BRAGA SOBRINHO, R.

MESQUITA, A. L. M.

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___________________Ciências Agrárias/Entomologia Essentia, Sobral, vol. 16, n° 1, p. 103-110, jun./nov. 2014                                     103  OCORRÊNCIA E IMPORTÂNCIA DE INIMIGOS NATURAIS DE PRAGAS EM DE CAJUEIRO NO ESTADO DO CEARÁ (BRASIL)  Antonio Lindemberg Martins Mesquita1      Raimundo Braga Sobrinho1   RESUMO  A presente pesquisa foi conduzida com o objetivo de identificar inimigos naturais associados às pragas do cajueiro e avaliar os seus níveis naturais de controle. As coletas dos inimigos foram feitas sistematicamente a partir de observações visuais em campo e mediante amostra de indivíduos  da população de pragas em diversas fases de desenvolvimento e mantidas  em laboratório. Dos resultados obtidos constata-se que existe uma fauna rica de parasitoides, predadores além de entomopatógenos associados às princi-pais pragas do cajueiro. Dentre os parasitóides destacam-se Helicobia sp. e Sarcodexia  sp., da  família Sarcophagidae, Lespesia afinis e Euphorocera sp., da família  Tachinidae, Bracon sp. e Leurinion sp., da família Branconidae, Anasta-tus sp., da família Eupelmidae, Chrysonotomyia sp., da família Eulophidae e Cerastomicra sp., da família Chalcididae. Dentre os predadores destaca-se um complexo de percevejos da família Pentatomidade, principalmente Podisus connexivus, P. nigrolimbatus e Alcaeorrhycus grandis, associados às largatas desfo-lhadoras. Associado ao pulgão Aphis  gossypii ocorre o coccinelídeo Scymnus sp. Os fungos entomopatogênicos mitospóricos Beauveria bassiana e Metarhizi-um anisopliae infectam, respectivamente, o besouro vermelho do cajueiro, Crimissa cruralis, e a broca da raiz, Marshallius bondari. Os níveis naturais de controle, a depender da praga e dos seus estágios de desenvolvimento, varia-ram de 2% até 90%. O mionador-da-folha, Phyllocnistis sp,. foi o inseto que apresentou o maior índice de parasitismo. Palavras-chave: Anacardium occidentale. Controle biológico. Inimigos naturais. Parasitismo.                                                             1 Engenheiro agrônomo, doutor em Entomologia; Embrapa Agroindústria Tropical, Caixa Postal 3761, CEP 60.511-110, Fortaleza, Ceará. E-mail: lindem-berg.mesquita@embrapa.br Ciências Agrárias/Entomologia 104                                     Essentia, Sobral, vol. 16, n° 1, p. 103-110, jun./nov. 2014                                       1 INRODUÇÃO  Inicialmente encontrado em plantios subespontâneos restritos às faixas litorâneas e intercaladas com vegetação natural, o cajueiro (Anacardium occidentale L) foi submetido, há aproximadamente três dé-cadas, a uma rápida expansão de sua área plantada (PARENTE et al., 1991). Extensas áreas foram desmatadas, formando-se imensos mono-cultivos e ensejando o desequilíbrio ambiental e consequente aumento da incidência e severidade de pragas. Cerca de uma centena de insetos e ácaros já foram constatados atacando o cajueiro, dos quais 20 espé-cies são considerados de importância econômica (MESQUITA; ME-LO, 1991; BLEICHER; MELO, 1993).  As recomendações para controle das pragas do cajueiro são quase todas de natureza química, existindo poucas informações sobre a ocorrência de inimigos naturais e controle biológico das mesmas. O desenvolvimento de um programa de manejo integrado necessita de conhecimentos sobre a fauna benéfica e dos micro-organismos associ-ados às pragas do cajueiro, bem como dos seus impactos na redução dos níveis populacionais das mesmas. A biodiversidade e a importân-cia econômica dos agentes naturais de biocontrole das pragas do caju-eiro são aspectos de manejo da cultura que ainda não foram estudados com profundidade em relação ao cajueiro. Para conceber e gerir siste-mas agrícolas duráveis torna-se necessário compreender a estrutura e o funcionamento dos ecossistemas naturais. Portanto, isso requer um conhecimento aprofundado concernente à ocorrência, identificação, bio-ecologia, impacto e importância dos inimigos naturais presentes. O controle biológico de pragas na agricultura pode ser realiza-do por inimigos naturais denominados de parasitóides, predadores e entomopatógenos. Os parasitóides são inimigos naturais muitas vezes do tamanho do hospedeiro, mas que exige apenas um indivíduo para completar o desenvolvimento. As ordens Hymenoptera e Diptera, com pequenas vespas e moscas, respectivamente, contribuem com o maior número de famílias com este tipo de comportamento.  