Estudou-se em laboratorio, aspectos biologicos do parasitoide Campoletis flavicincta (Ashmead) utilizando como hospedeiro larvas de Spodoptera frugiperda (Smith). Dez casais recem-nascidos de C. flavicincta foram individualizados no interior de vidros transparentes, (9,5 cm de diametro x 22 cm de altura) cobertos com um tecido fino, com solucao acucarada enriquecida com acido ascorbico. Sob condicoes de temperatura de 25 +/_ 2oC, umidade relativa de 70 +/- 10% e fotofase de 12 horas, cada casal recebeu diariamente cerca de 50 lagartas de tres dias de idade da especie S. frugiperda. Apos cada periodo de parasitismo as larvas foram individualizadas em copos plasticos contendo dieta artificial. O ciclo biologico total do parasitoide foi de 19,3 dias, sendo de 12,1 dias o periodo de ovo-larva e 7,2 dias o periodo de pupa. O peso medio da pupas foi de 8,3mg. A longevidade dos adultos foi em media 29,3 dias para os machos e 23,3 para as femeas. O periodo de parasitismo foi de 25 dias, com uma media de 18 lagartas parasitadas por dia. Houve predominancia de machos, com uma razao sexual de 0,15

CRUZ, I.

FIGUEIREDO, M. L. C.

LIMA, D. A. N. de

VALICENTE, F. H.

LAReferencia - Red Federada de Repositorios Institucionales de Publicaciones Científicas Latinoamericanas

Aspectos biológicos do parasitóide Campolus flavicincta (Ashmead) criados em lagartas de Spodoptera frugiperda (Smith).

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201CRUZ, I.1995 An. Soe. Entomo/. Brasi/24(2), 1995.ASPECTOS BIOLÓGICOS DO PARASITÓIDE Campoletis flavicincta(ASBMEAD) CRIADOS EM LAGARTAS DESpodoptera frugiperda (SMITH)Ivan Cruz', Dilma AN. de Lima', Maria L.C. Figueiredo' e Femando H. Valicente'ABSTRACfBiological Aspects of the Parasitoid, Campoletis jIavicincta (Ashmead) on the HostSpodoptera frugiperda (Smith) LarvaeCampoletis jIavicincta (Ashmead) is an important biological control agent of Spodopterafrugiperda (Smith). The objective of this work was to evaluate biological aspects of thatparasitoid using S. frugiperda larvae as host. Ten newly bom pairs of C. jIavicincta wereindividually placed inside a transparent bottle with 9.5 em diameter by 22 em tall, covered bya fine cloth. Each pair was fed on a sugar solution plus ascorbic acid. Under 25 ± 2°C, RH 70± 10% and photophase of 12 hours, each couple received daily 50 three-day old S.frugiperdalarvae. After parasitism, alllarvae were individualized in plastic cups contained artificial diet.Thetotallife cycleoftheparasitoid was 19.3 days(16.9 - 23.9), being 12.1 days theegg-Iarvalperiod and 7.2 days the pupal period. The average weight ofpupae was 8.3 mg (5 - 15 mg).Adults life span was 29.3 days for male and 23.3 days for female. Female parasitism periodwas 25 days, with an average of 181arvae parasitized per day. Males were predominant, witha sexual ratio ofO.15.KEY WORDS: Insecta, Hymenoptera, Ichneumonidae, falI armyworm, maize pest.RESUMO'-1!Estudou-se em laboratório, aspectos biológicos do parasitóide Campoletis jIavicincta(Ashmead) utilizando como hospedeiro larvas de Spodopterafrugiperda (Smith). Dez casaisrecém-nascidos de C. jIavicincta foram individualizados no interior de vidros transparentes,(9,5 em de diâmetro x 22 em de altura) cobertos com um tecido fino, com solução açucaradaenriquecida com ácido ascórbico. Sob condições de temperatura de 25 ± 2°C, umidade relativade 70 ± 10% e fotofase de 12 horas, cada casal recebeu diariamente cerca de 50 lagartas de trêsdias de idade da espécie