Avaliou-se em laboratorio (25oC), 70% UR e fotofase de 12 horas) a resposta de diferentes densidades de Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner ao aumento da densidade de ovos do hospedeiro Helicoverpa zea (Boddie). Uma, tres, cinco e 10 femeas do parasitoide, receberam, por um periodo de 24 h, 15, 30, 60, 90, 120 e 150 ovos do hospedeiro. Os resultados indicaram uma interferencia mutua tanto do hospedeiro quanto do parasitoide, em tratamento com tres ou mais femeas confinadas nos tubos, e em baixas densidades de ovos do hospedeiro , resultando mum menor numero de ovos parasitados por femea. Numa densidade de 120 ovos do hospedeiro ou acima (no minimo 12 ovos disponiveis/femea) nao ocorreu inerferencia mutua. Respostas funcionais quadraticas foram verificadas para o numero de ovos parasitados com o aumento de densidade de ovos, para uma densidade de cinco ou mais parasitoides por recipiente

CIOCIOLA, A. I.

CRUZ, I.

PARON, M. J. F. O.

LAReferencia - Red Federada de Repositorios Institucionales de Publicaciones Científicas Latinoamericanas

Resposta de Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner (Hymenoptera: Trichogrammatidae) a diferentes densidades de ovos do hospedeiro natural, Helicoverpa zea (Boddie) (Lepidoptera: Noctuidae).

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     An. Soc. Entomol. Brasil 27(3) 427Setembro, 1998CONTROLE BIOLÓGICOResposta de Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner(Hymenoptera: Trichogrammatidae) a Diferentes Densidades deOvos do Hospedeiro Natural, Helicoverpa zea (Boddie)(Lepidoptera: Noctuidae)MARIA J. F. O. PARON1, AMÉRICO I. CIOCIOLA2  E  IVAN CRUZ11EMBRAPA/CNPMS, Caixa postal 151, 35701-970, Sete Lagoas, MG.2UFLA, Departamento de Fitossanidade, Caixa postal 37, 37200-000, Lavras, MG.An. Soc. Entomol. Brasil 27(3): 427-433 (1998)Response of Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner (Hymenoptera:Trichogrammatidae) to Different Egg Densities of its Natural Host, Helicoverpa zea(Boddie) (Lepidoptera: Noctuidae)ABSTRACT - Laboratory (250C, 70% UR and photoperiod of 12 hours) stud-ies were conducted to evaluate the response of Trichogramma atopoviriliaOatman & Platner female to the increase of its host [Helicoverpa zea (Boddie)]egg densities. One, three, five and 10 females received, 15, 30, 60, 90, 120 e150 eggs, for a period of 24 h. Results indicated mutual interference of bothparasitoid and host, when three or more females were confined inside the vialsin low densities of host eggs resulting in a lower number of parasitized eggs/female. With at least 120 host eggs (minimum of 12 eggs available/female) nomutual interference was observed. Quadratic responses were verified to the to-tal number of parasitized eggs with the increase of egg density, with five ormore parasitoids/vial. Percent parasitism did not increase with the increment inegg  density.KEY WORDS: Insecta, biological control, parasitoid.RESUMO – Avaliou-se em laboratório (250C, 70% UR e fotofase de 12 horas)a resposta de diferentes densidades de Trichogramma atopovirilia Oatman &Platner ao aumento da densidade de ovos do hospedeiro Helicoverpa zea(Boddie). Uma, três, cinco e 10 fêmeas do parasitóide, receberam, por um períodode 24 h, 15, 30, 60, 90, 120 e 150 ovos do hospedeiro. Os resultados indicaramuma interferência mútua tanto do hospedeiro quanto do parasitóide, emtratamentos com três ou mais fêmeas confinadas nos tubos, e em baixasdensidades de ovos do hospedeiro, resultando num menor número de ovosparasitados por fêmea. Numa densidade de 120 ovos do hospedeiro ou acima(no mínimo 12 ovos disponíveis/fêmea) não ocorreu interferência mútua.Respostas funcionais quadráticas foram verificadas para o número total de ovosparasitados com o aumento da densidade de ovos, para uma densidade de cincoou mais parasitóides por recipiente.PALAVRAS-CHAVE: Insecta, controle biológico, parasitóide.428Os