Landscape genetic structure and ecological constraints of the endangered Red-billed Chough (Pyrrhocorax pyrrhocorax) populations in Iberian Peninsula: an innovative approach for conservation and management

Abstract

Tese de Doutoramento em Genética Molecular, Comparativa e TecnológicaA Gralha-de-bico-vermelho (Pyrrhocorax pyrrhocorax) tem sofrido uma regressão das suas populações no último século praticamente por toda a sua área de distribuição; tendo mesmo ocorrido a extinção local em muitas regiões onde outrora era comum. A ocorrência desta espécie representa um excelente indicador da qualidade ecológico-ambiental, por ser especializada, alimentando-se sobretudo de insetos ativos no solo, e muito exigente a nível das características dos habitats, muito conotados com a agricultura e pastorícia tradicional. A Península Ibérica é uma das áreas periféricas de distribuição, onde se verifica uma elevada fragmentação das populações potencialmente associada a fatores antropogénicos, não se conhecendo o seu efeito na diversidade genética e dinâmica populacional da espécie. O estudo da estrutura genética das populações de gralha-de-bico-vermelho é de extrema importância considerando a tendência geral de declínio e fragmentação. O desenvolvimento e aplicação de ferramentas de modelação ecológica podem ser fundamentais para propor novas estratégias de gestão e conservação, nomeadamente através da antecipação de futuras consequências ecológicas associadas com alterações antropogénicas no seu habitat. Neste contexto, este trabalho pretende contribuir para a caracterização da diversidade e estrutura genética das populações Ibéricas de Gralha-de-bico-vermelho, assim como analisar e prever a influência de fatores antropogénicos na dinâmica populacional em dois casos de estudo em Portugal (Serra de Aire e Candeeiros e Sagres) via modelação ecológica dinâmico-espacial. A monitorização de 25 núcleos populacionais Ibéricos proporcionou, ao longo dos últimos 30 anos, a recolha de material biológico usado para a genotipagem de 642 indivíduos utilizando marcadores nucleares (microssatélites) e mitocondriais. Em 12 destes núcleos foram anilhadas 8989 aves de forma a monitorizar a dispersão dos indivíduos. Em Portugal as populações de Sagres e da Serra de Aire e Candeeiros foram monitorizadas sazonalmente, acompanhando os bandos nos locais de alimentação, com a caracterização dos habitats preferenciais considerando a sua integração na conceção de um modelo ecológico. Os resultados deste projeto multidisciplinar sugerem uma elevada e inesperada estrutura genética entre as populações Ibéricas, com uma reduzida diversidade genética mais acentuada nas populações periféricas. Considerando a elevada capacidade de dispersão da espécie, a diferenciação genética complexa e extrema observada nestas populações de gralha-de-bico-vermelho é única entre as aves, e apenas comparável a alguns casos reportados para os humanos, primatas selvagens e cetáceos. Este estudo também evidencia uma elevada suscetibilidade da gralha-de-bico-vermelho a alterações antropogénicas (abandono e/ou reconversão da agricultura e pastorícia tradicionais) indicando uma tendência populacional negativa num cenário de abandono em ambas as regiões estudadas. Contudo, quando se simularam medidas de mitigação num cenário de gestão do habitat em áreas importantes de alimentação, verificou-se a minimização do declínio da espécie num contexto generalizado de abandono das práticas tradicionais.Os dados obtidos neste estudo sugerem que a implementação de medidas de gestão/restauração de habitat são prioritárias e urgentes para a conservação das diferentes populações de gralha-de-bico-vermelho, em especial no caso das mais periféricas e fragmentadas.In the last century, the red-billed chough (Pyrrhocorax pyrrhocorax) populations has declined throughout its distribution area, with local extinction in many regions where once was common. The occurrence of this species is an excellent indicator of the ecological and environmental quality because it is a specialized corvid, feeding mainly on active insects in the soil, and very demanding in terms of habitat characteristics, generally connoted with traditional agriculture and pastoralism. Iberian Peninsula is one of the peripheral distribution areas of the species, where there are high levels of population fragmentation potentially associated with anthropogenic factors, being unknown its effect on the genetic diversity and population dynamics. The understanding of chough populations’ genetic structure is of crucial importance given their general declining trends and fragmentation, and the development of predictive ecological modelling tools are of great value to improve management and conservation recommendations, namely by anticipating future ecological consequences associated with anthropogenic habitat changes. In this context, this work aims to contribute to the characterization of the genetic structure and diversity of Iberian chough populations, as well as to analyse and to predict the influence of land use/land cover (LULC) changes on the choughs foraging habitat suitability in two case studies in Portugal (Serra de Aire e Candeeiros and Sagres) using a spatially-dynamic ecological modelling approach (StDM).The monitoring of 25 Iberian chough nuclei over the past 30 years allowed the collection of the biological samples used for genotyping of 642 individuals with nuclear (microsatellites) and mitochondrial markers. A total of 8989 birds of 12 nuclei were ringed in order to monitoring the dispersion patterns. Portuguese populations of Serra de Aire e Candeeiros and Sagres were seasonally monitored, following the flocks in feeding sites, being recorded the preferred habitat characteristics considering its integration in the development of an ecological model. The results of this multidisciplinary project suggest a high and unexpected genetic differentiation between the Iberian chough populations, with a reduced genetic diversity, mainly in the peripheral populations. Considering the high dispersal capacity of the species, the extreme and complex genetic differentiation observed between Iberian choughs is unique among birds, and only comparable to a few cases reported for humans, wild primates and cetaceans. Our study also evidences a high susceptibility of the choughs to anthropogenic changes (abandonment and/or reconversion of traditional agriculture and pastoralism), indicating a negative population trends in an abandonment scenario. However, when mitigation measures were simulated in a habitat management scenario of important foraging areas, it was observed the minimization of species decline in a generalized context of abandonment of traditional practises. Therefore, our findings indicate that the implementation of urgent habitat management/restoration actions is a conservation priority for the chough populations, especially in the most peripheral and fragmented distribution areas.Portuguese Foundation for Science and Technology (FCT) through the POPH/FSE program (Programa Operacional Potencial Humano/Fundo Social Europeu