S. frugiperda. Após cada periodo de parasitismo as larvas foramindividualizadas em copos plásticos contendo dieta artificial. O ciclo biológico total do~.:;)'0Recebido em 25/11/93. Aceito em 04/04/95.IEMBRAPNCNPMS, Caixa postal 151, 35701-970, Sete Lagoas, MG.202 Cruz et a/.parasitóide foi de 19,3 dias, sendo de 12,1 dias o período de ovo-larvae 7,2 dias o período depupa. O peso médio das pupas foi de 8,3 mg. A longevidade dos adultos foi em média 29,3 diaspara os machos e 23,3 para as fêmeas. O período de parasitismo foi de 25 dias, com uma médiade 18 lagartas parasitadas por dia. Houve predominância de machos, com uma razão sexualde 0,15.PALA VRAS-CHA VE: Insecta, Hymenoptera, Ichneumonidae, lagarta-do-cartucho, pragasdo milho.INTRODUÇÃOA abundância relativa de Spodoptera frugiperda (Smith) durante vários anos na culturade milho tem aumentado os esforços de pesquisa principalmente no tocante aos estudosecológicos visando monitoramento e mesmo estratégias de controle. Informações sobre abiologia de agentes de controle biológico bem como o entendimento de como tais organismosafetam a dinâmica populacional da praga são essenciais quando se pensa neste fator demortalidade natural como componente significativo em programas de manejo integrado(Ashley 1979).Diversos inimigos naturais de S.frugiperda têm sido relatados na literatura (Ashley 1979,Ashley et aI. 1980, Lucchini & Almeida 1980). Ashley (1979) relatou 53 espécies deparasitóides abrangendo 43 gêneros e 10 familias originados de lagartas de S.frugiperda.Entre os insetos da ordem Hymenoptera, farnilia Ichneumonidae, destaca-se o gêneroCampoletis, sendo citados C. grioti Blanchard, C. sonorensis (Cameron) e C. jlavicincta(Ashmead) (Morey 1971, Ashley 1979, 1983, Lucchini & Almeida 1980, Isenhour 1985,1986, Pairs et al. 1986a, b, Isenhour & Wiseman 1987, 1989).Campoletis é um parasitóide de lagartas de primeiros ínstares (Morey 1971). A biologiade C. grioti em S.frugiperda, estudada por Morey (1971), mostrou que os adultos vivem emmédia nove dias em condições de 23-27°C e 60-70% de umidade relativa. Geralmente osadultos acasalam somente uma vez, logo após a emergência. Os ovos são inseridosindividualmente no interior do corpo de lagartas de primeiro ou segundo ínstar, sendo que oestágio de ovo a pupa dura de oito a 11 dias (média de nove dias). As fêmeas depositam ao redorde 300 ovos cada. Fêmeas sem fecundar ovipositam, mas os ovos dão origem somente amachos. O parasitóide sai do hospedeiro, para se transformar em pupa; o período pupal duraem média oito dias (7-13 dias).Descrições detalhadas, com ilustrações e durações dos diferentes estádios de C. sonorensisforam mostradas por Wilson & Ridway (1975), utilizando como hospedeiro, Heliothisvirenscens (Fabricius). Esta mesma espécie foi estudada por Isenhour (1985, 1986) utilizandocomo hospedeiro, S. frugiperda.O objetivo deste trabalho foi estudar em laboratório, aspectos biológicos de C.jlavicincta,utilizando como hospedeiro larvas de S. frugiperda.MATERIAL E MÉTODOSO trabalho foi conduzido no Centro Nacional de Pesquisa de Milho e Sorgo - CNPMS, daEMBRAP A, em Sete Lagoas, MG, durante o ano de 1993. Dez casais recém-emergidos de C.203 An. Soe. Entomo/. Brasil 24(2), 1995.jlavicincta foram individualizados e colocados em vidro transparente (9,5 em de diâmetro x22 em de altura) coberto com um tecido de malha fina. Cada casal recebeu como alimento, umasolução previamente preparada, contendo 50 gramas de açúcar, 0,5 gramas de ácido ascórbicoe