insetos do gênero Trichogramma têmsido utilizados em vários países do mundopara o controle de diferentes pragas agrícolase florestais (Li 1994). A utilização de taisparasitóides em liberações inundativas temaumentado pela facilidade de criações massaisem ovos de hospedeiros alternativos (Parra& Zucchi 1986). Entretanto muitos aspectosprecisam ser estudados para aumentar aeficiência da criação diminuindo seu custo deprodução (Bigler 1994). Por exemplo, a taxade parasitismo depende de fatoresrelacionados à própria espécie, como ligadosao hospedeiro, e ambos sofrem influência defatores abióticos (Parra & Zucchi 1986).Um dos fatores do insucesso de algumasliberações desses parasitóides pode estarassociado à não adequação da proporção deparasitóides liberados em relação à densidadede ovos dos hospedeiros presentes numagroecossistema. Quando uma grandequantidade de parasitóides é liberada numcampo, onde a densidade populacional dohospedeiro (ovos e adultos) é baixa, ocorrebaixa eficiência, resultando em taxas deparasitismo insuficientes para evitar que apraga atinja seu limiar de dano (Neil & Specht1990, Lewis et al. 1985). Por outro lado, oaumento progressivo da densidade de ovosdo hospedeiro, dentro de um sistema agrícolaou florestal, depende da abundância doalimento para a praga, o que dificulta aprevisão da população do hospedeiro paracada inimigo natural presente naquele habitat(Price 1980). Nesse caso, é preciso verificarcomo o inimigo natural irá responderfuncional e numericamente ao aumento dadensidade do hospedeiro.A espécie T. atopovilia Oatman & Platnerpode ser uma alternativa para o controle deH. zea em milho (Tironi 1992). No entantomuitas pesquisas de laboratório e de campoainda precisam ser realizadas para sedeterminar o potencial real da espécie comoagente de controle biológico. O objetivo destetrabalho foi verificar o efeito de diferentesdensidades do hospedeiro H. zea sobre afecundidade e proporção de fêmeas e deindivíduos anormais (tamanho reduzido) deT. atopovirilia.Material e MétodosOs experimentos foram conduzidos emlaboratório (25ºC, 70% UR e fotofase 12horas), na Embrapa/Centro Nacional dePesquisa de Milho e Sorgo, Sete Lagoas, MG.A linhagem de T. atopovirilia, oriunda de SeteLagoas, foi obtida de ovos de H. zea coletadosem milho (Cruz et al. 1994) e mantida dentrode vidros (17 cm x 14 cm), tampados comfilme plástico Magipack®, com ovos dohospedeiro alternativo A. kuehniella coladosem cartolina branca (10 x 15 cm), com soluçãode goma arábica (Stein & Parra 1987, Parraet al. 1989). Nas paredes dos vidros, foramcolocadas gotículas de mel, para aalimentação dos adultos.Cerca de 50 ovos de A. kuehniellaparasitados por T. atopovirilia, foramcolocados em tubos de ensaio (10 cm x 2,5cm) e tampados com filme plástico. Seis horasapós a emergência, as fêmeas foramindividualizadas, baseando-se nascaracterísticas das antenas (Bowen & Stern1966), para a composição de grupos com uma,três, cinco ou 10 fêmeas, que foramintroduzidas em tubos de ensaio contendodiferentes números de ovos (30, 60, 90, 120e 150 ovos) de H. zea com 24 horas dedesenvolvimento embrionário, aderidos empapel absorvente. Findo um período deparasitismo de 24 horas, as fêmeas foramretiradas dos tubos. Foram avaliados o númerode ovos parasitados (escurecidos), número deovos com emergência de parasitóides (ovosescurecidos com orifício de emergência),número de ovos parasitados inviáveis (ovosescurecidos intactos, contendo pupa ou pré-pupa de parasitóides), razão sexual eproporção de indivíduos de tamanhoreduzido. O delineamento experimental foiinteiramente casualizado, em fatorial 4 x 5(quatro níveis do parasitóide e cinco níveisdo hospedeiro), com cinco repetições. Osdados foram submetidos à análise de variânciae as médias separadas pelo teste de Tuckey a5% de probabilidade. Os dados de parasitismoParon  et al.     