Os adul-tos têm vida livre, são extremamente móveis e ao encontrar o hospe-deiro, depositam os ovos sobre ou dentro dele (GODFRAY, 1994). Ciências Agrárias/Entomologia Essentia, Sobral, vol. 16, n° 1, p. 103-110, jun./nov. 2014                                     105  Os predadores são organismos livres durante o ciclo de vida, são usu-almente maiores que a presa e necessitam mais do que um indivíduo para completar o desenvolvimento. Os principais representantes desta categoria de inimigos naturais estão nas ordens Hemiptera (percevejos) e Coleoptera (besouros) (VAN DRIESCHE; BELLOWS Jr., 1996; PARRA et al., 2002). Os entomopatógenos são micro-organismos que causam doenças nos insetos, a exemplo de fungos, vírus, bactérias e nematoides (ALVES, 1998). A presente pesquisa foi conduzida com o objetivo de identifi-car inimigos naturais associados às pragas do cajueiro, bem como ava-liar os seus níveis naturais de controle.  2 MATERIAIS E MÉTODO  As larvas e pupas de desfolhadores foram coletadas em poma-res de cajueiro na estação experimental da Embrapa, em Pacajus, CE, e em seguida transportadas para o laboratório de Entomologia em cai-xas de plástico teladas. As larvas foram separadas segundo o estádio de desenvolvimento, e as pupas acondicionadas individualmente em co-pos de plástico rígido transparente, fechados com plástico adesivo “stique”. Diariamente, realizava-se a limpeza dos dejetos e a troca de alimentação (folhas frescas de cajueiro), e observava-se a ocorrência de morte, aparecimento de inimigos naturais ou empupamento. As lagar-tas que empupavam no laboratório ficavam em observação por um período de 12 dias ou até a emergência do adulto. As larvas e pupas mortas sem causa aparente foram colocadas em câmara úmida para favorecer o crescimento de possíveis fungos entomopatogênicos. Os ramos ponteiros e as inflorescências com sintomas de ata-que da broca-das-pontas (Antistarcha binocularis) eram destacadas da planta com o auxílio de uma tesoura de poda, e após a identificação do estágio de desenvolvimento (larva ou pupa) foram postos individual-mente em copos de plástico rígido transparente e fechados com plásti-co adesivo “stique”. Os copos contendo ponteiros atacados por larva recebiam, a cada três dias, novos ponteiros sadios, visando fornecer alimento suplementar às larvas. Os maturis cujas castanhas apresenta-Ciências Agrárias/Entomologia 106                                     Essentia, Sobral, vol. 16, n° 1, p. 103-110, jun./nov. 2014                                       vam sintomas do ataque de traça (Anacampsis pyhtomiella), ou seja, pre-sença de furo na parte distal da castanha, bem como folhas atacadas pelo minador-da-folha (Phyllocnistis SP)., eram também, individualmen-te, colocadas em copos de plástico transparente, e assim como para a broca-das-pontas, eram observados diariamente até a emergência da praga ou do inimigo natural. Os parasitoides que emergiam dos hos-pedeiros e os predadores coletados diretamente nas plantas no mo-mento da predação eram conservados em álcool a 70% para posterior identificação. Os fungos Beauveria bassiana e Metarhizium anisopliae fo-ram isolados em meio de BDA (batata-dextrose-ágar).  