o restante de água destilada até o volume final de 1000 ml. O alimento foi oferecido atravésde rolete de algodão introduzido em copos de 50 mI contendo a solução, e fixado por uma tampade acrílico perfurada no meio. Os casais foram mantidos em sala climatizada a temperaturade 25 ± 2°C, umidade relativa de 70 ± 10% e fotofase de 12 horas. A cada período de 24 horasfoi oferecido como hospedeiro, a cada casal, cerca de 50 lagartas de S. frugiperda de três diasde idade. As lagartas foram colocadas em copos de 50 mI contendo dieta artificial. Esteprocedimento foi efetuado a partir do primeiro dia de vida dos adultos e diariamente até a mortedas fêmeas do parasitóide. Após o período de parasitismo, as lagartas hospedeiras foramremovidas do vidro e individualizadas em copos de plástico de 50 mI, contendo dieta artificial.As avaliações diárias basearam-se no ciclo biológico, número de lagartas parasitadas, razãosexual e peso de pupas aos dois dias de idade.RESULTADOS E DISCUSSÃOA longevidade média das fêmeas de C.jlavicinta foi de 23,3 dias, seis dias a menos do queos machos (Tabela 1). Esta longevidade foi bem superíor àquela encontrada para a espécie C.grioti, que viveram em média nove dias (Morey 1971). À exceção do macho do casal 2 que sóviveu nove dias, ou seja, morrendo 16,0 dias antes dafêmea, e do macho do casal 1, que morreuum dia antes da fêmea, os demais viveram no minimo, um período igual a vida da fêmea. Umindividuo macho chegou a viver 41,0 dias, enquanto que a fêmea de maior período de vida,viveu 27,0 dias. Em média o parasitismo ocorreu durante praticamente todo o período de vidada fêmea, embora com valores decrescentes a partir do 16° dia de vida (Tabela 2). Também,Tabela 1. Longevidade de adultos de Campoletis jlavicincta, obtidos do hospedeiroSpodoptera frugiperda.~'-' N° do casal Longevidade (dias)do parasitóide Macho Fêmea1 22 232 9 253 25 134 335 36 256 36 207 41 268 25 259 30 2610 36 27Média 29,3 23,3204 Cruz etal.de maneira geral, no primeiro dia de vida da fêmea, o parasitismo foi baixo (6,6 lagartasparasitadas por fêmea). Do segundo dia até o 18° dia de vida da fêmea, o número médio delagartas parasitadas por dia variou de 15,0 a 31,4, com este máximo sendo atingido aos 11,0dias de idade da fêmea. O parasitismo médio geral foi de 18 lagartas por dia, sendo que umasó fêmea demonstrou a capacidade de parasitar 358,4 lagartas, durante seu periodo de vida.Segundo Morey (1971), C. grioti deposita cerca de 300,0 ovos cada, utilizando comohospedeiro, S. frugiperda.Tabela 2. Número médio de lagartas deSpodopterafrugiperda parasitadas por CampoletisjIavicincta.Idade dafêmea (dias)Lagartas parasitadas± Erro padrãoPeso de pupas(mg)123456789101112131415161718192021222324256,6 ± 2,120,6 ± 2,116,1 ± 2,118,6 ± 2,226,8 ± 2,221,9 ± 2,220,6± 2,223,3 ± 2,221,9 ± 2,220,3 ± 2,231,4± 2,223,0± 2,224,3 ± 2,223,3 ± 2,420,6± 2,415,0 ± 2,415,5 ± 2,418,7 ± 2,512,3 ± 2,58,7 ± 2,511,7 ± 2,58,5 ± 2,75,8± 3,44,7 ± 2,71,7 ± 3,99,48,47,99,19,17,67,78,18,18,98,88,37,58,68,28,58,68,27,88,67,78,28,48,5Total Geral 358,40Média Geral 18,0 ± 0,7 8,3 ± 0,08Amplitude 1,0 - 42,0 5,0 - 15,0O periodo de ovo e larva, ou seja, da postura até o aparecimento da pupa foi em média, 12,1dias, não havendo diferenças entre os casais (Tabela 3), com variações de 10 a 16 dias. Este205 An. Soco Entomo/. Brasil 24(2), 1995.período foi em média 12,1 dias para as fêmeas e 12,3 dias para os machos, sendo estes valorescalculados somente para descendência onde foram produzidos