An. Soc. Entomol. Brasil 27(3) 429Setembro, 1998foram também submetidos a uma análise deregressão.Resultados e DiscussãoOvos Parasitados por Fêmea. A espécie T.atopovirilia produziu progênie exclusiva defêmeas. Quando foi colocada apenas umafêmea por tubo, o número de ovos parasitadosvariou de 5,0 a 11,6, com média de 8,0. Demaneira geral, não houve influência donúmero de ovos à disposição da fêmea (Tabela1). Quando se confinaram três fêmeas emtubos contendo 15 ovos, houve umadiminuição no número de ovos parasitados,com média de 1,9 ovos parasitados/fêmea. Senão houvesse interferência intraespecífica, aexpectativa era de se obter uma média bemmaior, aproximando-se do que se obteve comapenas uma fêmea. Provavelmente, houvetempo perdido pelo contato entre as fêmease, no período de 24 horas, não foi suficientepara haver um maior parasitismo. De maneirageral, à medida que se aumentou a oferta deovos, houve uma tendência de se aumentar onúmero de ovos parasitados na faixa de três ecinco fêmeas. Já com 10 fêmeas, asinterferências intraespecíficas foram maiores,diminuindo o número médio de ovosparasitados/fêmea, mesmo nas maioresdensidades de ovos de H. zea.Analisando-se a capacidade deparasitismo de cada grupo de fêmeas com oaumento da disponibilidade de ovos,observou-se, com exceção do tratamento deuma fêmea por tubo, as fêmeas parasitarammais quanto maior o número de ovosdisponíveis, apresentando os valores máximosnas maiores densidades (150 ou 120 ovos) eos mínimos, na densidade de 15 ovos (Tabela1). Com uma fêmea do parasitóide/tubo, oparasitismo apresentou-se estável, nasdensidades de 15, 30, 60 e 90 ovos de H. zea,sendo parasitado 7,6, 8,2, 7,6 e 8,2 ovos/fêmea, respectivamente; na densidade 120,subiu para 11,6 ovos parasitados/fêmea, para,em seguida, cair novamente ao patamar decinco ovos parasitados/fêmea, na densidade150. O comportamento da espécie pode estarrefletindo uma densidade de ovos ideal (120)na qual fêmeas isoladas de T. atopoviriliarespondem com o máximo parasitismo/fêmea.Com três fêmeas/tubo, houve um aumento nonúmero de ovos parasitados, com o aumentocrescente de densidades de ovos até 60 ovosdo hospedeiro, estabilizando para 90 ovos ecaindo daí em diante. Houve ajuste à regressãopolinomial quadrática até a densidade de 120ovos do hospedeiro (Fig. 1).Número Total de Ovos Parasitados. Embaixas densidades de ovos do hospedeiro (15e 30), grupos de uma, três, cinco e 10 fêmeasde T. atopovirilia se igualaram no parasitismototal de ovos (Tabela 1). Dobrando aquantidade de ovos disponíveis (60), osgrupos contendo cinco e 10 fêmeas sedestacaram como os mais eficientes,resultando em um total de 32 e 42 ovosparasitados (58 e 76% de parasitismo),respectivamente. Na densidade de 90 ovos,os grupos contendo 10 e cinco fêmeas tambémforam superiores aos grupos de cinco e trêsfêmeas por tubo, resultando em 52 e 41% dosovos parasitados. Na densidade de 120 ovos,somente os tubos contendo 10 fêmeas tiveramsuperioridade em número de ovos parasitadostotais; diminuindo o número de fêmeas paraa metade, houve um decréscimo de 36% naquantidade total de ovos parasitados. Namaior densidade de ovos, 10 fêmeas foramtão eficientes quanto cinco, apesar destas nãodiferirem significativamente de três/tubo.Pode-se notar que, em todas as densidades deovos, os tubos com 10 fêmeas sempreapresentaram parasitismo total maior ou igualaos demais tratamentos, apesar de,individualmente, cada fêmea parasitar menorquantidade de ovos (Tabela 1). Dentro de cadadensidade de ovos, quando a densidade defêmeas do parasitóide aumentou, o númerode ovos parasitados também aumentou, excetopara as densidades baixas (15 e 30 ovos).Utilizando-se uma ou três fêmeas/tubo nãofoi obtida diferença significativa para asdiferentes densidades de ovos, indicando queo número total de ovos parasitados foiindependente da densidade de ovos do430 Paron  et al.     