3 RESULTADOS E DISCUSSÃO  Associada às principais pragas do cajueiro existe uma fauna ri-ca de insetos benéficos e fungos entomopatogênicos (Quadro 1). Den-tre os parasitóides destacam-se os dípteros Helicobia sp. e Sarcodexia sp., da família Sarcophagidae, Lespesia afinis e Euphorocera sp., da família Ta-chinidae, e os microhymenópteros Bracon sp. e Leurinion sp., da família Braconidae, Anastatus sp., da família Eupelmidae, Chrysonotomyia sp., da família Eulophidae e Cerastomicra sp., da família Chalcididae. Dentre os predadores destaca-se um complexo de percevejos da família Penta-tomidae (Fig. 1 e 2), principalmente Podisus connexivus, P. nigrolimbatus e Alcaeorrhycus grandis, associados às lagartas desfolhadoras, mormente a véu-de-noiva, Thagona postropaea, e a saia-justa, Cicinnus callipius, princi-pais desfolhadores do cajueiro. Associado ao pulgão Aphis gossypii o-corre o coccinelídeo Scymnus sp. Dentre os fungos mitospóricos ento-mopatogênicos, o Beauveria bassiana infecta naturalmente o besouro-vermelho-do-cajueiro, Crimissa cruralis (Fig. 3), e a lagarta-verde Cero-dirphia rubripes. O fungo Metarhizium anisopliae causa doença na broca da raiz, Marshallius bondari.  Os níveis naturais de controle, a depender da praga e dos seus estágios de desenvolvimento, variaram de 2% até 90%. O minador-da-folha, Phyllocnistis sp., foi o inseto que apresentou o maior índice de parasitismo. Apesar de esta praga ocorrer com bastante frequência em condições de viveiro e campo, é considerada uma praga secundária, Ciências Agrárias/Entomologia Essentia, Sobral, vol. 16, n° 1, p. 103-110, jun./nov. 2014                                     107  provavelmente pelos altos índices de parasitismo natural que mantêm a população da praga abaixo do nível de dano econômico. O parasi-tóide Leurinion sp. emerge da pupa do minador encontrada em uma dobra formada no bordo do limbo foliar (Fig. 4).  Dentre as formas de controle biológico (clássico ou inoculati-vo, aplicado ou inundativo e natural), o controle biológico natural re-fere-se à ação da população de inimigos que ocorrem naturalmente. Para que este método seja mais efetivo é necessário realizar ações para conservar e até aumentar a população dos inimigos naturais, tais como evitar práticas culturais inadequadas, usar inseticidas mais seletivos aos inimigos naturais, preservar habitat e propiciar fontes suplementares de alimentação. Estes agentes de biocontrole são muito importantes em programas de manejo de pragas, pois são responsáveis pela morta-lidade natural no agroecossistema e, consequentemente, pela manu-tenção do nível de equilíbrio das pragas (HUIS; LENTEREN, 1994; PARRA et al., 2002).  OCCURRENCE AND IMPORTANCE OF NATURAL ENEMIES OF CASHEW NUT PEST IN CEARÁ STATE (BRAZIL)  ABSTRACT – The main purpose of this work was to collect and identify the enemies of cashew nut pests and evaluate their levels of natural control. The enemies were collected directly from field plants and kept in laboratory conditions for further observations. The results revealed a richness of parasitoids and predators, besides important fungi associated with cashew nut pests. Among the parasitoids, Helicobia sp. and Sarcodexia sp. (Family Sarcophagidae), Lespesia afinis and Euphorocera sp. (Family Tachinidae), Bracon sp. and Leurinion sp. (Family Brachonidae), Anastatus sp. (Family Eupelmidae), Chrysonotomyia sp. (Family Eulophidae), and Cerastomicra sp. (Family Chalcididae) were the main taxa. As far as the predators are concerned a complex of species was detected, represented mainly by bugs of Family Pentatomidae, such as Posidus connexivus, P. nigrolimbatus and Alcaeorrhycus grandis, associated with leaf eater cartepillars. As for the aphid Aphis gossypii its main predators was Scymnus sp. (Family Coccinelidae). Two anamorphic fungi Beauveria bassiana and Metarhizium anisopliae were found infecting, respectively, the cashew red beetle Crimissa curalis, and the root borer Marshallius bondari. The levels of control ranged from 2.0%   Ciências Agrárias/Entomologia 108                                     Essentia, Sobral, vol. 16, n° 1, p. 103-110, jun./nov. 2014                                       to 90.0%, depending of the pest developmental stage. Among the  pests sampled the leaf miner Phyllocnistis sp. was the most parasitized one. Kew-words: Cashew nut pests. Parasitism. Natural control. Survey.     