simultâneamente machos efêmeas. O período de pupa variou muito pouco entre os indivíduos observados. A média geralfoi de 7,2 dias (7,4 dias para as fêmeas e 7,1 dias para os machos). O ciclo biológico total doparasitóidefoi em média 19,3 dias, com variações de 16,9 a23,9dias (19,5 paraafêmeae 19,3dias para o macho) (Tabela 3). Os dados aqui obtidos de maneira geral diferem dos obtidos porMorey (1971) para C. grioti.Tabela 3. Parâmetros biológicos do parasitóide Campo/etis flavicincta, criado em lagartasde Spodoptera frugiperda.--../Casal Ciclo biológico da descendência (dias)Ovo-pupa Pupa-adulto Ovo-adultoN° Geral Fêmea Macho Geral Fêmea Macho Geral Fêmea Macho1 12,0 7,3 19,32 12,4 12,2 12,4 7,4 7,7 7,3 19,9 19,9 19,73 11,8 11,9 11,7 7,0 7,7 6,1 18,8 19,6 17,84 12,0 6,7 18,75 12,0 11,9 11,9 7,2 7,4 7,3 19,2 19,3 19,26 11,8 6,7 18,57 12,0 12,2 13,4 7,1 7,0 19,1 19,4 20,48 12,1 12,2 12,2 7,3 7,4 7,2 19,4 19,6 19,49 12,3 7,4 19,610 12,1 12,1 12,2 7,3 7,4 7,4 19,4 19,5 19,6Amplit. 10,0-16,0 5,0-9,4 16,9-23,9Média 12,1 12,1 12,3 7,2 7,4 7,1 19,3 19,5 19,3'----' O periodo larval ocorreu no interior do corpo da lagarta hospedeira. No momento próximoà transformação para pupa, a larva perfurou o corpo da lagarta próximo a região da cabeça,matando-a. Logo após a saída, a larva de coloração esbranquiçada, começou a tecer um casuloe em menos de três horas transformou-se em pupa. O casulo é de coloração acinzentada, deforma cilíndrica, com cerca de 1,5 mm de maior diâmetro e cerca de 5,0 mm de comprimento.O peso médio do casulo foi de 8,3 mg, com variações de 5,0 a 15,0 mg (Tabela 2). O casulo,em todos os indivíduos observados, foi tecido próximo áo que restou da lagarta hospedeira, quequando próximo da morte (saída do parasitóide), mediu no máximo cerca de 12,0 mm. Umacaracterística interessante no comportamento da lagarta parasitada, é que ela dirigiu-se paraa parte superior da planta, sendo as pupas do parasitóide invariavelmente encontradas nasfolhas mais externas da planta de milho. Em laboratório, foi verificado comportamentosemelhante, sendo neste caso, as pupas encontradas juntamente com o que restou da lagartahospedeira, sob a tampa transparente que acondicionava os recipientes plásticos.Os adultos medindo cerca de 8,0-10,0 mm, são ágeis, apresentando as fêmeas, o ápice doovipositor bem visível. Embora com grandes variações na razão sexual (Fig. 1), aparentemente,2060,40,35- 0,311:1 0,25=fi) 0,2o1110,15ma: 0,10,05° 1Cruz et ai.5 10 15 20 25Idade média da fêmea progenltora (dias)Figura 1. Razão sexual média da progene de Campoletis flavicincta em função da idadedos progenitores, tendo como hospedeiro lagartas de Spodoptera frugiperda.ao longo da vida das fêmeas, ocorreu uma distribuição normal, com osmaiores valores de razãosexual obtidos quando as fêmeas se encontravam na fase média de vida (10-15 dias de idade).A razão sexual média foi de 0,15. Embora com predominância de machos, houve casos quesó se produziu fêmeas. Segundo Morey (1971) fêmeas de C. grioti quando não fecundadatambém parasita sua presa, porém a descendência é de somente machos. A presença do machoaparentemente não significa necessariamente a fecundação. Por exemplo, verificou-se que oscasais 1, 6 e 7, embora com a presença do macho junto a fêmea, toda a descendência foi demachos. Fato interessante ocorreu com o casal 2. Desde o primeiro dia de parasitismo já seobservou descendência de ambos os sexos. A morte do macho ocorreu aos nove dias de idade.Assim mesmo a fêmea continuou