An. Soc. Entomol. Brasil 27(3) 431Setembro, 1998hospedeiro. Já com cinco e 10 fêmeas/tubo,foi observada tendência de aumento donúmero de ovos parasitados com o aumentoda disponibilidade de ovos em respostasquadráticas, revelando uma resposta funcionalresultando num menor número de ovosparasitados/fêmea em tratamentos com maisde uma fêmea por tubo. De acordo com Kfir(1981), com o aumento da densidade doparasitóide (uma fêmea/300 ovos para quatrocom tendência de estabilizar os incrementosde  número de ovos parasitados quando suadisponibilidade relativa é alta. A mesmatendência foi observada por Cabello & Vargas(1988), em trabalhos utilizando Tricho-gramma cordubensis Vargas & Cabello aoparasitar ovos de A. kuehniella. Estecomportamento é citado por Price (1975)como resposta “tipo 2 de Holling”, em que oparasitismo sobe numa taxa decrescente comaumento do número de hospedeiros. Essaresposta é comum em parasitóides epredadores de insetos (Holling 1961).Em baixas densidades de ovos, é possíveldizer que houve interferência mútua,fêmeas/300 ovos), ocorreu uma queda de 29para 14 ovos parasitados/fêmea, umdecréscimo maior que 50%. Além disso,detectou-se um aumento na taxa deparasitóides de menor tamanho de 2,4% para12,4% e a queda na proporção de fêmeas de72 para 39%. Os resultados indicam,claramente, os efeitos adversos dasuperpopulação do parasitóide, paraliberações inundativas. Apesar do estudo tersido conduzido com densidades relativamentebaixas de parasitóides (no máximo 10 fêmeaspor tubo), é possível observar que odesempenho individual das fêmeas foi afetadonegativamente quando poucos ovos foramFigura 1. Relação entre densidade de ovos do hospedeiro natural, Helicoverpa zea, e onúmero de ovos parasitados por fêmea de Trichogramma atopovirilia a 250C, 70% UR efotofase de 12 horas. Sete Lagoas, MG.432introduzidos em recipientes fechados, compopulação alta do parasitóide. Nas condiçõesdo estudo, a densidade ideal foi de no mínimo,12 ovos/fêmea do parasitóide.Parasitóides Produzidos/Fêmea. A progênieproduzida/fêmea foi significativamenteafetada pela densidade de parasitóide. Com15 ovos/tubo a fecundidade de uma fêmea (7,8indivíduos) sem a interferência de outras, foisignificativamente maior (3,5 vezes) do quea média obtida nos tubos com três, cinco e 10fêmeas (2,2 indivíduos) (Tabela 1). Com odobro de ovos disponíveis (30/tubo),novamente obteve-se uma maior fecundidade(12 indivíduos/fêmea), quando não haviainterferência intraespecífica, não diferindoporém, da média obtida nos tubos contendotrês fêmeas (9,1 indivíduos/fêmea). A menorfecundidade (2,5 indivíduos/fêmea) foiobservada quando havia 10 fêmeas/tubo. Apartir de 60 ovos disponíveis, a fecundidademédia de cada fêmea não diferiusignificativamente entre as diferentesdensidades de parasitóides/tubo, excetoquando havia 120 ovos disponíveis. Nessecaso, novamente a fecundidade (15indivíduos/fêmea) obtida quando não haviainterferência intraespecífica foi signifi-cativamente superior à obtida quando haviatrês, cinco e 10 fêmeas/tubo. Não houvediferença significativa entre esses tratamentoscuja fecundidade média foi de 8,1 indivíduos/fêmea.Para cada grupo de fêmeas, é possívelnotar uma tendência de as menores taxas deprodução de parasitóides/fêmea aconteceremna densidade de ovos mais baixa, ou seja, 15ovos, provavelmente por ter ocorridosuperparasitismo e, portanto, menorsobrevivência. Nas densidades de cinco e 10parasitóides/tubo, as maiores taxas foramobtidas a partir de 60 ovos disponíveis para oparasitismo. Com uma e três fêmeas/tubo, essepico se deu na densidade de 120 e 150 ovos,respectivamente.Percentagem de Parasitismo. A per-centagem de parasitismo foi inversamenteproporcional ao aumento da disponibilidadede ovos do hospedeiro (Tabela 1), com umaresposta quadrática nos tubos com uma (Y =57 – 0,87X + 0,0037 X2 , R = 0,95) e 10fêmeas (Y = 59 + 0,34 X – 0,0037 X2 , R =0,89) e linear nas densidades de três (Y = 53,6– 0,29 X, R = 0,88) e cinco fêmeas doparasitóide (Y = 74,5 – 