Quadro 1  Inimigos naturais de algumas pragas do cajueiro  Praga hospedeira Inimigo natural Fase da praga atacada Besouro-vermelho Crimissa cruralis (Col.: Chrysomelidae) Fungo Beauveria bassiana  Larva, Adulto Broca-da-raiz Marshallius bondari (Col.: Curculionidae) Fungo Metarhizium anisopliae Larva, Adulto Lagarta-saia-justa Cicinnus callipius (Lep.: Mimallonidae) Helicobia sp. (Dip.: Sarcophagidae Sarcodexia sp. (Dip.: Sarcochagidae) Bracon sp. (Hym.; Braconidae) Larva Larva Larva Lagarta-véu-de-noiva Thagona postropaea (Lep.: Lymantriidae) ? Anastatus sp. (Hym.: Eupelmidae) Lespesia afinis (Dip.: Tachinidae)  Euphorocera sp. (Dip.: Tachinidae) Microgastrinae (Hym.: Braconidae) Ovo Larva Larva Larva Lagarta-verde Cerodirphia rubripes (Lep.: Hemileucidae) Anastatus sp. (Hym.: Eupelmidae) ? Chrysonotomyia (Hym.: Eulophidae) Fungo Beuaveria bassiana Ovo Ovo Larva Minador-da-folha Phyllocnistis sp. (Lep.: Gracillariidae) ? Leurinion sp. (Hym.: Braconidae) Pupa Traça-da-castanha Anacampsis phytomiella. (Lep.: Gelechiidae)  Bracon sp. (Hym.: Braconidae) Pupa Anthistarcha binocularis (Lep.: Gelechiidae) Hymenoptera Larva Dirphia ursina (Lep.: Saturnidae) Díptera Pupa Lagartas desfolhadoras Podisus nigrolimbatus (Hem.: Penta-tomidae); P. connexivus(Hem.: Penta-tomidae); Alcaeorrhyncus grandis (Hem.: Pentatomidae). Larva, Pupa Pulgão-das-inflorescência Aphis gossypii (Hom.: Aphididae Scymnus sp. (Col.: Coccinelidae)  Ninfa, Adulto  Ciências Agrárias/Entomologia Essentia, Sobral, vol. 16, n° 1, p. 103-110, jun./nov. 2014                                     109  REFERÊNCIAS  ALVES, S. B. Patologia e controle microbiano: vantagens e desvanta-gens. In: ALVES, S. B. (Ed.). Controle microbiano de insetos. 2, ed. rev. atual. Piracicaba: FEALQ, 1998. P. 21-37. (Biblioteca de Ciên-cias Agrárias Luiz de Queiroz, 4).   BLEICHER, E.; MELO, Q.M.S. Artrópodes associados ao cajueiro no Brasil. Fortaleza: EMBRAPA-CNPAT, 1993. 33 p. (EMBRAPA-CNPAT. Documentos, 9).  GOGFRAY, H. C. J. Parasistoids: behavior and evolutionary ecolo-gy. Princeton: Princeton University Press, 1994. 473p.   HUIS, A. van; LENTEREN, J. C. van. Le pourqoi de la lute biologi-que. In; UNIVERSITÉ AGRICOLE DE WAGENINGEN. La lutte biologique. Wageningen, 1994. Cap. 2a, p.16-29.  MESQUITA, A. L. M.; MELO, Q. da S. Novas incidências de inse-tos em cajueiro no Nordeste do Brasil. Fortaleza: EMBRAPA-CNPCa, 1991. 3p. (EMBRAPA-CNPAT. Pesquisa em andamento, 04).  VAN DRIESCHE, R. G.; BELLOWS Jr, T. S. Biological control. New York: Chapman & Hall, 1996. 539 p.  PARRA, J. R. P. et al. Controle biológico: terminologia. In: PARRA, J. R. P. et al. Controle biológico no Brasil: parasitoides e predadores. São Paulo: Manole, 2002. p. 1-13.  PARENTE, J. I. G.; PAULA PESSOA, P. F. A. de; NAMEKATA, Y. Diretrizes para a recuperação da cajucultura do Nordeste. Forta-leza: EMBRAPA-CNPCa, 1991. 51p. (EMBRAPA-CNPCa. Docu-mentos, 04).  Ciências Agrárias/Entomologia 110                                     Essentia, Sobral, vol. 16, n° 1, p. 103-110, jun./nov. 2014                                         Figura 1 - Lagarta saia-justa (Cicinnus callipius) sendo sugada por percevejo predador. Figura 2 - Lagarta véu-de-noiva (Thagona postropaea) sendo sugada por percevejo predador.   Figura 3 - Larvas do besouro vermelho (Crimissa cruralis) infectadas por Beauveria bassiana. Figura 4 - Dobra da folha do cajueiro contendo a pupa do minador Phillocnistis sp.  Fotos de A. L. M. Mesquita 

Ocorrência e importância de inimigos naturais de pragas em cajueiro no Estado do Ceará (Brasil).

http://www.alice.cnptia.embrapa.br/alice/bitstream/doc/1009446/1/ART14045.pdf

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