produzindo descendência de ambos os sexos, por mais 12dias indicando que a fecundação uma vez ocorrida, fertilizou ovos por vários dias, levando acrer, inclusive, que a cópula possa ocorrer uma única vez como afirmou Morey (1971) em C.grioti. Fato também interessante ocorreu com o casal 7, que tinha produzido somente machos,mas que no último dia de parasitismo, embora parasitando somente dois individuos, gerouapenas fêmeas.De maneira geral considerando o fato do parasitóide colocar seus ovos em seu hospedeiroquando este está no início da fase larval e ocasionando um retardamento em seudesenvolvimento normal, diminuindo sensivelmente o consumo alimentar e também devidoa sua alta capacidade de parasitismo no laboratório, acredita-se que ele possa fazer parteimportante na supressão de S. frugiperda em condições de campo.207 An. Soco Entomol. Brasil 24(2), 1995.AGRADECIMENTOSAgradecimento especial ao Dr. R.W. Carlson, do USDA, pela identificação da espécieCampoletis jlavicincta.LITERATURA CITADAAshley, T.R. 1979. Classification and distribution of fali arrnyworrn parasites. Fia. Entornol.62: 114-123.Ashley, T.R. 1983. Growth pattem alterations in fali armyworm, Spodopterafrugiperda,larvae after parasitization by Apanteles marginiventris, Campoletis grioti, Chelonusinsularis, and Eiphosoma vitticole. Fia. Entornol. 66: 260-266.Ashely, T.R., E.R. Mitchell, N.C. Leppla & E.E. Gissel. 1980. Parasites attacking faliarmyworm larvae, Spodopterafrugiperda, in late planted field com. Fia. Entornol. 63:136-142.Isenhour, D.J. 1985. Campoletis sonorensis (Hym.: Ichneurnonidae) as a parasitoid ofSpodoptera frugiperda (Lep.: Noctuidae): host stage preference and functional response.Entornophaga 30: 31-36.Isenhour, D.J. 1986. Developrnental time, adult reproductive capability, and longevity ofCampoletis sonorensis (Hymenoptera: Ichneurnonidae) as a parasitoid offall armyworm,Spodopterafrugiperda (Lepidoptera: Noctuidae). Ann. Entornol. SocoAm. 79: 893-897.Isenhour, D.J. & B.R. Wisernan. 1987. Foliage consurnption and developrnent ofthe faliarmyworm as affected by the interactions of a parasitoid, Campoletis sonorensis, andresistant com genotypes. Environ. Entornol. 16: 1181-1184.Isenhour, D.J. & B.R. Wiseman. 1989. Parasitisrn of the fali armyworrn (Lepidoptera:Noctuidae) by Campoletis sonorensis (Hymenoptera: Ichneurnonidae) as affected by hostfeeding on silks of Zea mays L. cv. Zapalote Chico. Environ. Entornol. 18: 394-397.Lucchini, F. & A.A. A1meida. 1980. Parasitas da Spodoptera frugiperda (Smith & Abbot,1797) (Lep.: Noctuidae), lagarta do cartucho do milho, encontrados em Ponta Grossa, PR.An. SocoEntornol. Brasil 9: 115-121.Morey, C.S. 1971. Biologia de Campoletis grioti (Blanchard) (Hymen.: Ichneurnonidae)parasito de Ia lagarta cogollera dei rnaiz Spodoptera frugiperda (lE. Smith). Rev. Per.Entornol. 14: 263-271.Pairs, S.D.,J.R. Raulston, A.N. Sparks & P.B. Martin.1986a. FalI armyworm parasitoids:differential spring distribution and incidence on com in the southem United States andnortheastem Mexico. Environ. Entornol. 15: 342-348.Pairs, S.D., B.R. Wiseman & A.N. Sparks. 1986b. Influence of four cultivars on fali208 Cruz etal.armyworm establishment and parasitisrn. FIa. EntornoI. 69: 566-570.Wilson, D.D. & R.L. Ridway.1975. MorphoIogy, deveIoprnent, and behavior ofthe irnaturestages of the parasitoid, Campoletis sonorensis (Hymenoptera: Ichneurnonidae). Ann.EntornoI. SocoAm. 68: 191-196.\""

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