0,34 X, R = 0,96).Respostas semelhantes foram observadas porKfir (1983) em T. pretiosum. Cabello &Vargas (1988) observaram essa tendência apartir de cinco fêmeas/tubo. Em densidadesinferiores de parasitóides, o parasitismo foiindependente da densidade. Com 15 ovosdisponíveis (Tabela 1), a percentagem deparasitismo por T. atopovirilia, foi maiorquando 10 fêmeas estavam presentes no tubo(68,0%), porém não diferiu significativamentedaquela obtida nos tubos onde estavampresentes uma (50,7%) ou cinco fêmeas(61,3%). Aumentando a disponibilidade deovos para 30, não houve diferençasignificativa na taxa de parasitismo obtidaonde haviam grupos de três, cinco e 10fêmeas, cuja média foi de 61,3%; nos tuboscom uma fêmea, houve parasitismo emsomente 27% dos ovos disponíveis. Excetoquando havia a disponibilidade de 30 ovos,em todos as outras situações a percentagemde parasitismo foi superior nos tubos contendo10 fêmeas, fato explicável pela superioridadenumérica de fêmeas aptas ao parasitismo emrelação aos demais tratamentos. Taxasdecrescentes foram encontradas nas demaisdensidades.Literatura CitadaBigler, F. 1994. Quality control inTrichogramma production, p. 93-111. InE. Wajnberg & S. A. Hassan (eds.),Biological control with egg parasitoids.CAB International, UK, 286p.Bowen, W.R. & V.M. Stern. 1966. Effect oftemperature on the production of malesand sexual mosaics in a uniparental raceof Trichogramma semifunatum(Hymenoptera: Trichogrammatidae).Paron  et al.     An. Soc. Entomol. Brasil 27(3) 433Setembro, 1998Ann. Entomol. Soc. Am. 59: 823-834.Cabello, T. & P. Vargas. 1988. Response ofTrichogramma cordubensis and T. sp.near pintoi to different numbers ofaltenative host eggs. Colloques de l'INRA43: 165-172.Holling, C.S. 1961. Principles of insectpredation. Annu. Rev. Entomol. 6: 163-182.Kfir, R. 1981. Effect of hosts parasite densityon the egg parasite Trichogrammapretiosum (Hym.: Trichogrammatidae).Entomophaga 26: 445-451.Kfir, R. 1983. Functional response to hostdensity by the egg parasite Trichogrammapretiosum. Entomophaga 28: 345-353.Lewis, W.J., H.R. Gross Jr & D.A.Nordlund. 1985. Behavioralmanipulation of Trichogramma(Hymenoptera: Trichogrammatidae).Southwest. Entomol. 8: 49-55.Li, Li-Ying. 1994. Wordwide use ofTrichogramma for biological control ondifferents crops: a survey. p37-53. In E.Wajnberg, & S. A. Hassan. (eds.).Biological control with egg parasitoids.Wallingford, CAB International, 286p.Neil, K.A. & H.B. Specht. 1990. Fieldreleases of Trichogramma pretiosumRiley (Hymenoptera: Trichogramma-tidae) for suppression of corn earworm,Heliothis zea (Boddie) (Lepidoptera:Noctuidae), egg populations on sweetcorn in Nova Scotia. Can. Entomol. 122:1259-1266.Parra, J.R.P. & R.A. Zucchi. 1986.Trichogramma no controle de pragas. InAtualização sobre métodos de controlede pragas. Piracicaba, ESALQ/USP.p.54-75.Parra, J.R.P., J.R.S. Lopes, H.J.P. Serra &O. Salles Jr. 1989. Metodologia decriação de Anagasta kuehniella (Zeller,1879) para produção massal deTrichogramma spp. An. Soc. Entomol.Brasil 18:403-415.Price, P.W. 1975.  Insect  ecology.  A Wiley-Interscience Publication, New York, 514p.Price, P.W. 1980. Interactions among threetrophic levels: influence of plants oninteractions between insect herbivoresand natural enemies. Annu. Rev. Ecol.Syst. 11: 41-65.Stein, C.F. & J.R.P. Parra. 1987. Aspectosbiológicos de Trichogramma spp. emdiferentes hospedeiros. An. Soc.Entomol. Brasil 16: 163-170.Tironi, P. 1992. Aspectos bioecológicos deTrichogramma pretiosum Riley, 1879 eTrichogramma atopovirilia Oatman &Platner, 1883 (Hym.: Trichogramma-tidae), como agentes de controlebiológico de Helicoverpa zea (Boddie,1850) (Lep.: Noctuidae) em milho.Lavras, Tese de mestrado, ESAL, Lavras,74p.Recebido em 22/10/97. Aceito em 09/06/98.

http://www.alice.cnptia.embrapa.br/alice/bitstream/doc/480871/1/Respostatrichogramma.pdf

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