennata (Orbigny, 1834) (Aves:  Rheidae) ,  en  ecos is temas  altoandinos de Moquegua, Perú. Revista peruana de biología, vol. 24, pp. 139-144.Ewing, ML, Yonzon, ME, Page, RK, Brown, TP & Davidson, WR. 1995. Deletrocephalus dimidiatus infestation in an adult rhea (Pterocnemia pennata). Avian Diseases, vol. 39, pp. 441-443.Fedynich, AM. 2008. Heterakis and Ascaridia. En: Atkinson, CT, Thomas, NJ & Hunter, DB (eds.). Parasitic diseases of wild birds. A John Wiley & Sons, Ltd., Publication, EEUU.Fowler, ME & Cubas, ZS (eds). 2001. 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REGISTRO DE ENDOPARÁSITO EN RHEA TARAPACENSIS (CHUBB, 1913) (RHEIFORMES: RHEIDAE) DE LA PRECORDILLERA CENTRAL DE ARGENTINA

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